乳腺浸润性导管癌直接超声征象与雌激素受体和孕激素受体表达的关系研究

贾志莺，艾秀清，张银华，马富成



·论著·

乳腺浸润性导管癌直接超声征象与雌激素受体和孕激素受体表达的关系研究

贾志莺，艾秀清，张银华，马富成

背景乳腺癌的治疗及预后与肿瘤的分子生物学指标表达密切相关。目的探讨乳腺浸润性导管癌直接超声征象与分子生物学指标雌激素受体(ER)、孕激素受体(PR)表达之间的关系。方法回顾性分析2014年12月—2015年4月首诊于新疆医科大学附属肿瘤医院并行手术的符合纳入标准的109例乳腺浸润性导管癌患者的临床资料。收集患者一般资料、免疫组化结果(ER、PR表达情况)、超声检查结果(病灶数量、病灶部位、病灶大小、分期、有无毛刺征、有无小分叶征、有无内部微钙化、有无后方回声衰减、纵横比、内部血流Adler分级)。结果ER(+)75例(68.8%)，PR(+)67例(61.5%)，ER(-)34例(31.2%)，PR(-)42例(38.5%)。单发病灶93例，多发病灶(病灶数量≥2个)16例；右乳48例，左乳61例；病灶位于外上象限51例，病灶位于内上象限27例，病灶位于外下象限16例，病灶位于内下象限15例；病灶最大径0.9～8.0 cm，平均病灶最大径(2.8±1.4)cm；T1期28例，T2期62例，T3期19例，T4期0例。ER(-)+PR(-)与非〔ER(-)+PR(-)〕患者病灶最大径比较，差异有统计学意义(P<0.05)。乳腺癌直接超声征象中，内部血流Adler分级Ⅱ～Ⅲ级90例(82.6%)，小分叶征58例(53.2%)，内部微钙化58例(53.2%)，毛刺征49例(45.0%)，后方回声衰减49例(45.0%)，纵横比≥0.71 41例(37.6%)。毛刺征、小分叶征、内部微钙化、后方回声衰减与ER、PR表达之间存在关联性(P<0.05)；纵横比、内部血流Adler分级与ER、PR表达之间互相独立(P>0.05)。结论乳腺浸润性导管癌直接超声征象与ER、PR的表达有一定相关性，超声可以对乳腺癌进行治疗前评估及预后评价。

乳腺肿瘤；超声检查；受体,雌激素；孕激素类；分子生物学指标

贾志莺，艾秀清，张银华，等.乳腺浸润性导管癌直接超声征象与雌激素受体和孕激素受体表达的关系研究[J].中国全科医学，2016，19(27)：3291-3295.[www.chinagp.net]

JIA Z Y,AI X Q,ZHANG Y H,et al.Correlation between the direct ultrasonic signs of breast infiltrating ductal carcinoma and the expression of estrogen receptor and progestrone receptor[J].Chinese General Practice，2016，19(27)：3291-3295.

乳腺癌的预后以及临床治疗方法很大程度上依赖于肿瘤病理类型及分子生物学指标的表达，其中雌激素受体(ER)、孕激素受体(PR)是最为常用的免疫组化评价指标[1]。超声是目前诊断乳腺疾病的首选影像学检查，高频超声诊断乳腺癌的灵敏度可达85%以上[2]。乳腺癌的直接超声征象是反映肿瘤生长状态的主要依据，与乳腺癌的生物学行为有关，包括形态不规则、边缘毛刺状或蟹足状、小分叶、内部微钙化、后方回声衰减、纵横比≥0.71[3]、内部血流Adler分级Ⅱ～Ⅲ级[4]。本文回顾性分析109例乳腺浸润性导管癌患者的直接超声征象及免疫组化结果，探讨二者的相关性，从而为乳腺癌的临床治疗及预后评价提供更丰富的影像学信息。

1　资料与方法

1.1纳入与排除标准纳入标准：(1)术前未行放、化疗及其他任何治疗；(2)术后病理活检为乳腺浸润性导管癌；(3)手术标本做免疫组化，检测分子生物学指标ER、PR的表达情况；(4)于术前2周内行超声检查。排除标准：(1)多种病理类型共存的乳腺癌；(2)超声检查前已行穿刺活检。

1.2资料来源及分组回顾性分析2014年12月—2015年4月首诊于新疆医科大学附属肿瘤医院并行手术的符合纳入标准的109例乳腺浸润性导管癌患者的临床资料。患者均为女性；年龄26～68岁，平均年龄(47.0±9.5)岁。

1.3研究方法1.3.1一般资料收集收集患者一般资料，包括性别、年龄等。

1.3.2免疫组化结果免疫组化方法：以细胞核内出现

本研究价值：

直接超声征象是超声诊断乳腺癌最重要的依据，而雌激素受体(ER)、孕激素受体(PR)是决定预后及治疗的重要分子生物学指标，本文回顾性分析并印证了既往报道中关于超声声像图与ER、PR之间的关系，应用超声可以预测ER、PR的表达情况，便于超声医师及临床医师对乳腺癌做出快速、初步的评估。

棕黄色颗粒为阳性染色，即ER、PR表达，采用半定量法，分为“-”“+”“++”“+++”4个级别，其中“+”及以上均为阳性表达，记为ER(+)或PR(+)，否则记为ER(-)或PR(-)。

1.3.3超声检查结果采用Philips IU22及GE LOGIQ E9超声诊断仪，探头频率分别为5～12 MHz及6～15 MHz。患者取平卧位，全面探查双侧乳腺、双侧腋下及锁骨区淋巴结，对恶性肿块采取多切面扫查，获取灰阶图、彩色多普勒图及频谱多普勒相关参数，并存入工作站。由本院2名高年资超声医师共同回顾性判读所有声像图并达成共识。观察患者病灶数量，选取最大病灶为观察目标，观察病灶部位、病灶大小、分期、有无毛刺征、有无小分叶征、有无内部微钙化、有无后方回声衰减、纵横比、内部血流Adler分级。其中分期标准为：T1期，肿瘤最大径≤2 cm；T2期，2 cm<肿瘤最大径≤5 cm；T3期，肿瘤最大径>5 cm；T4期，无论肿瘤大小，直接侵及胸壁或皮肤[5]。内部血流Adler分级分为0～Ⅲ级：0级，无血流信号；Ⅰ级，少量血流，1～2处点状血流；Ⅱ级，中量血流，1条主要血流长度超过病灶的半径或有几条小血管；Ⅲ级，丰富血流，4条以上血管，或血管相互连通交织成网状[6]。

2　结果

2.1免疫组化结果ER(+)75例(68.8%)，PR(+)67例(61.5%)，ER(-)34例(31.2%)，PR(-)42例(38.5%)。

2.2超声检查结果单发病灶93例，多发病灶(病灶数量≥2个)16例；右乳48例，左乳61例；病灶位于外上象限51例，病灶位于内上象限27例，病灶位于外下象限16例，病灶位于内下象限15例；病灶最大径0.9～8.0 cm，平均病灶最大径(2.8±1.4)cm；T1期28例，T2期62例，T3期19例，T4期0例。ER(-)+PR(-)与非〔ER(-)+PR(-)〕患者病灶最大径比较，差异有统计学意义(P<0.05，见表1)。

乳腺癌直接超声征象中，内部血流Adler分级Ⅱ～Ⅲ级90例(82.6%)，小分叶征58例(53.2%)，内部微钙化58例(53.2%)，毛刺征49例(45.0%)，后方回声衰减49例(45.0%)，纵横比≥0.71 41例(37.6%)。毛刺征、小分叶征、内部微钙化、后方回声衰减与ER、PR表达之间存在关联性(P<0.05)；纵横比、内部血流Adler分级与ER、PR表达之间互相独立(P>0.05，见表2)。

3　讨论

乳腺浸润性导管癌是乳腺癌中最常见的病理组织学类型[7]。ER、PR的表达与乳腺癌患者的预后密切相关，可以提示乳腺癌的预后信息和指导内分泌治疗[8-9]。ER阳性、PR阳性乳腺癌患者对内分泌药物三苯氧胺的敏感性可达75%～80%，术后5年生存率亦明显高于ER阴性、PR阴性乳腺癌患者，尤为重要的是术后复发和远处转移较少[10]。而内分泌治疗对ER阴性、PR阴性乳腺癌的疗效不佳，预后差，但ER阴性、PR阴性乳腺癌患者对化疗更敏感，较ER阳性乳腺癌患者从新辅助化疗中获益更多[2]。由此可见，乳腺癌分子指标的表达情况决定了个体化的治疗方案，如能应用超声检查结果在术前做出初步评估，将有助于临床医生的治疗前评价。本研究通过观察分析乳腺浸润性导管癌患者直接超声征象及其与重要分子标志物ER、PR表达之间的关系，探讨超声诊断在临床治疗及预后评价中的意义。

表1ER(-)+PR(-)与非〔ER(-)+PR(-)〕患者病灶最大径比较〔n(%)〕

Table 1Comparison of the maximum diameter of nidus between patients with ER(-)+PR(-) and without ER(-)+PR(-)

免疫组化结果例数≤2cm>2～≤5cm>5cmER(-)+PR(-)34 7(20.6) 14(41.2)13(38.2)非〔ER(-)+PR(-)〕7521(28.0)48(64.0) 6(8.0) χ2值14.912P值<0.001

注：ER=雌激素受体，PR=孕激素受体

本研究背景：

乳腺癌术前行新辅助化疗的患者逐渐增多，诸多相关报道也证实新辅助化疗能够提高乳腺癌尤其是雌激素受体(ER)、孕激素受体(PR)均为阴性者的手术切除率并改善预后。内分泌治疗能够提高ER、PR阳性表达患者的术后生存率，所以ER、PR的表达情况决定了乳腺癌采取内分泌治疗或是新辅助化疗，超声作为目前检查乳腺疾病的首要影像学手段，极具重要性，因此分析超声声像图与分子指标间的关系具有重要的临床意义。

表2直接超声征象与ER、PR表达的关系(n=109)

Table 2Relation between direct ultrasonographic signs and the expression of ER and PR

直接超声征象ER+ -χ2值P值PR+ -χ2值P值毛刺征14.890<0.0019.7220.002 +4363811 -32282931小分叶征10.7370.0019.1080.003 +32262830 -4383912内部微钙化17.485<0.0016.2710.012 +5084216 -25262526后方回声衰减11.8550.00112.345<0.001 +4273910 -33272832纵横比0.5830.4451.2920.256 ≥0.7130112813 <0.7145233929内部血流Adler分级0.0020.9680.1240.725 0～Ⅰ级136118 Ⅱ～Ⅲ级62285634

毛刺征是乳腺癌诸多超声表现中的一个重要征象，与乳腺良性肿瘤光滑规则的边缘明显不同，具有鉴别诊断价值[11]。病理组织学显示，乳腺癌的超声恶性征象毛刺征是由乳腺小导管及其周围纤维结缔组织增生形成，其间可有癌细胞浸润[12]。本研究结果显示，毛刺征与ER、PR表达之间存在关联性，有毛刺征患者ER阳性率(87.8%，43/49)、PR阳性率(77.6%，38/49)大于无毛刺征患者(53.3%，32/60；48.3%，29/60)，与MULLERAT等[13]的报道一致。由于ER、PR可作为乳腺癌新辅助化疗敏感性的预测指标[2]，因此，预示有毛刺征的乳腺癌更适宜行内分泌治疗，而无毛刺征的乳腺癌更应该做化疗。

小分叶征是常见的乳腺癌声像图特征，其出现概率不少于毛刺征，是重要的恶性征象，但易被检查者忽视，在一些乳腺微小癌中，其常为仅有的恶性征象[14]。本研究结果显示，小分叶征与ER、PR表达之间存在关联性，有小分叶征患者ER阴性率(44.8%，26/58)、PR阴性率(51.7%，30/58)大于无小分叶征患者(15.7%，18/51；23.5%，12/51)，提示有小分叶征患者预后较差，需要提高临床重视并采取合适的化疗方案。

内部微钙化是由细胞溶解后碎屑及钙盐沉积形成的[15-16]，大小多为100～500 mm，是乳腺癌的典型恶性征象，有时甚至为乳腺癌的唯一征象，在超声声像图上表现为多发点状或簇状强回声[17]。虽然部分乳腺良性病变也存在钙化，但乳腺肿块内部含微钙化者患癌的几率更大[18]。本研究结果显示，内部微钙化与ER、PR表达之间存在关联性，有内部微钙化患者ER阳性率(86.2%，50/58)、PR阳性率(72.4%，42/58)高于无内部微钙化患者(49.0%，25/51；49.0%，25/51)，即超声声像图显示内部微钙化时高度提示PR阳性，尤其是ER阳性。

乳腺浸润性导管癌与其他类型乳腺癌相比，含较多纤维、胶原组织及钙化，因此更易出现后方回声衰减[19]。而当病灶内部以细胞成分为主、含有较少量的纤维成分、无内部微钙化、内部有坏死等几种情况时，常表现为后方回声增强[20-21]。本研究结果显示，后方回声衰减与ER、PR表达之间存在关联性，有后方回声衰减患者ER阳性率(85.7%，42/49)、PR阳性率(79.6%，39/49)大于无后方回声衰减患者(55.0%，33/60；46.7%，28/60)，提示后方回声衰减可以作为提示乳腺癌预后良好的因素，与曹长军等[22]的报道不同，可能因纤维结缔组织限制了乳腺癌对周围组织的侵犯，一定程度上降低了肿瘤的侵袭力。

乳腺癌病灶大小与肿瘤局部T分期密切相关，肿瘤体积越大则T分期越晚[23-24]。本研究结果显示，ER(-)+PR(-)与非〔ER(-)+PR(-)〕患者病灶最大径有差异，ER(-)+PR(-)患者中T3期占38.2%，而非〔ER(-)+PR(-)〕患者中T3期仅占8.0%，提示ER(-)+PR(-)患者与非〔ER(-)+PR(-)〕患者相比，肿瘤体积较大，预后更差。因此，对于T3期乳腺癌尤其是免疫组化结果为ER(-)+PR(-)时，应在术前行新辅助化疗，以达到降低局部分期、改善预后的目的。

本研究中ER阴性、PR阴性患者例数较少，今后将继续扩大样本量，并纳入其他影响乳腺癌预后及治疗的分子生物学指标，进一步观察直接超声征象与重要分子指标之间的关系。

综上所述，乳腺癌组织形态学变化是超声声像图表现的基础，当超声声像图显示有毛刺征、内部微钙化、后方回声衰减等征象时能较好地预示ER阳性和/或PR阳性，患者预后更好，适合内分泌治疗，而缺乏上述征象或是显示有小分叶征时，预后较差，可能更适合化疗。乳腺浸润性导管癌的直接超声征象与ER、PR表达之间存在一定联系，有望应用超声检查结果对乳腺癌进行治疗前评价及预后评估。

作者贡献：贾志莺进行试验设计与实施、资料收集整理、撰写论文、成文并对文章负责；艾秀清进行临床评估、资料收集；张银华进行病理组织学及免疫组化分析；马富成进行质量控制及审校。

本文无利益冲突。

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(本文编辑：崔丽红)

Correlation between the Direct Ultrasonic Signs of Breast Infiltrating Ductal Carcinoma and the Expression of Estrogen Receptor and Progestrone Receptor

JIAZhi-ying,AIXiu-qing,ZHANGYin-hua,MAFu-cheng.

TheSecondDepartmentofUltrasound,AffiliatedTumorHospitalofXinjiangMedicalUniversity,Urumqi830011,ChinaCorrespondingauthor:JIAZhi-ying,theSecondDepartmentofUltrasound,AffiliatedTumorHospitalofXinjiangMedicalUniversity,Urumqi830011,China;E-mail：mldjzy@163.com

Background The treatment and prognosis of breast cancer has close correlation with the expression of molecular biological markers.ObjectiveTo investigate the correlation between the direct ultrasonic signs of breast infiltrating ductal carcinoma and the expression of estrogen receptor(ER) and progestrone receptor(PR).MethodsA retrospective analysis was made on the clinical data of 109 patients with breast infiltrating ductal carcinoma who accorded with inclusion criteria and received the first diagnosis and underwent operation in the Affiliated Tumor Hospital of Xinjiang Medical University from December 2014 to April 2015.General data,immunohistochemical results(expression of ER and PR),and ultrasound examination results(number,sites,size,stages of nidi and spicule signs,lobulated sign,internal microcalcification,posterior acoustic attenuation,aspect ratio,and Adler grade internal blood flow) were collected.ResultsThe number of patients with ER(+),PR(+),ER(-) and PR(-) was 75(68.8%),67(61.5%),34(31.2%) and 42(38.5%) respectively.There were 93 patients who had one nidus and 16 patients who had multiple nidi(the number of nidi ≥2);48 patients had nidi on the right breast,and 61 patients had nidi on the left breast;the number of patients who had nidi in the out upper quadrant,the inner upper quadrant,the out lower quadrant,the inner lower quadrant was 51,27,16 and 15 respectively;the maximum diameter of nidus was 0.9-8.0 cm,and the average maximum diameter of nidus was(2.8±1.4) cm;the number of patients in T1,T2,T3and T4phrase was 28,62,19 and 0.Patients with ER(-)+PR(-) and patients without ER(-)+PR(-) were significantly different in the maximum diameter of nidus(P<0.05).The direct ultrasonic signs of breast cancer showed that there were 90(82.6%)patients with Adler gradeⅡ-Ⅲ of internal blood flow,58(53.2%) patients who had lobulated sign,58(53.2%) patients who had internal microcalcification,49(45.0%)patients who had spicule signs,49(45.0%) patients who had posterior acoustic attenuation,and 41(37.6%) patients who had aspect ratio≥0.71.Spicule signs,lobulated sign,internal microcalcification and posterior acoustic attenuation had correlation with the expression of ER and PR(P<0.05);aspect ratio and Adler grade of internal blood flow had mutual dependence from the expression of ER and PR(P>0.05).ConclusionDirect ultrasonic signs of breast infiltrating ductal carcinoma has correlation with the expression of ER and PR,and ultrasound can make pre-treatment assessment and prognostic evaluation of breast carcinoma.

Breast neoplasms;Ultrasonography;Receptors,estrogen;Progestins;Molecular biological markers

新疆维吾尔自治区自然科学基金资助项目(2014211C114)

830011 新疆乌鲁木齐市，新疆医科大学附属肿瘤医院超声二科(贾志莺，马富成)，乳腺放疗科(艾秀清)，病理科(张银华)

贾志莺，830011 新疆乌鲁木齐市，新疆医科大学附属肿瘤医院超声二科；E-mail：mldjzy@163.com

R 737.9

A

10.3969/j.issn.1007-9572.2016.27.007

2015-12-24；

2016-04-07)