半导体-微生物界面电子传递及其在环境领域的应用

李祎頔， 田晓春， 李俊鹏， 陈立香， 赵峰

半导体-微生物界面电子传递及其在环境领域的应用

李祎頔1，2#， 田晓春1#， 李俊鹏1，2， 陈立香1， 赵峰1

（1. 中国科学院城市污染物转化重点实验室, 中国科学院城市环境研究所, 厦门 361021； 2. 中国科学院大学, 北京 100049）

半导体-微生物复合体系在污染物深度降解、 合成有价化学品及元素生物地球化学循环等领域发挥着重要作用, 其界面反应过程的核心是电子转移. 本文重点阐述了微生物/半导体界面上微生物的种类和功能、 半导体的种类及光催化机制, 总结了半导体-微生物界面的直接和间接电子传递途径, 讨论了强化界面电子传递的方法以及半导体与微生物系统的稳定性, 介绍了近年来半导体-微生物复合体系在污染物转化、 化学品合成以及资源循环利用方面的应用现状, 以期为半导体-微生物复合体系的设计及其环境领域应用提供指导.

半导体； 微生物； 胞外电子传递； 微生物电化学； 微生物电合成

地球上存在大量锐钛矿（TiO2）、 硫镉矿（CdS）和赤铁矿（Fe2O3）等半导体矿物［1］， 从能带结构分析， 半导体矿物可在自然光照下将吸收的光能转化为化学能. 微生物广泛存在于矿物表面， 其通过呼吸代谢作用与矿物发生氧化还原反应， 实现生物/非生物界面的电子转移， 从而驱动元素的生物地球化学循环［2］， 同时在生物能源、 化学品制备和环境污染控制等领域发挥着重要作用.

半导体矿物-微生物的复合体系结合了半导体捕获光的高效率和微生物代谢的选择性优势， 使不能利用光能的异养微生物获得利用光电子的能力. Sakimoto等［3］通过构建半导体与非光合微生物界面， 使非光合细菌能在太阳能作用下将二氧化碳转化为乙酸， 扩大了生物转化光能的微生物种类， 这类基于微生物光电合成系统的界面电子转移机制和应用已成为当前的研究热点［4］.

本文围绕半导体-微生物界面电子转移的最新成果， 总结了界面反应中半导体-微生物的功能和性质， 解析其界面电子传递的主要途径， 总结界面电子传递增强的方法， 根据微生物-半导体材料在环境中的相互作用机制， 归纳总结了其在污染物高效深度去除、 有价化学品合成以及环境物质循环领域的应用.

1 半导体-微生物的界面反应

研究微生物-半导体的界面反应是由微生物和半导体共同决定的， 明确二者的功能和性质是提高该复合体系效能的基础.

1.1　微生物的种类与代谢功能

在半导体-微生物体系中， 微生物的类别及代谢功能决定其应用领域： 微生物根据细胞膜结构不同， 可分为革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌［5］； 根据营养类型， 可分为光合自养的光合细菌和化能异养的非光合细菌［6］； 根据底物或产物分类， 有甲烷氧化菌、 脱氮菌和产乙酸菌等. 半导体-微生物复合体系中常见的微生物如图1所示. 微生物与半导体之间的复合方式包括混合负载［7，8］及微生物自身合成等［9］.

Fig.1　Representative species of functional microorganisms in semiconductor⁃microbial hybrid systems

（A）； （B）； （C）MR-1； （D）； （E）； （F）； （G）； （H）.

在半导体-微生物界面上， 主要的功能类群可分为直接利用光能的光合微生物和不能直接利用光能的非光合微生物. 光合微生物［如红假单胞菌属（）］的体内具有捕获和转化光能的光合单元， 由叶绿素、 类胡萝卜素组成的光捕捉复合体能够捕捉光能， 再将光能传递给由细菌叶绿素、 脱镁叶绿素组成的光反应中心， 光反应中心接受光能后释放出高能电子， 促使电子跨膜进行光合 磷酸化过程， 从而完成光能-生物能的转化［10］. 对于能直接利用光能的光合微生物， 与半导体形成复合体后， 其被光照射后光能利用率得到了提升［11］. 如将CdS包裹在表面后， 产生的类胡萝卜素和聚-羟基丁酸脂是未负载CdS时的122%和147%， 其光合效率也从4.31%提高 至5.98%［图1（A）］. 非光合微生物与半导体复合后， 能够间接利用光能. 2015年， 本课题组［12］在细胞内及其膜上合成了CdS量子点［图1（B）］， 发现CdS-具有高的光电流响应（45～55 A/cm2）.异化金属还原菌和能在厌氧环境下通过胞外呼吸将铁和锰半导体矿物作为电子受体， 将高价态Fe（Ⅲ）、 Mn（Ⅲ）及Mn（Ⅳ）还原为低价态的Fe（Ⅱ）和Mn（Ⅱ）； 也可与半导体（如BiVO4）作用［13］， 提高与半导体间的电子传递效率［图1（C）和（D）］. 通过非光合微生物与半导体的复合， 使非光合菌能够利用光能进行固碳. 非光合菌广泛存在于环境中， 并具有多种代谢功能， 通过选择特定代谢功能的微生物就可以合成特定产物. 如在光照条件下， CdS与非光合产甲烷菌共同作用可将CO2转化为CH4［14］， 其甲烷产量为 0.19 μmol/h［图1（E）］； 大肠杆菌通过与TiO2和CdS结合能产生氢气［15］［图1（F）］； 脱 氮菌在缺乏电子供体的情况下与CdS结合， 可将NO3-转化为N2O［16］［图1（G）］； 在厌氧状态下能够产甲烷的与Au和CdS复合可以使CO2转化为乙酸［17，18］［图1（H）］. 利用分子生物学方法， 构建代谢增强的基因工程菌也能提高合成目标产物的效率. Gassler等［19］利用基因工程的方法， 将过氧化物酶的甲醇同化途径改造为类似Calvin- Benson-Bassham循环的CO2固定途径， 使异养的酵母菌.也能够利用CO2作为唯一碳源生长， 其最大比生长速率为0.018 h‒1. 因此， 具有多种代谢途径的非光合微生物在调控有价化合物合成方面具有很大优势.

1.2　半导体的种类与催化机制

目前， 应用于半导体-微生物界面的半导体主要包括赤铁矿（Fe2O3）［20］、 锐钛矿（TiO2）［21］、 闪锌矿（ZnS）［22，23］和硫镉矿（CdS）［24］等自然界中的矿物， 氮化碳（g-C3N4）［25］等人工合成材料以及CdS［11］， PbS［26］和CdSe［27］等微生物合成的颗粒. 如图2所示， 当半导体吸收等于或大于带隙的光子时， 会产生光生电子-空穴对， 光生电子跃迁到导带上而光生空穴留在价带， 部分光生电子-空穴向半导体表面迁移过程中发生复合（Path A）， 迁移到催化剂表面的一部分电子和空穴发生复合（Path B）， 另一部分电子和空穴分别与表面的吸附物质发生还原反应（Path C）和氧化反应（Path D）.

Fig.2　Schematic illustration of the photocatalytic redox reactions

Semiconductor is excited by solar energy and the electron⁃hole pair is generated. VB， valence band； CB， conductive band；g， bandgap. Path A： bulk recombination of photo⁃electrons and holes； path B： photo⁃electrons and holes recombine on the surface of semiconductor； path C： engagement of electrons and holes in surface reduction reactions； path D： engagement of electrons and holes in surface oxidation reactions.

在光激发条件下， 导带可以作为微生物的电子供体. 如Nakamura等［28］构建了-Fe2O3-PV-4体系，-Fe2O3受光激发产生的光生电子可以通过外膜蛋白-Cyt传递给菌体. 微生物也可作为电子供体， 充当空穴牺牲剂. Liu等［29］发现， 在厌氧条件下， nano-Ag3PO4-MR-1复合体系光降解对氯苯酚的效能分别远高于nano-Ag3PO4的光催化效能和MR-1的生物降解效能. 密度泛函理论计算结果表明，MR-1生成的电子会与nano-Ag3PO4的光生空穴结合， 微生物作为空穴牺牲剂提高了电荷分离效率.

常见的半导体能带结构如图3所示. 对于半导体-微生物体系， 反应发生的前提是半导体导带的带边（光生电子的电势）比受体电势负， 价带的带边（光生空穴的电势）比供体电势正， 这样受到激发产生的光生电子或者空穴才能传递给基态的吸附分子， 从而发生氧化还原反应. 这也是很多窄带隙的半导体即使能被可见光激发， 且具有很好的载流子迁移率， 却无法催化氧化还原反应的原因.

Fig.3　Band gaps and band edge position alignment diagram of photocatalysts for Fe2O3, TiO2, ZnS, CdS, PbS, CdSe, and g⁃C3N4

2 半导体-微生物界面的电子传递

微生物胞外电子传递的途径分为直接电子传递和间接电子传递. 根据电子传递方向， 也可分为微生物产生电子和微生物吸收电子， 即相反的电子跨膜传递途径［30］. 半导体-微生物复合体的界面电子传递途径更复杂： 一方面是因为涉及半导体对微生物活性的影响以及微生物对半导体稳定性的影响； 另一方面是因为涉及半导体导带的光生电子、 价带的光生空穴以及微生物电子的转移. 因此， 在揭示界面电子传递过程中， 半导体的价带和导带能级、 微生物产生和接受电子的电位、 外膜蛋白和电子穿梭体的氧化还原电位均需要重视.

2.1　直接电子传递

直接电子传递指微生物细胞与半导体通过直接接触发生电子传递， 半导体材料可以在细胞质内［31］或在细胞表面与微生物接触［8］（图4）， 这些电子传递过程的实现一般可通过膜蛋白进行［28］. Yu等［32］构建了-Fe2O3-细胞色素OmcA界面， 在光照条件下OmcA存储来自-Fe2O3的光电子， 并在黑暗和缺氧环境下还原-Fe2O3. 光照对半导体-微生物复合体的作用不仅在于分离光生电子与空穴， 还可使具有氧化还原活性的基态/还原外膜蛋白变为激发态/氧化态外膜蛋白. Zhang等［33］构建了TiO2-界面， 使该微生物的细胞色素c（-Cyts）处于激发态， 将电子直接传递给TiO2的导带.

半导体-微生物间的电子转移是调控污染物转化、 化学品合成及元素地球循环的基础. 为了增强电子传递途径， 一方面可以改变半导体材料的光催化性能， 另一方面需要强化微生物的特定代谢途径. 利用微生物和半导体材料之间的协同作用提高体系的性能.

Fig.4　Direct extracellular electron transfer pathways in semiconductor⁃microbe hybrid system

2.1.1半导体材料强化直接电子传递提高半导体-微生物界面电子传递效率， 可以从增强半导体光激发性能角度出发， 其调控方法通常以提高电荷分离效率、 提高迁移效率、 抑制载流子复合及调节带边能级为目的， 可通过材料的形貌调控、 表面修饰及半导体复合等方法实现［34，35］. Bi4Ti3O12@/-Bi2O3三元同素结催化剂将3种半导体材料复合， 其具有梯度连续的导带能级， Bi4Ti3O12光激发产生的电子沿着-Bi2O3及-Bi2O3的导带进行传递， 最后转移到Bi4Ti3O12的价带上， 促进了光生电荷的分离， 增强了光激发性能［36］.

对半导体材料的调控方法， 一是缩短光生载流子从本体到表面的迁移距离从而抑制光生电子和空穴的复合； 二是增加表面积， 提高反应活性位点数［37］， 如通过构建二维-二维面面界面增大界面接触， 能够大幅提高光催化性能［38］. 超薄片层结构、 长纳米线结构或量子点有利于提高催化剂的光催化性能. 超薄结构还可以减小材料的带隙能， 从而吸收更大波长范围的太阳光， 提高电荷分离效率［39］. 另外， 在材料表面通过掺杂修饰某些元素引入缺陷， 改变半导体的结晶度和电荷分布， 抑制光生电子和空穴的复合， 也可提高复合体的性能. 在N掺杂TiO2纳米片PV-4的体系中， TiO2的片层结构缩短了光生载流子到催化剂表面的迁移距离， 通过N掺杂抑制了催化剂表面光生电子和空穴的复合， 减小了界面电荷转移电阻， 增强了该微生物的产电能力［40］. 将2种或多种能带结构不同的半导体材料复合， 能增强光吸收. 例如， 在平整的掺杂氟的氧化锡导电玻璃（FTO）电极表面负载氧化铟纳米线阵列形成一种复合电极， 在0.2 V（Ag/AgCl）电位下可将的胞外电子传递速率提高60倍［41］.

2.1.2减缓载流子复合强化直接电子传递经光激发后， 无机半导体的导带或价带能够发生的还原或氧化反应与微生物外膜蛋白的反应电位有关. 光激发产生的光生空穴和电子易于复合， 微生物可通过接受导带上的电子或将电子转移给价带上的空穴， 减少电子和空穴的复合， 提高整个体系的光催化效率.

为了促进光生电子和空穴的分离效率， 加入能与导带上光生电子反应的猝灭剂或能与价带上空穴反应的牺牲剂， 是促进载流子有效分离的手段. 常见的化学牺牲剂有甲醇、 乙醇、 异丙醇、 三乙酸铵、 抗坏血酸和乙二胺四乙酸等［42］. 当微生物与半导体直接接触时， 其产生的生物电子也可与价带上的空穴结合， 从而充当生物牺牲剂［43］. Liu等［29］利用纳米Ag3PO4和MR-1构建了生物光电还原降解系统， 利用.MR-1产生的生物电子与纳米Ag3PO4的光生空穴结合， 可在光照和厌氧条件下降解对氯苯酚. 当微生物能接受电子时， 价带上的光生电子可能被优先被利用. Zhang等［44］研究了光照条件下CdS-固定二氧化碳的电子转移途径， 发现导带上的光生电子经过外膜蛋白Fd和Fp进而转移到胞内参与固碳循环， 价带的空穴将半胱氨酸氧化为胱氨酸（CySS）等氧化态， 从而实现了光生电子和空穴的有效分离. 导带也可以作为微生物的电子供体， 如Nakamura等［28］构建了-Fe2O3-PV-4体系，-Fe2O3受光激发产生的光生电子可以通过外膜蛋白-Cyts传递给PV-4.

2.2　间接电子传递

间接电子传递通常指电子穿梭体、 电子载体介导的微生物与胞外固体之间的电子传递（图5）. 电子穿梭体主要有微生物分泌的内源性 电子穿梭体（如核黄素和绿脓菌素等［45］） 以及微生物无法代谢合成的、 具有电子 穿梭体功能的外源性电子穿梭体［如蒽醌-2，6-二磺酸（Anthraquinone-2，6-disulfonate， AQDS）和蒽醌-2-二磺酸（Anthraquinone-2-sulfonate， AQS）［46，47］］. 这些电子穿梭体被微生物还原/氧化后， 扩散到固体物质表面提供/接受电子， 是双向传输； 由核黄素这种电子穿梭体介导的间接电子转移占MR-1胞外电子转移的70%［48］， 说明电子穿梭体在胞外电子传递中的重要作用.

Fig.5　Indirect extracellular electron transfer pathways in semiconductor⁃microbe hybrid system

在半导体-微生物体系中， 除了电子穿梭体的介导双向传输方式外， 还存在一种半导体光催化剂能引发反应物生成中间产物， 中间产物作为电子载体再被微生物利用的情况， 反应中间产物如氢气和甲烷， 可作为电子载体进行单向的传输［49］. 电子穿梭体和电子载体的概念在部分已发表论文中是被混淆的， 二者的功能和作用明显不同， 电子穿梭体不能作为微生物的碳源或能源， 而电子载体是可以的. 判断电子载体和电子穿梭体的依据为电子是被单向传输还是双向传输.

2.2.1强化电子穿梭体介导的电子传递对于半导体-微生物体系， 光催化效应使得半导体可能有更强还原能力或氧化能力， 因此体系中的电子穿梭体可以促进半导体-微生物界面上的电子传递. 如PAO1特征性分泌的绿脓菌素（Pyocyanin）能引起水钠锰矿-.PAO1光电流的增强， 绿脓菌素作为电子穿梭体促进了半导体-微生物间的电子转移［50］. Liu等［21］研究了海洋透光层中含量相对丰富的锐钛矿和PAO1， 也发现绿脓菌素在有光的条件下增强了微生物与锐钛矿之间的电子转移. Bian等［41］发现当核黄素作为电子穿梭体时， 复合光催化剂的功函降低为4.13 eV（‒0.57 V. Ag/AgCl）， 能将氧化态的核黄素还原， 而微生物外膜细胞色素蛋白能再将其氧化， 促进了界面电子的传递.

2.2.2强化电子载体促进电子传递微生物光电合成体系中的电子载体有多种， 如半导体材料催化CO2还原生成HCOOH等C1化合物， 可以被微生物作为电子供体或碳源加以利用［51］. 半导体催化剂光解或电解H2O产生的H2， 再经过氢化酶的催化为光合微生物通过开尔文循环固定CO2提供大量所需的［H］， 从而促进光合微生物固定二氧化碳的过程. Tian等［52］构建了Mo2C-混合微生物电极， 其二氧化碳转化为醋酸的产率为（0.19±0.02） g·L‒1·d‒1， 是对照组的2倍， Mo2C加速了氢气的释放， 调节了混合微生物的群落结构， 有利于生物膜的生长， 提高了CO2的还原率.

2.3　半导体-微生物体系的稳定性

微生物与催化剂材料界面的电子转移过程会引发化学反应， 可能会对微生物产生毒性或影响材料的稳定性. 因此， 需要针对实际应用体系， 权衡协同和影响的程度， 以维持系统的运行和效率.

半导体材料反应产生的活性氧物种或者溶出的重金属可能影响微生物活性［53，54］. 半导体光催化剂在水溶液中可能产生多种活性氧物种［55］， 如导带上的电子还原溶解氧产生超氧自由基（·O2-）， 价带上的空穴氧化水分子产生羟基自由基（·OH）［56］. 活性氧物种对微生物具有一定的氧化毒性， 会影响菌体代谢活性. 因此， 向反应体系中添加活性氧物种消耗剂， 能减少体系中活性氧物种浓度. Chen等［57］在-CdS复合体系中引入Mn3O4作为活性氧物种牺牲剂， 使羟基自由基、 超氧自由基和过氧化氢浓度分别降低了90%， 77.6%和26%； 而且Mn3O4有效保持了的生物活性和代谢， 在提高28%的硝酸盐还原率的同时， 减低了N2O的排放量.

微生物与催化剂之间也会发生反应， 可能导致半导体催化剂中毒或产生非目标产物如甲烷等. 有些半导体矿物与微生物反应后会发生溶解， 如高价态的铁矿或锰矿作为胞外电子受体会被微生物还原成可溶性Fe（Ⅱ）或Mn（Ⅱ）. Yang等［58］发现biET1既能够还原锰氧化物为Mn2+， 也能氧化Mn2+， 在细胞表面形成三价和四价锰共存的锰矿， 通过连续转换好氧-缺氧环境， 锰可持续发生可逆的氧化-还原转化. 为了避免微生物与矿物之间的互相影响， 常见的方法是将二者隔离以维持生物/非生物催化剂之间的距离. 如通过硅藻、 聚合物或金属有机骨架化合物包覆微生物， 保护菌体减轻对微生物的毒性. Ji等［59］将表面的磷酸单元和Zr纳米簇结合， 形成单层金属有机骨架化合物［Zr6O4（OH）4（BTB）2（OH）6（H2O）6］， 用于分解活性氧物种， 降低了对厌氧菌的影响. Cornejo等［60］对SnO2阳极和MR-1进行隔离， 在2 nm的隔离硅膜内修饰含—CN和—NO2官能团的苯基乙烯（p-oligo）长链分子， 当微生物和电极材料电势匹配时， 电子能沿着分子链进行传递， 而其它小分子物质则无法传递到电极表面， 使半导体电极表面不易被污染， 从而维持系统稳定性.

3 半导体-微生物体系的应用

3.1　污染物的高效降解

半导体-微生物复合体系降解污染物兼具了光催化的高效性和微生物矿化程度高的优点， 已用于抗生素［61］、 苯类［62］去除以及染料脱色［63］等领域. 其主要原理是基于半导体受光激发后， 导带的光生电子可以催化溶解氧生成超氧自由基（·O2-）， 价带上的空穴能催化水分子生成羟基自由基（·OH）［64，65］； 这些自由基能将微生物难以降解的大分子物质分解为可利用的小分子物质， 小分子物质进一步被微生物代谢、 降解， 最终完全矿化为CO2和H2O［66］.

半导体-微生物复合体系能强化降解喹诺酮类［61］和四环素类［67］等抗生素污染物， 在去除率、 降解 效率及矿化程度等方面均具有优势. Ding等［68］通过光激发增强半导体-微生物之间的电子转移， 减小反应内阻， 对氧四环素的去除效率在12 h内达到了94%； Li等［61］耦合g-C3N4半导体和混菌降解环丙沙星并将其深度矿化成小分子产物， 与只有g-C3N4半导体的光降解体系相比， 其出水总有机碳降低了62.6%（1.72倍）. 复合体系不但降解效率高， 还表现出对难降解中间产物高效去除的行为. Bi12O17Cl2-混菌体系降解氧四环素过程中， 产生的中间产物-载脂蛋白-氧四环素仅在30 min内就低于检测限， 而其在土壤中的半衰期却长达720 d［68］. 通过添加底物促进微生物的生长代谢， 也是提高降解效果的一种方式. Xiong等［7，67］利用Ag/TiO2-混菌体系降解四环素时， 添加5 mmol/L乙酸钠作为电子供体和碳源后， 微生物的生长和代谢增强， 对四环素的去除率和矿化率分别提高了约5%和20%. 因此， 在半导体-微生物体系中， 激发半导体的光催化活性和强化微生物的生长代谢， 有助于污染物的快速、 深度去除.

对于苯类［69～71］、 喹啉［72］、 吡啶［73］的开环以及难降解污染物［74］， 半导体-微生物体系也具有去除效率高的优势. 半导体-微生物能够对染料废水进行脱色. Xiong等［75］将甘蔗渣纤维素和TiO2制备成多孔载体， 为微生物的附着提供空间， 对亚甲基蓝的去除效率达92.1%. Zhang等［69］构建了Ag/TiO2与混菌的复合体系， 通过添加苯酚及邻苯二酚为微生物光降解产物提供额外电子， 促进了4-氯苯酚的降解. 对于水体中痕量存在且很难被生物降解的全氟辛酸， Bi12O17Cl2光催化剂与微生物体系的去除率和脱氟率分别达到（79.7±9.4）%和24.5%， 出水毒性也降低了2倍［76］.

3.2　有价化学品的合成

将半导体的高效捕光性能与微生物的多样代谢路径相结合而构建的人工光合成系统， 不仅可提高光捕捉效率， 还可以应用于固定二氧化碳， 合成包括甲烷、 乙酸、 正丁醇、 莽草酸以及聚--羟基丁酸酯在内的多种化学品［77］.

当复合体系中有光合微生物时， 捕获光的既可以是半导体也可以是光合微生物， 而且半导体能提高光合微生物利用光能的效率. Wang等［11］发现光合菌-CdS体系中， 半导体产生的光生电子增加了胞内额外的［H］， 促进卡尔文循环， 从而促进CO2的还原和C2化学品的合成；-CdS复合体系相比野生株， 不仅光合效率提升了1.67%， 生物质、 类胡萝卜素和聚--羟基丁酸酯的产量也分别提高了148%， 122%和147%.

光生电子或者空穴可为非光合微生物的代谢提供能量， 催化CO2转化为有价产物［78］. 如利用-CdS体系可实现非光合菌利用太阳能将CO2转化为乙酸［3］. 此外， 微生物也能将半导体摄入胞内， 这种方式可减少跨膜或传质时造成的能量损失， 提高对光的利用效率. 如非光合菌通过与光敏剂金纳米簇共培养的方法， 将金纳米簇摄入胞内， 胞内的金纳米簇被激发后产生的光生电子直接通过Wood-Ljundahl途径将二氧化碳还原为乙酸， 与在胞外的情况相比， 总量子效率从（2.14±0.16）%提升至（2.86±0.38）%［18］， 金纳米簇与活性氧的结合还使微生物保持了较高的代谢活性.

除了固定CO2， 半导体-微生物还可以合成氢气、 合成氨. Cui等［79］利用大肠杆菌自组装硒化物构建-CdSexS1-体系， 光转化率达27.6%， 产氢量增加了2.9倍； 同时代谢的乙酸等产物与光生空穴结合并减少活性氧的产生， 避免了氧活性物种对菌体的影响. Huang等［80］将CdS与复合来驱动固氮产氨， CdS产生的光电子传递至胞内用于生物固氮， 将NH4+的产量从0.27 mg/L提高至2.03 mg/L.

3.3　元素的生物地球化学循环

天然的含铁半导体矿物有赤铁矿（-Fe2O3）、 磁铁矿（Fe3O4）和针铁矿（FeOOH）等； 锰矿有软锰矿（MnO2）和水锰矿（Mn3O4）等. 自从发现异化金属还原菌能以铁/锰矿作为唯一电子受体进行代谢生长以来， 从胞外电子传递角度揭示元素的生物地球化学循环也备受关注.

从微生物角度分析， 细胞膜不具有难溶矿物的物理渗透性， 也不具有电子导电性. Shi等［81］讨论了微生物与矿物交换电子的途径， 如矿物和微生物之间通过细胞色素、 微生物纳米导线交换电子. 在厌氧条件下， 含Fe（Ⅲ）和Mn（Ⅳ）的氧化物通常被异化金属还原菌还原为Fe（Ⅱ）和Mn（Ⅱ）. 而在好氧条件下， 生物氧化起主导作用， Fe（Ⅱ）可被厌氧光能自养铁氧化菌［82］、［83］等氧化成Fe（Ⅲ）. 对于Mn（II）氧化主要有两种途径：（1） 胞内的蛋白或锰过氧化物酶参与， 以氧气或过氧化氢为电子受体； （2） 微生物的代谢产物、 ·O2‒等间接将锰氧化［84］. 因此， 通过调控氧气含量可以控制锰的氧化还原循环［58］.

从矿物的角度分析， 其成分和性质会影响微生物群落结构. Ren等［85］发现新疆戈壁沙漠中富含锰氧化物和铁氧化物的岩石漆上富集了，，和等微生物， 而且群落结构受半导体矿物的影响. 对于水钠锰矿-， 在光照-黑暗循环的条件下水钠锰矿稳定存在； 在光照100 h后， 光电流是黑暗条件下的4倍， 表明光照下矿物与微生物之间的电子转移增强； 但在黑暗条件下13 h后， 水钠锰矿被微生物还原生成Mn2C， 表明微生物在黑暗条件下也对矿物的转化起作用. 另外， 光电流的增强部分归因于PAO1自身分泌的绿脓菌素， 其作为电子穿梭体驱动促进了电子转移［50］.

4 总结与展望

半导体-微生物复合体系的理论及应用研究已经在污染物的高效降解、 有价化学品的合成以及元素的生物地球化学循环等领域凸显价值. 随着微生物组学技术、 分子生物学技术和微生物电化学技术的发展及联合使用， 对半导体-微生物界面微观层面的电子转移机制研究和宏观层面的环境领域应用研究都将起到实质性的推动作用.

因此仍需通过以下几个方面提升对半导体-微生物系统微观层面的认识， 强化复合体系的性能以及实际环境中的应用需求：

（1） 深入揭示微观界面电子传递机制. 随着对半导体-微生物界面反应认知的深入， 电子传递途径的划分会更加全面深入： 基础理论研究从空间尺度将重点趋于微观层面， 包括单颗粒光催化剂的性质、 单细胞的电子传递能力、 揭示外膜蛋白结构及电子在蛋白的活性中心的转移等. 基于探索新的生物/非生物界面的能量转化和分子机制， 不但能促进研究技术的革新， 更是评估和指导宏观应用效能的参照依据.

（2） 设计和合成高性能半导体材料. 半导体-微生物复合体系的设计和构建是未来发展的基础. 在挖掘性能突出的功能微生物的基础上， 需要注重拓展半导体材料的种类并提升其光电性能和稳定性， 保证半导体和微生物的协同作用功效. 其中， 针对应用需求来设计并提高半导体材料的光电性能， 是辅助微生物提升复合体系性能最直接、 最简单的方法.

（3） 服务于实际应用体系的特定需求. 环境体系相比实验室研究体系复杂、 多变， 如何保证半导体-微生物复合体系的稳定性是应用领域需要关注的问题. 因此， 针对实际应用的科学问题， 反推基础研究的方向、 深度和广度， 有利于基础理论和实际应用的协同发展.

［1］ Tang X. W.， Tang R. D.， Xiong S.， Zheng J. F.， Li L.， Zhou Z. P.， Gong D. X.， Deng Y. C.， Su L.， Liao C. J.，，2021，， 152434

［2］ Lu A. H.， Li Y.， Ding H. R.， Wang C. Q.， Xu X. M.， Liu F. F.， Liu Y. W.， Zhu Y.， Li Y. Z.，，2020，（5）， 179—194（鲁安怀， 李艳， 丁竑瑞， 王长秋， 许晓明， 刘菲菲， 刘雨薇， 朱莹， 黎晏彰. 地学前缘， 2020，（5）， 179—194）

［3］ Sakimoto K. K.， Wong A. B.， Yang P. D.，，2016，（6268）， 74—77

［4］ Sakimoto K. K.， Kornienko N.， Cestellos⁃Blanco S.， Lim J.， Liu C.， Yang P. D.，，2018，（6）， 1978—1985

［5］ Wang W.， Chen X.，..，2018，（7）， 792—796

［6］ Lu A. H.， Li Y.， Ding H. R.， Wang C. Q.，，2018，（1）， 1—15

［7］ Xiong H. F.， Dong S. S.， Zhang J.， Zhou D. D.， Rittmann B. E.，，2018，， 75—83

［8］ Zhu G. L.， Yang Y.， Liu J.， Liu F.， Lu A. H.， He W. D.，，2017，， 227—234

［9］ Fang X.， Kalathil S.， Reisner E.，，2020，（14）， 4926—4952

［10］ Ramos F. C.， Nottoli M.， Cupellini L.， Mennucci B.，，2019，（42）， 9650—9662

［11］ Wang B.， Jiang Z. F.， Yu J. C.， Wang J. F.， Wong P. K.，，2019，（19）， 9296—9301

［12］ Wu R. R.， Wang C.， Shen J. S.， Zhao F.，，2015，（12）， 2061—2065

［13］ Fang X.， Kalathil S.， Divitini G.， Wang Q.， Reisner E.，，2020，（9）， 5074—5080

［14］ Ye J.， Yu J.， Zhang Y. Y.， Chen M.， Liu X.， Zhou S. G.， He Z.，，2019，， 117916

［15］ Honda Y.， Hagiwara H.， Ida S.， Ishihara T.，，2016，（28）， 8045—8048

［16］ Chen M.， Zhou X. F.， Yu Y. Q.， Liu X.， Zeng R. J. X.， Zhou S. G.， He Z.，，2019，， 353—360

［17］ Sakimoto K. K.， Zhang S. J.， Yang P. D.，，2016，（9）， 5883—5887

［18］ Zhang H.， Liu H.， Tian Z. Q.， Lu D.， Yu Y.， Cestellos-Blanco S.， Sakimoto K. K.， Yang P. D.，，2018，（10）， 900—905

［19］ Gassler T.， Sauer M.， Gasser B.， Egermeier M.， Troyer C.， Causon T.， Hann S.， Mattanovich D.， Steiger M. G.，，2020，（2）， 210—216

［20］ Zou M. Z.， Wu Y. C.， Redmile⁃Gordon M.， Wang D. J.， Liu J.， Huang Q. Y.， Cai P.，，2022，， 2955— 2963

［21］ Liu J.， Liu X.， Ding H. R.， Ren G. P.， Sun Y.， Liu Y.， Ji X.， Ma L. Y. Z.， Li Y.， Lu A. H.，，2021，， 107849

［22］ Feng Y. H.， Xu M. Y.， Tremblay P. L.， Zhang T.，，2021，（42）， 21901—21911

［23］ Chellamuthu P.， Naughton K.， Pirbadian S.， Silva K. P. T.， Chavez M. S.， El⁃Naggar M. Y.， Boedicker J.，，2019，， 938

［24］ Xu M. Y.， Tremblay P. L.， Ding R.， Xiao J. X.， Wang J. T.， Kang Y.， Zhang T.，..，2021，， 142050

［25］ Tremblay P. L.， Xu M. Y.， Chen Y. M.， Zhang T.，，2020，（1）， 100784

［26］ Kowshik M.， Vogel W.， Urban J.， Kulkarni S. K.， Paknikar K. M.，，2002，（11）， 815—818

［27］ Su Y. L.， Du Q. Q.， Qu X. C.， Wan D. Y.， Liu Y. H.， Wang C.， Yan Z. Y.， Wu S. M.，，2016，（34）， 28187—28193

［28］ Nakamura R.， Kai F.， Okamoto A.， Newton G. J.， Hashimoto K.，，2009，（3）， 508—511

［29］ Liu P. C.， Ma X. L.， Li T. T.， Yan F.， Wu L. J.， Xiao X.，，2020，， 104969

［30］ Xie Q. Q.， Lu Y.， Tang L.， Zeng G. M.， Yang Z. H.， Fan C. Z.， Wang J. J.， Atashgahi S.，.....，2020，（17）， 1924—1969

［31］ Yang C. H.， Aslan H.， Zhang P.， Zhu S. J.， Xiao Y.， Chen L. X.， Khan N.， Boesen T.， Wang Y. L.， Liu Y.， Wang L.， Sun Y.， Feng Y. J.， Besenbacher F.， Zhao F.， Yu M.，，2020，（1）， 1379

［32］ Yu S. S.， Chen J. J.， Cheng R. F.， Min Y.， Yu H. Q.，，2021，（16）， 11424—11433

［33］ Zhang B.， Cheng H. Y.， Wang A. J.，，2021，， 107683

［34］ Song B.， Zeng Z. T.， Zeng G. M.， Gong J. L.， Xiao R.， Ye S. J.， Chen M.， Lai C.， Xu P.， Tang X.，，2019，， 101999

［35］ Ong W. J.， Tan L. L.， Ng Y. H.， Yong S. T.， Chai S. P.，，2016，（12）， 7159—7329

［36］ Liu D. X.， Chen X. B.， Yang X.， Zhang J.， Chen C. D.，，2020，（4）， 742—749（刘东旭， 陈雪冰， 杨霞， 张静， 陈常东. 高等学校化学学报， 2020，（4）， 742—749）

［37］ Luo B.， Liu G.， Wang L. Z.，，2016，（13）， 6904—6920

［38］ Wang Y. S.， Li X.， Yan L.， Xu H. Y.， Zhu Y. X.， Song Y. H.， Cui Y. J.，，2021，（12）， 3722—3730（王乙舒， 李雪， 闫丽， 徐红赟， 祝玉鑫， 宋艳华， 崔言娟. 高等学校化学学报， 2021，（12）， 3722—3730）

［39］ Xia P. F.， Zhu B. C.， Yu J. G.， Cao S. W.， Jaroniec M.，，2017，（7）， 3230—3238

［40］ Yin T.， Su L.， Li H.， Lin X. X.， Dong L.， Du H. X.， Fu D. G.，，2017，， 1072—1080

［41］ Bian R. X.， Jiang Y.， Wang Y.， Sun J. K.， Hu J. S.， Jiang L.， Liu H.，，2018，（19）， 1707408

［42］ Kamat P. V.， Jin S.，，2018，（3）， 622—623

［43］ Lin Z. Q.， Yuan S. J.， Li W. W.， Chen J. J.， Sheng G. P.， Yu H. Q.，，2017，， 88—93

［44］ Zhang R. T.， He Y.， Yi J.， Zhang L. J.， Shen C. P.， Liu S. J.， Liu L. F.， Liu B. H.， Qiao L.，，2020，（1）， 234—249

［45］ Wu S.， Xiao Y.， Song P. P.， Wang C.， Yang Z. H.， Slade R. C. T.， Zhao F.，，2016，， 117—121

［46］ Van Trump J. I.， Sun Y.， Coates J. D.，， 2006，， 55—96

［47］ Zhu W. H.， Shi M. R.， Yu D.， Liu C. X.， Huang T. L.， Wu F. C.，..，2016，， 23718

［48］ Marsili E.， Baron D. B.， Shikhare I. D.， Coursolle D.， Gralnick J. A.， Bond D. R.，2008，（10）， 3968—3973

［49］ Pan Q.， Tian X. C.， Li J. P.， Wu X. E.， Zhao F.，，2021，， 116885

［50］ Ren G. P.， Sun Y.， Ding Y.， Lu A. H.， Li Y.， Wang C. Q.， Ding H. R.，，2018，， 233—240

［51］ Tashiro Y.， Hirano S.， Matson M. M.， Atsumi S.， Kondo A.，，2018，， 211—218

［52］ Tian S. H.， Wang H. Q.， Dong Z. W.， Yang Y.， Yuan H.， Huang Q.， Song T. S.， Xie J. J.，，2019，， 71

［53］ Hrenovic J.， Milenkovic J.， Ivankovic T.， Rajic N.，.，2012，， 260—264

［54］ Wang Y.， Zhao Y. N.， Wu J. L.， Li M.， Tan J.， Fu W. S.， Tang H.， Zhang P.，，2021，（22）， 9433—9441

［55］ Nosaka Y.， Nosaka A. Y.，，2017，（17）， 11302—11336

［56］ Yang R. Q.， Yu X.， Liu H.，，2021，（5）， 1340—1356（杨瑞琪， 于欣， 刘宏. 高等学校化学学报， 2021，（5）， 1340—1356）

［57］ Chen X. Y.， Feng Q. Y.， Cai Q. H.， Huang S. F.， Yu Y. Q.， Zeng R. J.， Chen M.， Zhou S. G.，，2020，（17）， 10820—10830

［58］ Yang F.， Zheng Y.， Tian X. C.， Liu Y.， Li J. H.， Shao Z. Z.， Zhao F.，，2021，， 137963

［59］ Ji Z.， Zhang H.， Liu H.， Yaghi O. M.， Yang P. D.，，2018，（42）， 10582—10587

［60］ Cornejo J. A.， Sheng H.， Edri E.， Ajo⁃Franklin C. M.， Frei H.，，2018，（1）， 2263

［61］ Li Y. D.， Chen L. X.， Tian X. C.， Lin L. F.， Ding R.， Yan W. F.， Zhao F.，，2021，， 147049

［62］ Li G. Z.， Park S.， Kang D. W.， Krajmalnik⁃Brown R.， Rittmann B. E.，，2011，（19）， 8359—8367

［63］ Xing Z. P.， Zhou W.， Du F.， Qu Y.， Tian G. H.， Pan K.， Tian C. G.， Fu H. G.，，2014，（2）， 790—798

［64］ Akbarzadeh R.， Fung C. S. L.， Rather R. A.， Lo I. M. C.，，2018，， 248—261

［65］ Liu M. H.， Tao R.， Li B.， Li X. H.， Han C. H.， Li X. W.， Shao C. L.，，2019，（11）， 2367—2374 （刘美宏， 陶然， 李冰， 李兴华， 韩朝翰， 李晓伟， 邵长路. 高等学校化学学报， 2019，（11）， 2367—2374）

［66］ Yu M. L.， Wang J. J.， Tang L.， Feng C. Y.， Liu H. Y.， Zhang H.， Peng B.， Chen Z. M.， Xie Q. Q.，，2020，， 115673

［67］ Xiong H. F.， Zou D. L.， Zhou D. D.， Dong S. S.， Wang J. W.， Rittmann B. E.，，2017，， 7—14

［68］ Ding R.， Yan W. F.， Wu Y.， Xiao Y.， Gang H. Y.， Wang S. H.， Chen L. X.， Zhao F.，，2018，， 589—598

［69］ Zhang C. F.， Fu L.， Xu Z. X.， Xiong H. F.， Zhou D. D.， Huo M. X.，，2017，（31）， 24725—24731

［70］ Zhou D. D.， Xu Z. X.， Dong S. S.， Huo M. X.， Dong S. S.， Tian X. D.， Cui B.， Xiong H. F.， Li T. T.， Ma D. M.，，2015，（13）， 7776—7783

［71］ Zhou D. D.， Dong S. S.， Shi J. L.， Cui X. C.， Ki D. W.， Torres C. I.， Rittmann B. E.，...，2017，， 882—889

［72］ Yan N.， Chang L.， Gan L.， Zhang Y. M.， Liu R.， Rittmann B. E.，，2013，（24）， 10555—10561

［73］ Shi H. F.， Jiang X. B.， Chen D.， Li Y.， Hou C.， Wang L. J.， Shen J. Y.，，2020，， 116464

［74］ Liang Y. N.， Jiao C. L.， Pan L. S.， Zhao T. Y.， Liang J. X.， Xiong J. H.， Wang S. F.， Zhu H. X.， Chen G. N.， Lu L. H.， Song H. N.， Yang Q. F.， Zhou Q. Y.，，2021，， 110840

［75］ Xiong J. H.， Guo S. C.， Zhao T. Y.， Liang Y. N.， Liang J. X.， Wang S. F.， Zhu H. X.， Zhang L. M.， Zhao J. R.， Chen G. N.，，2020，（6）， 3391—3404

［76］ Ding R.， Wu Y.， Yang F.， Xiao X. F.， Li Y. D.， Tian X. C.， Zhao F.，，2021，， 125857

［77］ Liu C.， Gallagher J. J.， Sakimoto K. K.， Nichols E. M.， Chang C. J.， Chang M. C. Y.， Yang P. D.，，2015，（5）， 3634—3639

［78］ Xiao K. M.， Liang J.， Wang X. Y.， Hou T. F.， Ren X. N.， Yin P. Q.， Ma Z. P.， Zeng C. P.， Gao X.， Yu T.， Si T.， Wang B.， Zhong C.， Jiang Z. F.， Lee C. S.， Yu J. C. M.， Wong P. K.，..，2022，（2）， 529—549

［79］ Cui S.， Tian L. J.， Li J.， Wang X. M.， Liu H. Q.， Fu X. Z.， He R. L.， Lam P. K. S.， Huang T. Y.， Li W. W.，...，2022，， 131254

［80］ Huang S. F.， Jing X. Y.， Chen M.， Zhou S. G.，...，2021，（4）， 435—445（黄绍福，靖宪月， 陈曼， 周顺桂. 中国科学； 技术科学， 2021，（4）， 435—445）

［81］ Shi L.， Dong H. L.， Reguera G.， Beyenal H.， Lu A. H.， Liu J.， Yu H. Q.， Fredrickson J. K.，，2016，（10）， 651—662

［82］ Baars O.， Morel F. M. M.， Zhang X. N.，，2018，（5）， 1667—1676

［83］ Zhou X. X.， Pan Y. J.， Wang Y. B.， Li W. F.，，2007，（9）， 686—692

［84］ Soldatova A. V.， Tao L. Z.， Romano C. A.， Stich T. A.， Casey W. H.， Britt R. D.， Tebo B. M.， Spiro T. G.，，2017，（33）， 11369—11380

［85］ Ren G. P.， Yan Y. C.， Nie Y.， Lu A. H.， Wu X. L.， Li Y.， Wang C. Q.， Ding H. R.，，2019，， 293

Electron Transfer on the Semiconductor-microbe Interface and Its Environmental Application

LIYidi1，2#， TIANXiaochun1#， LIJunpeng1，2， CHENLixiang1， ZHAOFeng1*

（，，，361021，；，100049，）

Semiconductors are widely detected in the natural environment， and microbes are one of the most abundant living organisms on the earth. Semiconductor-microbe hybrid system plays a key role in many fields， such as deeply degradation and mineralization of refractory pollutants， synthesis of value-added chemicals， and bio- geochemical cycles of elements. The key factor between semiconductors and microorganism centers on the electron transfer mechanism and pathway on the abiotic/biotic interface. Therefore， this review focused on the electron transfer on semiconductor-microbe interface， and summed up the functional types of microorganisms， types of semiconductors and photocatalytic mechanism on the biotic/abiotic hybrid system. Direct and indirect electron transfer pathway on the semiconductor-microbe interface were summarized. Methods of enhancing electron transfer methods were also introduced， including direct electron transfer enhanced by semiconductor modification， reducing photo-electrons and holes recombination， and indirect electron transfer enhanced by electron shuttles and carriers. At last， this paper introduces the application of the semiconductor-microbe hybrid system in the environmental field over recent years， including refractory pollutants synergistic degradation， value-added chemical synthesis， and elemental bio-geochemical cycling on the earth. We hope this review will help researchers to strengthen the understanding of the semiconductor-microbe interface， and propose solutions for the design and applications of the hybrid semiconductor-microbe system in the environmental field.

Semiconductor； Microbe； Extracellular electron transfer； Microbial electrochemistry； Microbial electrosynthesis

Supported by the National Key Research & Development Program of China(No.2018YFC1800502) and the National Science Foundation for Distinguished Young Scholars(No.22025603).

O646

A

10.7503/cjcu20220089

2022-02-15

2022-03-27.

赵 峰, 男, 博士, 研究员, 主要从事微生物电化学领域的研究. E-mail: fzhao@iue.ac.cn

国家重点研发计划项目(批准号: 2018YFC1800502)和国家杰出青年科学基金(批准号: 22025603)资助.

# 共同第一作者.

（Ed.： L， H， W， K）