以肠系膜上动脉为导向的腹腔镜下完整结肠系膜切除治疗右半结肠癌的可行性及近期效果

朱潇逸 沈展 阮航 沈锦敏

2009年德国学者Hohenberger等[1]提出完整结肠系膜切除（complete mesocolic excision，CME）的理念，此后CME逐渐成为右半结肠癌根治术的标准术式。但是Hohenberger教授阐述的CME手术，对于右半结肠癌完整系膜的内侧切缘定位尚不明确，目前国内外学术界仍存在争议，主流观点仍是将右半结肠癌清扫范围的内侧界局限于肠系膜上静脉（superior mesenteric vein，SMV）[2]。但有研究表明，结肠淋巴流向中淋巴管伴随动脉分布，淋巴管结构与动脉结构密切相关[3]，以SMV为清扫内侧界显然与这一原则相违背。国内相关研究显示，右半结肠D3淋巴结清扫以肠系膜上动脉（superior mesenteric artery，SMA）为内侧界（作为CME右半结肠系膜信封的内口），近期手术效果良好[4-5]。笔者也非常认可右半结肠癌CME术的内侧界以SMA为界，于2018年5月至2021年2月施行以SMA为导向的右半结肠癌CME+D3根治术32例，并取得了良好的手术效果，现报道如下。

1 对象和方法

1.1 对象 选取2018年5月至2021年2月由树兰（杭州）医院肛肠外科同一手术组实施尾侧入路、以SMA为导向的腹腔镜下右半结肠癌CME+D3根治术的患者32例，其中男18例，女14例；年龄35.0～85.0[65.0（42.8，73.8）]岁；BMI 18.5～36.6[24.3（22.6，25.9）]kg/m2；肿瘤位于回盲部9例，升结肠17例，结肠肝曲及横结肠近肝曲6例；根据美国癌症联合委员会第7版TNM分期系统，术前临床分期Ⅰ期（T2N0M0）5例，Ⅱ期16例，Ⅲ期11例。入组标准：（1）经术前检查证实为进展期右半结肠癌，且肿瘤评估为可切除，无远处转移；（2）无明显手术禁忌证且患者接受腹腔镜手术。排除标准：（1）因肠梗阻或穿孔等原因行急诊手术者；（2）术前因肠梗阻行肠内支架植入者；（3）术前行新辅助化疗者；（4）腹腔内严重粘连而影响显露者。本研究经本院医学伦理委员会审查通过，所有患者签署知情同意书。

1.2 手术方法 气管插管，全麻，患者取平卧分腿位，采用五孔法于脐下4～5 cm处置入10 mm Trocar为腔镜孔，左锁骨中线肋缘下约3 cm处置入10 mm Trocar为主操作孔，左侧髂前上棘与脐连线中点、右侧锁骨中线肋缘下约3 cm及右下腹麦氏点处分别置入5 mm Trocar为辅助操作孔。主刀医生立于患者左侧，行常规探查腹腔后，实施尾侧入路、以SMA为导向的手术方式，具体步骤如下：（1）层面拓展。显露并切开膜桥[末端回肠系膜与后腹膜之间的“黄白交界线”，见图1a（插页）]，向头侧拓展右结肠系膜后间隙（右侧Toldt间隙），分离显露Henle干及其结肠支后停止，见图1b（插页）；（2）淋巴结清扫。先在SMV左侧缘表面以蘸染美蓝的电凝钩作一标记线，再于SMA中线表面以超声刀划一标记线，两标记线之间淋巴结即为SMA周围淋巴结，见图1c（插页）。根据回结肠动脉（ileocolic artery，ICA）的走形选择2种不同的清扫顺序：①对于ICA走形于SMV后方（本组20例），先打开SMV远端静脉鞘，根部钳夹、离断回结肠静脉（ileocolic vein，ICV），再于SMV后方由助手向右侧牵拉ICA血管干，于ICA根部钳夹、离断，清扫203组淋巴结，见图1d（插页）；以SMA血管鞘表面分布的滋养血管为标志，在SMA血管鞘外间隙分离并显露右结肠动脉（right colic artery，RCA）及中结肠动脉（middle colic artery，MCA），清扫 213及 223组淋巴结，根部结扎RCA及MCA主干或其右支；最后分离显露Henle干各分支，离断其结肠支。②对于ICA走形于SMV及ICV前方（本组12例），先沿SMA中线表面标记线由尾侧向头侧分离，在SMA血管鞘外间隙分离并显露 ICA、RCA 及 MCA，见图 1e（插页）；清扫 203、213、223组淋巴结，根部结扎ICA、RCA及MCA主干或其右支，见图1f（插页）；向右翻页式掀起右结肠系膜前叶及淋巴脂肪组织，鞘内裸化SMV主干，显露ICV根部后钳夹、离断，见图1g（插页）；其余操作同ICA走形于SMV后方组，清扫后见图1h（插页）。（3）转向结肠上区，在横结肠系膜及胃背侧系膜形成的融合筋膜间隙内分离（横结肠近肝曲及肝曲癌患者需自胃网膜血管弓内走行，清扫第6组淋巴结，根部离断胃网膜右动脉）。（4）中上腹正中作5 cm切口进腹，切口保护套保护切口，将右半结肠提出体外，整块切除右半结肠标本，将末端回肠与横结肠行侧侧吻合。台下检查标本，沿SMV左侧标记线剪开结肠系膜，将SMA周围淋巴结单独送检。

图1 淋巴结清扫步骤（a：显露膜桥；b：显露Henle干及其结肠支；c：SMV左侧缘沾染美蓝的电凝钩标记线，SMA中线位置作为切除线；d：ICA 从SMV、ICV后方走行；e：SMA血管鞘外间隙分离、显露ICA、RCA及MCA；f：ICA从SMV前方走行；g：离断ICA，显露ICV；h：SMA导向清扫后；SMA为肠系膜上动脉；SMV为肠系膜上静脉；ICA为回结肠动脉；RCA为右结肠动脉；MCA为中结肠动脉；aMCA为副中结肠动脉；ICV为回结肠静脉；RCV为右结肠静脉；RGeV为胃网膜右静脉；AIPDV为胰十二指肠下前静脉）

1.3 观察指标 包括手术时间、术中出血量、术后病理检查结果、淋巴结清扫情况、术后肛门排气时间、术后腹腔引流量、引流管留置时间、术后短期并发症、术后住院时间、术后30 d再住院率、术后复发转移情况、术后生存率等指标。

2 结果

2.1 术中情况 全部患者手术无中转开腹，手术时间150.0～250.0[195.0（172.5，210.0）]min，术中出血量10.0～200.0[50.0（31.3，60.0）]ml。

2.2 术后病理检查结果 术后病理分期Ⅰ期（T2N0M0）4例，Ⅱ期15例，Ⅲ期13例，与术前临床分期符合率78.1%（25/32）。术后病理类型为低分化腺癌8例，中分化腺癌15例，高分化腺癌6例，黏液腺癌3例。每例患者术后淋巴结清扫数目为 15～107[25（17，42）]枚，其中单独送检 SMA 旁淋巴结 0～6[3（2，4）]枚，有 1 例患者出现淋巴结转移（2/4枚），术后病理分期为T4aN2aM0。

2.3 术后恢复情况 术后肛门排气时间24～96[36（24，48）]h，术后住院时间为 7～22[10（9，12）]d，术后腹腔引流量为 180～2 500[550（388，635）]ml，引流管留置时间为 6～14[8（7，10）]d。4 例患者术后出现乳糜漏（乳糜试验阳性），均给予禁食、肠外营养、生长抑素静脉维持或低脂高蛋白饮食而治愈，平均住院时间较无并发症者延长5.5 d；3例患者出现胃瘫，其中2例女性患者分别施行标准右半结肠切除术及扩大右半结肠切除术，1例男性患者施行标准右半结肠切除术，均给予胃肠减压、促进胃动力药物及留置空肠营养管行肠内营养治疗而痊愈，平均住院时间较无并发症者延长13.5 d。术后并发症总发生率为18.8%（6/32，其中有1例先发生淋巴漏，在进食后发生胃瘫）。术后30 d内无再入院患者。

2.4 随访结果 本组患者术后获得随访28例，随访时间2～36个月。随访期间有2例患者出现肝脏转移，目前仍在治疗中；2例患者出现多发远处转移，分别于术后22、30个月死亡；其余24例患者均健康生存，其中1例SMA周围淋巴结转移患者无病生存已超半年。

3 讨论

根据日本结直肠癌学会对中央组淋巴结的定义，中央组淋巴结分布于动脉起点的周围，故以SMV左侧为内侧界不能有效地清扫位于结肠动脉起点处的淋巴结，无法满足清扫中央组淋巴结的要求[6]，这与胃癌、直肠癌以动脉为导向的淋巴清扫原则也不一致。孙跃明等[7]、周乐其等[8]报道以SMA左侧作为右半结肠CME淋巴结清扫的内侧界，可获得更多的淋巴结清扫总数，手术安全可行，但术后乳糜漏发生率较高。刁德昌等[4]报道开展以SMA中线为淋巴结清扫的内侧界22例，清扫淋巴结数目13～55枚（中位数为26枚），SMA旁淋巴结0～8枚（中位数为4枚），其中1例患者SMA旁淋巴结转移（1枚）。笔者也支持以SMA中线为CME内侧界的止点，原因如下：（1）在解剖学上以SMA中线为淋巴清扫内侧界，已经可以做到ICA、RCA及MCA根部第3站淋巴结的彻底清扫；（2）将清扫范围扩大至SMA左侧缘极易损伤小肠系膜根部淋巴管，从而导致术中或术后严重淋巴漏。在本组患者中，以SMA为导向清扫SMA周围淋巴结，每例患者0～6枚（中位数为3枚），其中1例出现淋巴结转移，这表明以SMA为导向清扫淋巴结具有一定的肿瘤学意义。

术前清晰了解SMA、SMV及其属支的空间关系十分重要，有学者通过肠系膜血管三维CT检查对相关血管进行评估，效果满意[9]。由于肠系膜血管三维CT重建价格较为昂贵、预约时间较长，难以在临床广泛应用。笔者在临床实践工作中发现，通过全腹部增强CT横断位及冠状位就可以对ICA与SMV、SMA与SMV的相对空间关系作出精准评估，术中寻及SMA、SMV的主干并辨认清楚ICA、ICV走形后，SMA及SMV的其余属支可在手术过程中由SMA、SMV的尾侧向头侧逐一分离、显露，由干及支，并不困难。笔者依据ICA与SMV的相对空间关系分为2种类型：（1）ICA从SMV后方走行（本组20例），是临床中相对多见的类型，此类型患者SMA尾侧端一般位于SMV左侧、左后方或正后方，需先分离显露SMV尾侧端，清扫并根部离断ICV后，于SMV后方向右侧牵拉显露ICA主干并于其根部离断，再转向腹侧沿SMA中线向头侧清扫；（2）ICA从SMV前方走行（本组12例），是临床中相对少见的类型，此类型患者SMA尾侧端一般位于SMV左侧、左前方或正前方，笔者认为此类型患者施行SMA导向难度低于SMV导向，尤其部分SMA主干远端位于SMV正前方的患者，由于SMV尾侧端完全处于SMA正后方，优先寻找SMV尾侧端十分困难，若施行SMV导向清扫而术前又疏于对血管的评估，反而增加术中风险，笔者也是因为术中遇到过此种情况后改行SMA导向淋巴结清扫。

在临床实际工作中，沿SMA主干中线清扫右半结肠癌术后较常见的并发症是乳糜漏和胃瘫。乳糜漏的发生既往文献报道较多[4-8]，本文不再赘述。目前国内相关文献对胃瘫的发生报道较少，本组中有3例患者发生胃瘫，这3例BMI均＜20 kg/m2且无明确胃部疾病史，其中1例采取扩大右半结肠切除术，另2例采取标准右半结肠切除术。根据本组少量病例，笔者发现胃瘫易发生于消瘦无力型患者，与性别无关，其发生的外科因素似乎与223组淋巴结的彻底清扫、横结肠系膜根及胰颈胰体前间隙的广泛游离以及幽门下淋巴结的清扫等导致胃周区域较大范围的游离相关，而不仅仅是目前普遍认为的由清扫幽门下淋巴结时离断胃网膜右动静脉导致，需要进一步扩大样本的研究证实。笔者的经验是若术后造影证实胃瘫，应尽早放置空肠营养管给予肠内营养，以尽快改善患者营养状况，以便于及早采取下一步可能的辅助治疗。

综上所述，以SMA为导向的腹腔镜下CME治疗右半结肠癌安全可行，能清扫更多的淋巴结，近期效果良好。依据ICA与SMV的空间关系进行分型，程序化、套路化的清扫SMA及SMV周围淋巴结，手术难度并未明显增加，尤其对于回结肠动脉走行于SMV前方者，施行该手术更加容易、安全。但术后淋巴漏及胃瘫发生率似乎有所升高，但均可在短期内采取保守方式治愈，临床可行性较高。