7种苹果叶多酚的抗氧化性及抗菌性研究

徐　　颖，樊明涛，程拯艮，孙慧烨，张　　哲

（1.西北农林科技大学食品科学与工程学院，陕西杨凌712100；2.陕西科技大学生命科学与工程学院，陕西西安710021）

7种苹果叶多酚的抗氧化性及抗菌性研究

徐颖1，2，樊明涛1，*，程拯艮1，孙慧烨1，张哲1

（1.西北农林科技大学食品科学与工程学院，陕西杨凌712100；2.陕西科技大学生命科学与工程学院，陕西西安710021）

为探讨苹果叶多酚抗氧化性及抗菌性，以7个品种苹果成熟叶为试材，采用Folin-ciocalteu法测定总酚含量，FRAP法、DPPH·清除法、超氧阴离子自由基清除法和ABTS+·法评价体外抗氧化活性，琼脂孔扩散法和最小抑菌浓度（MIC）评价秦冠叶对5种受试致病菌的抑菌性。结果表明：7个品种苹果叶中，秦冠、秦阳和红盖露抗氧化能力较强，密脆、富士、红星和黄元帅较弱。秦冠叶多酚对大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、鼠伤寒沙门氏菌LT2的MIC均为25μg/mL，对志贺氏菌和阪崎肠杆菌的MIC为50μg/mL，其抑菌效果明显优于其含有的各种单酚，且抑菌性是茶多酚的3～4倍。从苹果叶中提取的多酚物质是食品抗氧化剂抗菌剂的潜在来源。

苹果叶，多酚，抗氧化，抗菌

苹果叶多酚（Apple Leaf Polyphenols，ALP）是苹果叶次生代谢产物，是苹果叶中所含多元酚类物质的总称，包括酚酸和类黄酮类成分［1］。苹果叶多酚的种类丰富，主要有二氢查尔酮类（dihydrochalcones）、对羟基肉桂酸类（hydroxycinnamic acids）、黄烷-3-醇类（flavan-3-ols）和黄酮醇类（flavonols）。含量较高的物质有根皮苷（phloridzin）、绿原酸（chlorogenic acid）、原花青素（procyanidin）和表儿茶素（epicatechin）［2］。苹果叶多酚可作为还原剂、氢供体、单线态氧猝灭剂以及金属螯合剂，能降低退行性疾病如癌症、心脑血管疾病发生的风险，主要的机理是多酚通过清除氧自由基而保护身体免受氧化应激的影响［3-4］。此外，苹果多酚还具有抑菌性，目前研究苹果果实抗菌性的文献报道较多，如Fratianni等对意大利“Annurca”苹果品种的果皮进行研究，发现其对蜡样芽孢杆菌Bacillus cereus和大肠杆菌O157∶H7有抑制作用［5］。Alberto等研究发现“Royal Gala”和“Granny Smith”苹果皮多酚对大肠杆菌（Escherichia coli ATCC 25922），绿脓杆菌（Pseudomonas aeruginosa ATCC 27853）和金黄色葡萄球菌（Staphylococcus aureus ATCC 29213）抑菌效果最好［6］。但是专门研究苹果叶抗氧化性及抗菌性的较少。本实验选取7种苹果成熟期叶片，采用铁离子还原法（FRAP法）、DPPH自由基清除法、超氧阴离子自由基清除法和ABTS自由基的清除法等几种方法综合评价苹果叶多酚的抗氧化性，采用琼脂孔扩散法和MIC值评价其对5种受试菌的抑菌性，探讨抗氧化及抗菌机制，为苹果叶多酚的加工利用提供理论依据。

1　材料与方法

1.1材料与仪器

实验选取具有代表性的苹果品种7个品种分别为秦阳、红盖露、黄元帅、红星、蜜脆、富士和秦冠，秦阳、红盖露为早熟，黄元帅、红星和蜜脆为中熟，富士和秦冠为晚熟，采自种于西北农林科技大学园艺场的十年生的苹果树的成熟苹果叶；受试菌大肠杆菌（Escherichia coli）ATCC 25922、金黄色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）ATCC 6538、鼠伤寒沙门氏菌LT2（Salmonella typhimurium LT2）、志贺氏菌（Shigella）和阪崎肠杆菌（Enterobacter Sakazakii） 由西北农林科技大学食品学院微生物实验室提供。

Waters高效液相色谱（含1525二元泵，2998双通道紫外检测器，2707型自动进样器，Breeze色谱管理软件等） 美国Waters公司；SHB-Ⅲ型循环水式多用真空泵郑州长城科工贸有限公司；R-200型旋转蒸发器BÜCHI公司；cp2245型分析天平Sartorius型公司；Milli-Q超纯水仪美国Millipore公司；KQ-250DE型数控超声波清洗器昆山禾创有限公司；UV-2800型紫外可见分光光度计尤尼柯（上海）仪器公司；LDZX-40KB型不锈钢立式压力蒸汽灭菌锅上海申安医疗器械厂。

1.2实验方法

1.2.1样品制备参照Drogoudi［7］的方法，准确称取1.00g苹果叶样品于研钵中，加10mg VC防止氧化，加入30mL甲醇，充分研磨，移到100mL三角瓶中，超声提取30min，用旋转蒸发仪40℃下浓缩至干，用甲醇溶解残留物定容至10mL，此为苹果叶多酚样品液，过0.45μm滤膜，用HPLC分析苹果籽多酚组成，样品液稀释100倍后用于总酚测定和抗氧化活性分析。取0.2g VC，用水定容至100mL，取0.1mL用水定容至10mL，此VC溶液的浓度为20μg/mL。取0.2g BHT，用甲醇定容至100mL，取0.1mL用甲醇定容至10mL，此BHT溶液的浓度为20μg/mL。20μg/mL VC和20μg/mL BHT溶液用于抗氧化活性分析的对照。

1.2.2总酚（Total Phenol，TP）测定采用Folinciocalteu法测定总酚含量［8］。取0.5mL没食子酸标准液或样品溶液与5mL蒸馏水混合，再加入1mL的Folinciocalteu反应液。室温下放置10min后与3mL 15% Na2CO3溶液混合均匀，避光反应2h，于765nm下测定吸光度值。以蒸馏水为空白对照。标准曲线回归方程：y=0.1208x+0.0021，R2=0.9998。总酚含量以没食子酸计，单位为mgGAE（没食子酸当量）/g。

1.2.3色谱条件色谱柱：Diamonsil C18（250mm× 4.6mm，Φ5μm）；流动相A：体积分数1%的乙酸水溶液，流动相B：甲醇，梯度洗脱时间程序：0～10min，5%～30%B，10～25min，30%～50%B，25～35min，50%～70%B，35～40min，70～5%B；柱温为30℃；流速为1.0mL/min；进样量：20μL；检测器：紫外检测器，波长：280nm［9］。

1.2.4体外抗氧化活性测定FRAP法（Ferric reducing/ antioxidant power）测定参照Benzie［10］的方法；DPPH自由基清除率测定参照齐高强［11］的方法；超氧阴离子（SA）自由基清除率测定参照聂凌鸿［12］的方法；ABTS+自由基清除率测定参照Re［13］的方法。

1.2.5琼脂孔扩散法测抑菌圈参照解茂蕾［14］的方法，略有改动。将受试菌从斜面接种于液体牛肉膏蛋白胨培养基，37℃180r/min过夜培养，用生理盐水稀释菌液至105CFU/mL。将菌悬液按照1%的比例加入到融化并冷至45℃的灭菌培养基中，倒入灭菌的平皿中，凝固后用灭菌打孔器（Φ7mm）在培养基上打孔，每个孔中加入20μL苹果叶多酚提取液，每种苹果叶多酚提取液作3个重复，甲醇作空白对照，置于37℃下培养24h观察菌体的生长情况，测量抑菌圈直径。

1.2.6苹果叶多酚最小抑菌浓度（MIC）测定参照孙延芳［15］的方法，略有改动。将2mg/mL的秦冠叶多酚提取液或单一酚溶液用甲醇稀释至62.5、125、250、500、750、1000、1500、2000μg/mL 8个质量浓度梯度，然后吸取2mL加入到18mL融化的培养基，充分混匀，倒入灭菌的培养皿中，使苹果叶多酚提取液最终质量浓度依次为6.25、12.5、25、50、75、100、150、200μg/mL。待培养基冷却后，用接种针划线涂布供试菌液，每个样液浓度作3个重复，甲醇作空白对照，茶多酚作阳性对照。置于37℃下培养24h观察菌体的生长情况，无菌生长的培养皿对应的浓度即为其MIC值。

2　结果与讨论

2.17种苹果叶总酚含量

图1　7种苹果叶总酚含量Fig.1　Total polyphenol content of apple leaf extracts of seven cultivars

由图1可知，7个品种总酚含量8.91～49.66mgGAE/g，品种间差异较大，秦阳叶和秦冠叶的总酚含量较高，其余依次为红盖露、蜜脆、红星、富士、黄元帅，黄元帅叶总酚含量仅约为秦阳叶的1/5。

2.2苹果叶多酚体外抗氧化能力

2.2.1还原能力（FRAP）Fe3+-吡啶三吖嗪可被样品中还原物质还原为二价铁形式，呈现出蓝色，于593nm处具有最大光吸收，根据吸光度大小计算样品抗氧化活性的强弱。由图2可知，总还原能力秦冠最强，秦阳、红盖露次之，蜜脆、红星、富士、黄元帅较低，但均优于VC和BHT。结合图1，秦冠叶总酚含量虽然略低于秦阳，但其还原能力（FRAP）反而高于秦阳，这说明还原能力（FRAP）不仅与总酚含量相关，还与具体含有酚的种类和相对比例等有关。

图2　7种苹果叶多酚还原能力Fig.2　Ferric-reducing antioxidant power of apple leaf polyphenols of seven cultivars

2.2.2DPPH·清除能力DPPH·在有机溶剂中是一种稳定的自由基，其孤对电子在517nm附近有强吸收（显深紫色）。当有抗氧化剂存在时，孤对电子被配对，吸收消失或减弱，通过测定吸收减弱的程度，可评价自由基清除的效果。由图3所示，7种苹果叶多酚对DPPH·清除率均高于90%，且均优于VC和BHT，各品种间无显著差异，其原因可能是苹果叶多酚对DPPH·清除能力很强，总酚含量于8.91μg/mL（黄元帅）的低浓度下，清除率已经高于90%，故多酚浓度的差异对清除率的影响很小。

图3　7种苹果叶多酚的DPPH·清除能力Fig.3　DPPH scavenging activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars

2.2.3超氧阴离子清除能力邻苯三酚在碱性条件下自氧化生成超氧阴离子自由基和有色产物，该物质在320nm下有最大吸收，而超氧阴离子自由基又可加速邻苯三酚氧化，加入多酚可以将超氧阴离子自由基清除，阻止产物的积累，吸光度降低。通过测定吸收减弱的程度，可评价自由基清除的效果。由图4可知，7种苹果叶多酚的超氧阴离子清除率在3.81%～ 79.44%，秦阳清除效果最好，红盖露和秦冠较好，密脆、富士、红星和黄元帅较弱，但均优于VC和BHT。

图4　7种苹果叶多酚的超氧阴离子清除能力Fig.4　Superoxide anion scavenging activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars

2.2.4ABTS+·清除能力ABTS与过硫酸钾反应产生ABTS+·，多酚对ABTS+·有清除作用，通过测定吸收减弱的程度，可评价自由基清除的效果。由图5可知，7种苹果叶多酚的ABTS+·清除率10.30%～99.40%。7个品种中，秦冠清除效果最好，秦阳和红盖露较好，密脆、富士、红星和黄元帅较弱，均优于VC和BHT。

图5　7种苹果叶多酚的ABTS·+清除能力Fig.5　ABTS·+scavenging activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars

2.3苹果叶多酚对5种受试菌的抑菌效果

图6　苹果叶多酚对金黄色葡萄球菌的抑菌圈Fig.6　Inhibition zone diameter of apple leaf polyphenols against Staphylococcus aureus

在培养基上打孔，孔中加入苹果叶多酚提取液，37℃下培养24h观察菌体的生长情况，根据抑菌圈直径大小可以判断其抑菌效果。如图6所示，秦冠对金黄色葡萄球菌的抑菌性最强，依次是秦阳、红盖露、富士、黄元帅，蜜脆和红星较弱。

由表1可知，7个品种中，秦冠对鼠伤寒沙门氏菌、E.coli、金黄色葡萄球菌的抑菌效果好，秦阳对鼠伤寒沙门氏菌的抑菌效果好，而由图1知，秦冠、秦阳叶总酚含量也较高，因此苹果叶多酚的抑菌效果与总酚含量有一定的关系，另外还与具体的多酚种类和相对比例有关，这与Alberto等［16］的研究结果一致。

图7　秦冠苹果叶多酚对5种受试菌的抑菌效果Fig.7　Inhibition effect of apple leaf polyphenols against five bacterial strains

图7中A平板培养基含有50μg/mL的秦冠苹果叶多酚溶液，B平板为对照，即不含秦冠苹果叶多酚。将5种受试菌划线培养，结果为，对照组（B平板）5种受试菌全部长出，而A平板只有阪崎肠杆菌长出，但其菌密度小于对照组，而其余4种受试菌未长出，说明苹果叶多酚对受试菌有明显抑菌作用。

为了比较苹果叶多酚含有的各种酚的抑菌效果，根据文献［17］的报道，选取9种单一酚标品和茶多酚标品进行实验，结果见表2。秦冠叶多酚对大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、鼠伤寒沙门氏菌LT2的MIC为25μg/mL，对志贺氏菌和阪崎肠杆菌的MIC为50μg/mL。有文献报道，植物提取物的MIC值＜100μg/mL被认为具有显著的抑菌活性［18］。因此秦冠叶多酚对5种受试菌的抑菌活性很强。

表2中列出的各种多酚对受试菌都显现出抑菌活性，秦冠叶多酚的抑菌效果明显优于其含有的各种单酚，这是因为秦冠叶多酚的抑菌效果是各种单酚的协同作用的结果。秦冠叶多酚对大肠杆菌、金黄色葡萄球菌和鼠伤寒沙门氏菌抑菌效果最好，对志贺氏菌和阪崎肠杆菌较好。绿原酸对大肠杆菌的MIC最低，为50μg/mL，说明其对大肠杆菌的抑菌效果最好。Muthuswamy等［19］研究表明，绿原酸对白色念珠菌（Candida albicans）的抑菌效果优于儿茶素和根皮苷，与本研究的结果相类似。Lou等［20］对绿原酸的抑菌机制进行研究发现，绿原酸能绑定到外膜上，增加膜的通透性，引起胞内核酸等大分子的外泄，导致细胞死亡。

表1　苹果叶多酚对5种受试菌的抑菌圈（mm）Table 1　Inhibition zone diameter of apple leaf polyphenols against five bacterial strains（mm）

表2　各种酚对受试菌的MIC（μg/mL）Table 2　MIC of phenols against five bacterial strains（μg/mL）

原儿茶酸、儿茶素、表儿茶素和原花青素B2对受试菌抑菌效果居中，咖啡酸、没食子酸、阿魏酸和根皮苷抑菌效果相对较弱。至于根皮苷，对受试菌的抑菌效果并不是最好。主要的原因是在B环上不含邻位羟基，影响其抑菌效果。但是根皮苷是秦冠叶含量最高的多酚（图8），Petkovsek等［21］报道占苹果叶干重的18%，其对苹果叶多酚抗菌性的贡献还是最大的。秦冠苹果叶多酚的MIC是茶多酚MIC的1/4或1/3，说明对于受试菌，秦冠叶多酚的抑菌效果明显强于茶多酚。

图8　秦冠苹果叶多酚色谱图Fig.8　Chromatogram of Qinguan apple leaf polyphenols

本研究发现总酚含量与抗氧化性、抗菌性有一定的正相关性，但是由图1和图2可知，秦阳的总酚含量最高，但是还原力（FRAP）小于秦冠，所以除了总酚，还有其他因素，如具体含有的多酚种类和相对比例等影响抗氧化性，这与Rubio-Moraga等［22］对11种半日花科植物叶甲醇提取物的研究结果是一致。多酚由于含有多羟基结构，可以起清除自由基的作用，其机理主要有三种，一是提供氢原子给自由基，使自由基变成稳定物质，ArOH+R·→ArO·+RH；二是通过电子转移使自由基变成稳定物质，ArOH+R·→ArOH·++R-；三是螯合金属离子，阻止金属离子引发自由基反应，H2O2+Mn+→HO-+HO·+M（n+1）+。例如，多酚能够供氢生成稳定的物质而将超氧阴离子自由基清除，通过电子转移将DPPH、ABTS+自由基清除，通过与Fe2+螯合，阻止Fe2+催化生成·OH的反应而将羟自由基清除。

有文献报道，多酚抑菌机理主要是抑制细胞壁合成［23］、生物膜合成［24］，多酚对微生物还有聚集作用，可使微生物表面积减少，导致可呼吸氧量降低，引起电子传递链的破坏［25］。表面积减少还导致营养物质（如尿苷、胸苷）吸收的降低，进而抑制核酸合成［26］。

3　结论

总酚含量与抗氧化性、抗菌性有一定的正相关性。秦冠、秦阳叶总酚含量较高，其抗氧化、抑菌效果也较强。7个品种苹果叶中，秦冠抗氧化能力最强，秦阳和红盖露较强，密脆、富士、红星和黄元帅较弱。秦冠苹果叶多酚和其含有的各种多酚对受试菌都显现出抑菌活性，抑菌效果明显优于其含有的各种单酚，其抑菌性是茶多酚的3～4倍。从苹果叶中提取的多酚物质是食品抗氧化剂和抗菌剂的潜在来源。

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Study on antioxidant and antibacterial activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars

XU Ying1，2，FAN Ming-tao1，*，CHENG Zheng-gen1，SUN Hui-ye1，ZHANG Zhe1
（1.College of Food Science and Engineering，Northwest A&F University，Yangling 712100，China；2.College of Life Science and Engineering，Shaanxi University of Science&Technology，Xi’an 710021，China）

In order to investigate the antioxidant and antibacterial activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars，total phenolic content was determinated by Folin-ciocalteu method，antioxidant activity was evaluated by ferric-reducing antioxidant power（FRAP）assay，DPPH scavenging assay，superoxide anion scavenging assay and ABTS scavenging assay.The antibacterial activity of Qinguan were evaluated by comparing their minimum inhibitory concentrations（MIC）against five bacterial strains.It was showed that Qinguan exhibited the best antioxidant properties，whereas Qinyang and Gale Gala possessed better antioxidant properties among seven apple cultivars.The strongest antibacterial activity of Qinguan leaf polyphenols was recorded against Escherichia coli，Staphyloccocus aureus，Salmonella typhimurium with MIC value of 25μg/mL，and the lower activity was observed against Shigella and Enterobacter Sakazakii with MIC value of 50μg/mL.Antibacterial activity of Qinguan polyphenols was remarkably better than any monophenol contained in apples，and 3～4 times better than tea polyphenols.

apple leaf；polyphenols；antioxidant activity；antibacterial activity

TS201.2

A

1002-0306（2015）10-0090-06

10.13386/j.issn1002-0306.2015.10.010

2014－08－18

徐颖（1978-），女，博士，讲师，研究方向：食品生物技术。

樊明涛（1963-），男，博士，教授，研究方向：食品生物技术。

高等学校博士学科点专项科研基金（20130204110032）。