外来植物入侵对生态系统碳循环影响的研究概述

倪广艳

中国科学院退化生态系统与植被恢复重点实验室/中国科学院华南植物园，广东 广州 510650

作为全球环境变化的重要组成部分，外来植物入侵（exotic plant invasions）改变入侵地的自然生态系统，影响当地的环境、经济及生物安全，是引起全球性社会经济和环境问题的重要因素之一（冯玉龙等，2009）。外来植物入侵改变生态系统的植被组成，降低物种丰富度和多样性（Vilà et al.，2011），最终改变生态系统的群落组成、结构与功能，影响系统内物质循环与能量流动（Ehrenfeld，2003）。碳循环是陆地生态系统最基础的元素循环之一，外来植物入侵会改变生态系统内碳元素的吸收、转化和传递，进而改变生态系统的碳储量，导致基于植被组成的碳储量估算研究面临新的挑战，相关研究已成为近年来生态学研究的热点之一（Peltzer et al.，2010；Wolkovich et al.，2010；Sampaio et al.，2021；Gao et al.，2022）。

国内外学者前期已经广泛研究了外来植物入侵对各类生态系统碳循环的影响（Pattison et al.，1998；Kourtev et al.，2002；Litton et al.，2006；Wei et al.，2017；Craig et al.，2019；Yang，2019a；Cai et al.，2020；Gao et al.，2022），得出入侵阶段、被入侵生态系统的群落组成以及环境因素（包括气候、水文地质、土壤和地形条件等）均会影响生态系统的碳循环过程与碳储量等重要结论，然而，当前关于植物入侵对生态系统碳源、碳汇功能的认定仍存在争议。就整个陆地生态系统而言，地下部分碳元素的分配和转化是调控系统内碳循环与存储的核心环节，由于土壤缓冲体系的高度异质性与复杂性，外来植物入侵对土壤碳循环的影响较为复杂，是入侵对生态系统碳循环影响体系中最难以确定的部分，被认为是入侵引起的碳源、汇争议的重要原因之一（Ni et al.，2020）。

前期，我国学者陈慧丽等（2005）综述了外来植物入侵对入侵地土壤生物多样性和生态系统过程的影响，闫宗平等（2008）综述了植物入侵对陆地生态系统地下碳循环及碳库的影响。与前人的研究不同，本文侧重系统梳理外来植物入侵对生态系统地上与地下碳存储的影响，尤其关注对地下碳存储的影响，并从气候因素、入侵植物的个体特征及入侵植物与周围生物的牧食关系三方面阐述植物入侵影响生态系统碳存储的过程及机理，探索其碳源、汇功能争议的可能原因。在理论上，本文为预测全球变化背景下植物入侵对生态系统碳循环的影响，进一步完善碳循环理论提供了重要的科学依据；在实践上，为有效防控与合理利用外来入侵植物、高效管理森林生态系统，以及碳中和相关政策的制定等提供理论支持。

1 外来植物入侵改变植被覆盖，改变生态系统初级生产力

外来植物入侵，无论是自然传入还是因环境变化、经济贸易往来日益频繁等造成的无意引入，亦或为改变地表环境而实施的有意引入，其对陆地生态系统最直接的影响是改变植被覆盖，进而改变生态系统的净初级生产力、乃至生态系统的服务与功能等（Ehrenfeld et al.，2010）。根据前期研究报道，植物入侵引起的植被覆盖变化可归纳为3种常见类型：第一，草本植物代替原有的裸露土壤。例如，马来西亚引种薇甘菊（Mikaniamicrantha）以增加橡胶园的地面植被覆盖率（Ni et al.，2006），我国为促淤造陆、保护滩涂而引进的盐沼湿地恢复工具植物——互花米草（Spartinaalterniflora）（Qiao et al.，2019），以及上世纪30年代随农作物进口而首次传入我国东北地区并迅速大面积蔓延的豚草等（Ambrosiaartemisiifolia）（王晋萍等，2012）。第二，灌木/木本植物入侵草地和稀树草原，亦称草原灌丛化（brush or woody plant encroachment），即原生的多类型草本植物逐渐被来自外域的单一灌木或木本种群替代（陈蕾伊等，2014）。这一类型的入侵常见于美洲、澳洲以及南非等地区的干旱和半干旱区（Hughes et al.，2006；Shen et al.，2022）。我国也有关于草原灌丛化的报道，例如，狭叶锦鸡儿（Caraganastenophylla）在内蒙古草原的典型草原、荒漠草原及草原化荒漠区占据绝对优势并形成大面积灌丛（陈蕾伊等，2014）。第三，生长能力较强的外来植物入侵次生林，改变群落内光照、水分和营养等的利用格局，致使次生林退化为植被形式较为单一的灌草丛或草丛（王伯荪等，2003）；该类型的发生范围较广，如臭名昭著的薇甘菊、飞机草、紫茎泽兰入侵我国南方次生林、林缘等引起的地表植被改变、物种多样性骤减等就是这一类型的典型代表。以上不同的植被更替方式归根结底可以归纳为对生物多样性的改变，即外来植物入侵引起的生态系统内生物多样性由低向高演化或由高向低演化，演化的方向和进程往往与生态系统的初始状态以及当前所处的入侵阶段密切相关。

地表植被覆盖改变不仅会影响生态系统碳截存能力，改变系统净初级生产力，还会引起地表土壤资源的重新分配，进而影响与其关联的生物及元素地球化学循环过程，最终改变生态系统地上、地下碳储量（Litton et al.，2006；Liao et al.，2007，2008）。Liao et al.（2008）通过meta分析发现，入侵植物通常会增加被入侵生态系统的初级生产力，地上净初级生产力和凋落物增加使地上和地下碳库分别提高了133%和6%。相比于该简单明了的阐述，实验生态学所获得的研究结果则较为复杂。通常，入侵植物比乡土植物具有更高的净初级生产力和生物量，其入侵会增加群落的碳吸存（Ehrenfeld，2003；Valéry et al.，2004）。例如，草本植物（Brachypodium，Bromus及Avena属）入侵美国加利福尼亚州的海岸带鼠尾草群落后致使该群落的碳吸存增加；美国西部地区的草原灌丛化使得该地区的碳存储快速上升（Wolkovich et al.，2010）。这一结论也得到了更多的以增加地面植被覆盖为目的的有意引种案例的支持，特别是在入侵的初始阶段。然而，越来越多的研究发现，植物入侵也会降低生态系统的碳吸存，如C4植物羽绒狼尾草（Pennisetumsetaceum）入侵夏威夷群岛后，入侵地的碳损失加大（Litton et al.，2006）；绒毛雀麦（Bromustectorum）入侵美国内华达州北部地区后，该区域由碳汇转变为碳源（Bradley et al.，2006）。此外，也有研究显示，植物入侵对生态系统碳吸存的影响并不显著，如Ogle et al.（2004）使用Century模型研究了被两种雀麦（Bromusjaponicus&B.tectorum）入侵50年的生态系统，发现碳吸存并未发生显著变化；还有研究结果显示，即便是被同一种外来植物入侵的生态系统，其结果也不尽一致，如Hook et al.（2004）研究被斑点矢车菊（Centaurea maculosa）入侵的生态系统时发现，有些样点的碳库比未被入侵的样点小，有些样点则大。以上研究结果说明，无论是在大区域还是小尺度范围内，植物入侵可以改变生态系统的碳存储（Litton et al.，2006；Peltzer et al.，2010），而目前我们对于被入侵生态系统碳源、汇格局变化及其中的机制并不清楚，这就需要依赖外来植物入侵如何影响被入侵生态系统碳存储的内在机制的解析。

2 外来植物入侵改变地下碳累积过程

陆地碳循环的很大一部分是在地下进行的，地下碳循环不仅是全球碳循环的重要过程和核心环节，也是重要的碳库组成之一（Ehrenfeld，2003；贺金生等，2004），研究地下碳循环的运行规律及调节机制有助于解析植物入侵影响生态系统碳循环的过程与机制。研究表明，不同外来植物入侵对土壤有机碳含量的影响不同，影响机制也不同。例如，被加拿大一枝黄花（Solidagocanadensis）入侵的生态系统的土壤总碳含量高于本地植物一枝黄花（S.decurrens）生长的土壤碳含量（陆建忠等，2005），而被日本小檗（Berberisthunbergii）和柔枝秀竹（Microstegiumvimineum）入侵的生态系统的土壤总碳含量低于本地植物生长的（Kourtev et al.，2002）。Li et al.（2006，2007）的研究表明，薇甘菊（Mikaniamicrantha）入侵深圳内伶仃岛致使其土壤有机碳减少了42%，这与其根系发达、须根密集有关；薇甘菊生长不仅增加了土壤的空隙度，还会向环境中分泌更多碳水化合物和有机酸等，利于土壤微生物的生长和繁殖，进而提高土壤呼吸，加速土壤有机碳流失。Windham et al.（1999）研究美国新泽西海岸的芦苇（Phragmitescommunis）入侵狐米草（Spartinapatens）湿地生态系统时发现，虽然被入侵生态系统的植被生物量发生了改变，但土壤有机碳含量并未发生显著变化。入侵植物羽绒狼尾草（Pennisetumsetaceum）入侵虽然增加了入侵地的土壤碳通量，但并未增加土壤碳库（Litton et al.，2008）。甚至同一种入侵植物入侵不同的地区也会出现不同的结果，如互花米草入侵我国苏北滨海湿地会增加土壤有机碳汇（张耀鸿等，2011），而入侵福建长江口红树林湿地则会减少有机碳汇（张祥霖等，2008）。

土壤有机碳矿化是陆地碳循环过程的重要组成部分，土壤有机碳矿化速率的微小改变能够显著影响土壤碳库的大小，调节土壤向大气排放二氧化碳。入侵植物可以通过提高或降低有机碳矿化的速率来调节土壤有机碳含量。如入侵美国科罗拉多州的地肤（Kochiascoparia），被其入侵的生态系统的土壤碳矿化速率比6种本地植物的高40%（Vinton et al.，1995）；而受外来植物沙丘茅根（Elymus athericus）入侵的系统的土壤碳矿化速率较本地植物的低（Valéry et al.，2004）。另外，也有研究发现，入侵植物与本地植物生态系统的土壤碳矿化速率的差异不明显（Porazinska et al.，2003）。在比利时，被一枝黄花（Solidagogigantean）和黑野樱（Prunus serotina）入侵的生态系统的土壤有机碳矿化速率提高，有机碳的动态变化加剧，而被巨型猪草（Heracleummanteggazzianum）和日本虎杖（Fallopia japonica）入侵的生态系统的有机碳矿化速率降低，土壤有机碳的动态变化减缓（Koutika et al.，2007）。与乡土生态系统的土壤有机碳矿化速率相比，植物入侵是提高还是降低土壤有机碳矿化速率，其影响因素和运行机制还需要结合植物个体特征以及环境因素等作进一步探究。

3 植物入侵改变土壤碳循环的影响因素

植物入侵对土壤碳循环的影响是一个极其复杂的过程，以上不同、甚至相互矛盾的研究结果的产生与多种因素有关，包括植物的净初级生产力、凋落物数量和分解率、根系特征、根际分泌物，外来植物所处生态系统的气候环境如湿度、降雨、温度、光照，外来植物及其与周围生物之间的牧食关系等（Ehrenfeld，2003；陈慧丽等，2005；Ni et al.，2021）。我们可将这些环境与生物影响因素概括为3个方面，即入侵植物所处的气候环境、入侵植物的个体特性，以及入侵植物与周围生物之间的牧食关系（Peltzer et al.，2010）。

3.1 气候因素的影响

有研究显示，气候变化可以增加植物入侵风险（Bradley et al.，2010），一些气候因子变化可以提高入侵植物的传播速率，扩大其分布范围和覆盖面积。例如，在美国，降雨量增大驱使入侵草本植物不断向西部地区扩散（D’Antonio et al.，992），温度升高使野葛（Puerarialobata）的分布范围向北部和东南部地区扩散（Rogers et al.，2000），白茅（Imperatacylindrica）的分布也不断向东南部地区扩散（Wilcut et al.，1988）。气候变化在影响入侵植物分布范围的同时，也会改变被入侵生态系统的地上和地下部分的碳吸存量。入侵对地上生态系统的影响主要与植被的地面覆盖度和生长速率等有关，而对地下生态系统的影响较为复杂。例如，木本植物入侵草地后，降雨对土壤有机碳含量的影响与土壤湿润程度有关，在干旱的地方提高土壤有机碳含量，在湿润的地方则相反（Jackson et al.，2002）。总体上，气候因素可在大区域范围内影响植被更替的速度、方向等，但就小气候环境一致的特定区域而言，气候因素并不能合理地解释同地区、甚至同地区的同一入侵植物所产生的不同影响（如Hook et al.，2004）。

3.2 入侵植物个体特征的影响

土壤有机碳的积累主要受控于两个基本因素：植被生产量的输入（数量、质量）和输出（成分、降解速率等），这也是碳元素在自然生态系统循环的初始与终端环节。陆地生态系统碳循环起始于植物光合作用，光合作用生产的碳水化合物被用于维持植物的呼吸、生长和存储等，很大程度上决定着生态系统的净初级生产力。叶片是植物进行光合作用的重要器官，也是无机碳向有机碳转化的主要场所。通常，入侵植物或因本身光合速率较高，或因叶片形态特征优势，如叶片氮浓度、比叶面积和光能利用效率较高，建成成本较低等（Feng et al.，2011），这些特性使其物质生产能力较高，致使被入侵生态系统的植物生物量和生产力均较高（Liao et al.，2007）。然而，叶片优势特征在不同入侵植物之间存在差异，如入侵植物的生长速率、光合能力、建成成本等并非总比本地植物高（Daehler，2003）。基于植物叶片形态的Meta分析结果为入侵植物和本地植物的形态特征比较提供了相对准确的数据。例如，Leishman et al.（2007）利用Meta分析比较了全球范围内75种本地植物和90种入侵植物的叶片特征，发现二者获取碳的基本策略的差异不明显，但后者却能获得更多碳；同样，Leishman et al.（2010）在比较澳大利亚东部122种入侵植物和本地植物的叶片特征后也得出了类似的结论。可见，Meta分析的结果支持入侵植物光合能力强，可以向生态系统输入更多有机碳的结论。

有机碳以凋落物和根系分泌物的形式进入土壤，经土壤生物特别是微生物分解后又输出至环境，构成碳元素在自然生态系统循环的终端环节，因此凋落物和根系分泌物的组成与降解速率在很大程度调节着植物有机碳向环境输出的质量与速率。以凋落物为例，Drenovsky et al.（2007）发现外来植物钩刺山羊草（Aegilopstriuncialis）凋落物的木质素与氮的比例较高，分解速率较慢，致使被其入侵生态系统的碳含量较高；美国堪萨斯东部的入侵植物北美圆柏（Juniperusvirginiana）凋落物的生物量高于本地草本植物，而降解速率低于本地植物，致使被其入侵后的群落凋落物组成与降解过程均发生改变，进而影响土壤碳循环进程（Norris et al.，2001）；而夏威夷森林的入侵植物火炬树（Myrica faya）凋落物的降解速率则高于本地植物多型铁心木（Metrosiderospolymorpha），致使其生态系统被入侵后养分循环加速（Vitousek et al.，1989）。即使是同一种入侵植物在入侵不同生态系统时其结果也不尽一致，如在美国新泽西地区的潮汐湿地，入侵2年的芦苇（Phragmitesaustralis）凋落物的降解速率与本地植物互花米草相当（Windham et al.，2004）；也有报道指出，芦苇凋落物的降解速率比本地植物狐米草（Spartinapatens）更低（Windham et al.，2003）。根系分泌物不仅可以通过改变微生物活性和合成胞外酶能力来调控土壤碳循环，其本身也是土壤有机碳的主要组成部分，因此分泌物的变化会影响土壤的养分结构，某些组分甚至还具有抑制本地植物生长和/或促进自身生长的功能，这也是被广泛研究的入侵机制之一——化感作用（Callaway et al.，2004），但有关入侵植物分泌物对土壤有机碳组成贡献如何的研究还较为缺乏。

由于碳氮循环的耦合，土壤碳循环还会受土壤氮元素含量的影响与调节（Zhou et al.，2019）。柔枝莠竹入侵对土壤碳循环的促进效应主要受土壤有效氮的调节（Craig et al.，2015）。固氮植物入侵往往会加速被入侵生态系统的碳循环，增加土壤碳和氮的积累，如扬子江湿地的固氮入侵植物互花米草死亡后，其地上部的附生生物能够提高生态系统的土壤碳含量（Liao et al.，2007；He et al.，2019）。

3.3 土壤生物的影响

土壤生物既是土壤有机碳的主要分解者，也是有机碳的贡献者，它们的生理活动调节着土壤有机碳的输入、周转与输出。植物入侵与土壤生物的关系极为密切，外来植物入侵可以通过改变土壤微生物和动物等的群落组成与结构以调控自身生长和进一步入侵（Callaway et al.，2004；Peltzer et al.，2010；Torres et al.，2021；Nasto et al.，2022；Zhang et al.，2022）；而土壤生物的变化势必会影响土壤碳循环。近年来，借助组学技术的快速发展，学者对入侵植物与土壤微生物之间的反馈关系有了较为深入的研究（Dawson et al.，2016；Zhao et al.，2019），然而，将植物——土壤反馈关系与碳循环相关联的研究并不多。以薇甘菊为例，它在入侵地能分泌更多化感物质（多碳类有机物），为土壤微生物提供更多的碳源，显著提高土壤微生物的生物量及土壤真菌与细菌的比例（Ni et al.，2006；Li et al.，2007），同时也提高土壤养分循环速率，改善土壤养分状况，使其自身的生长加快、扩张加剧（Chen et al.，2009；Hou et al.，2011）；然而，随着入侵程度加重，土壤微生物含量增多，土壤碳累积速率却呈现出先升高后降低的趋势，造成不同入侵阶段对土壤有机碳库产生正、负效应的现象（Ni et al.，2020）。

4 展望

目前，有关植物入侵对地上生态系统影响的研究已相当广泛，有关其对地下生态系统影响的研究也取得了不少的进展，然而，多数研究集中于入侵对土壤生物（动物、微生物生态及生理）和非生物因素的影响及从植物——土壤互馈效应角度探讨入侵成功的机理，较少涉及入侵对碳循环的影响及其反馈效应。我国是世界贸易大国之一，大部分省区深受外来植物入侵的困扰，但有关植物入侵对生态系统碳循环的影响还鲜有报导，迫切需要开展这方面的研究。该方面的研究结果不仅有助于进一步完善被入侵生态系统的碳循环理论，还可为预测外来植物入侵的发展对生态系统碳循环的影响提供重要科学依据。就植物入侵对生态系统碳循环影响研究，未来可加强在以下4个方面的工作。

4.1 从生态系统整体出发，研究植物入侵对生态系统碳循环的影响

“植物——土壤”是一个紧密联系的有机系统，碳元素在系统内以无机和有机的形式完成循环过程。以往有关入侵植物影响的研究多针对生态系统的某些方面或部分环节，取得的结果虽然有助于认识植物入侵带来的影响，但较为片面。人们对植物入侵如何影响生态系统全局，如碳元素与其他元素循环之间耦合的过程与机制，以及地上与地下部分的综合影响等的整体认识还十分欠缺。此外，除陆地生态系统之外，随着研究手段提高、研究范围扩大，受自然（如气候变化）和人为干扰剧烈且与人类福祉息息相关的脆弱生态系统，如湿地、海岸带等生态系统的植物入侵问题正成为科学研究的热点。加强该类生态系统内碳循环过程及其机制研究，有利于从更大区域尺度上解析植物入侵对碳循环的影响，也有助于系统、全面地认识植物入侵引起的生态后果，加强生态系统稳定性及防护意识，开展针对性的防治工作。

4.2 深度剖析碳循环的地下过程，尤其植物-土壤生物互作关系及反馈机制

近年来蓬勃发展的组学手段为探索地下生态学过程与机制提供了技术支撑，众多研究借助微观手段深度剖析了植物入侵对土壤微生物群落组成和功能结构的影响，研究结果也为深入解析入侵植物从基因型到表型之间的“黑箱”过程提供了便利（刘艳杰等，2022）。然而，鉴于当前对微生物活动及其与入侵植物间的反馈机制（微观层面）纵向研究深入，而与碳循环时空动态变化及多元素耦合循环（生态系统层面）的横向研究脱节的现实，未来研究需向以下三方面拓展：其一，探索如何综合利用组学技术获得的微观生态过程、机制与模式结果，以精准、深入地阐析碳循环过程与机制；其二，如何将碳循环过程与其他生态过程相关联并上升至生态系统层面，一方面为植物入侵的全境研究提供依据，另一方面为阐释植物入侵对地下生态过程的正、负效应，以及辨识权衡的阈值等提供依据；其三，虽然有研究解析了土壤微生物各组分（如细菌、真菌的各类功能菌群、功能基因等）的静态和动态变化，但这些变化模式的调控机制仍不清楚，厘清调控模式中的关键因子或关键步骤有望为入侵植物的控制和本地群落的生态恢复提供明确的科学指导。

4.3 结合全球变化的多情景研究并预测入侵及其对碳循环的影响

植物入侵是全球环境变化的重要因素之一，在深刻改变陆地生态系统的同时，也受其它环境要素变化的影响，如全球变暖、氮沉降、CO2浓度升高、降雨格局的时空变化等（Yang，2019b；Yang et al.，2022）。由于不同种类的入侵植物对环境变化响应不同，入侵和各环境要素变化之间的关系多样，这就使得全球变化背景下预判植物入侵趋势变得更为复杂，解析全球变化情景下入侵植物对碳循环的影响变得更为困难。通常，植物在生长过程中会进行自我调整以适应环境变化，如入侵植物豚草在气候变暖的情景下会通过遗传变异提高后代的生长及天敌防御能力，即协同进化出新的天敌防御策略以及入侵性状来应对环境变化（Sun et al.，2022）；干旱会增强入侵植物刺苋（Amaranthusspinosus）对本地植物苋菜（A.tricolor）的竞争优势，加速入侵（Yu et al.，2022）。然而，入侵植物在应对在气候变化时是否以消耗原本分配在其他形状的能量为代价，其入侵性如何演化，内在调节机制发生怎样的变化（Sun et al.，2022），特别是植物体内的碳流转过程如何变化还不得而知，阐明诸如此类的科学问题不仅可以解开植物入侵随环境变化进化的疑惑，还可以为气候变化背景下入侵植物的管理与调控提供理论指导。

4.4 推进从理论研究成果向入侵防治的转化

将入侵理论研究成果应用到防治实践中一直是入侵生态学者研究的重要环节，然而，当前的实际情况是理论研究与实践之间仍存在很大的距离。近年来，不少学者提出将植物基因组、微生物组的研究成果推向应用，如Liu et al.（2020）利用基因组测序方法揭示了薇甘菊入侵过程中的环境适应性进化机制，提出了从分子水平开展精准靶向防控的可能性。就植物入侵对生态系统碳循环的影响而言，将研究所得的各影响因素、产生影响的各个环节等的理论结果用于防控实践并评估其可行性与风险，应成为未来研究的一个重要方向。根据特定入侵植物的实际情况，开展其对碳循环影响利益最大化的精准防控；做到尽量不引入外来物种，即便引进也要让其在入侵初期发挥作用而实时做好防治，也将会成为未来研究的重要内容。