氮沉降对植物共生微生物的影响研究进展

王庆贵,王乙棋,闫国永,邢亚娟

(1.黑龙江大学现代农业与生态环境学院,黑龙江 哈尔滨 150040;2.曲阜师范大学生命科学学院,山东 曲阜 273165)

目前,中国和其他主要经济体正面临氮沉降加剧及其对人类健康、环境及全球气候风险增加等负面影响的持续挑战[1-3].养分的短期和长期变化可能反馈给气候,导致气候变化[4].微生物群落的主要组成部分通过地球化学资源的交换而相互联系,生态系统中的营养物质可能通过影响微生物的相互作用推动全球氮循环,从而影响生态系统功能[5-9].

植物和微生物的相互作用可能在植物适应气候变化的过程中发挥重要功能,在应对气候变化中具有关键核心地位[10-11].人类和相关共生微生物的协同进化,选择了对人类健康至关重要的共生关系,植物和动物也是如此[12-13].在生物和非生物胁迫下,植物可以改变它们的渗出模式,以选择性地招募有益的“耐压微生物组”,内生微生物可以通过改善植物的营养吸收或间接地促进植物防御的方式,使宿主植物直接受益[14-17].

生态系统中的能量以生产力的形式在地上和地下相互传递[18].土壤中的微生物会选择性富集有助于植物耐受性的微生物群,植物根系通过铵和硝酸盐的形式吸收土壤中的可用氮,并通过木质部导管运输到植物的地上部分,植物-土壤反馈可以影响植物性能、多样性和群落结构,最终影响生态系统过程[19-20].地下多样化微生物群落在塑造地上生物多样性和陆地生态系统功能以及两者对环境变化的生态适应和进化过程中具有重要作用(图1),地上微生物也是如此,两者之间可以形成强大的共同驱动力[21-23].截至目前,有关地上-地下的反馈研究主要围绕两个子系统之间的相互作用进行,但其协同进化关系仍存在知识缺失,加之微生物多样性及群落组成与生态系统功能之间的相关性一直是生态学的关键科学问题之一,因此,两者的相互作用如何改变生态系统的结构和功能,仍需持续加强研究[24-25].

图1 海洋和陆地生物群落中的微生物和气候变化[10]Fig.1 Microorganisms and climate change in ocean and terrestrial biomes[10]

1 植物-微生物共生体

研究表明,初始陆地植物可能是一种半水生的原始藻类和一种水生真菌的共生产物[26].植物的外部和内部、地上和地下组成了一个复杂的植物微生态系统,近年来被称为植物圈,其中包含了各种各样功能的微生物.在这些微生物中,有一些是与植物共生的,被称为植物-微生物共生体(Plant-Microbe Symbiont,PMS),它是影响植物对气候变化反应的一个重要因素[27-28].PMS有助于塑造植物群落和生态互作,有益的PMS决定了植物的生态功能[29].研究[30-32]结果显示,短期内微生物的丰度和活性更多地受植物物种和性状调节,而微生物群落组成在很大程度上是由宿主植物决定的,微生物的生态学过程与影响生态系统分解和养分循环速率的植物性状变异密切相关.微生物群落的确定性驱动因素主要是树种效应、树木与其环境之间存在的不同界面,树木凋落物、土壤、季节变化和林业生产的影响[33].宿主植物的表面及内部富含特定微生物并发挥不同功能,可以迅速适应环境变化[34-35],见图2[36].植物倾向于选择有利且具有良好腐生营养能力的内生和外生菌根系统来促进共生关系[37].READ等[38]以北半球为基础,揭示了优势菌根共生体在促进植物特有功能群捕获氮素中的作用.复杂微生物群落的独特组成与不同类型的生态系统功能有关,微生物种群对环境变化的敏感性可能对微生物功能有重要影响[39-40].植物能与根瘤菌形成共生关系,在根部形成根瘤,根瘤内细菌可以将大气中的氮转化为植物可以利用的铵态氮[41].以桉树为例,其内生细菌的种类分布具有不同发育阶段的特异性,其中许多种类具有固氮潜力,可能有助于桉树的整体氮代谢[42].

图2 植物微生物群落的环境驱动因素[36]Fig.2 Environmental factors of plant microbial communities[36]

2 氮沉降对植物共生微生物群落组成和多样性的影响

微生物在养分转化和吸收中起着重要作用,而长期重复施用氮肥可能会改变微生物的群落组成[43-44].氮循环是土壤生态系统元素循环的核心之一,其4个主要过程——生物固氮作用、氨化作用、硝化作用和反硝化作用均由微生物驱动[45].长期施肥后,植物及其共生微生物的丰富度和多样性会显著降低[46].植物微生物按附生位置分为根际、叶际和内生微生物[17].土壤微生物主要通过植物根际到达叶际,再进入植物体内[47-48].不同生态位是影响氮循环关键功能微生物最主要的因素[49].有研究[50-51]显示,氮沉降会减少许多生态系统中微生物的生物量以及其中的元素含量;也有研究[52-53]表明,施氮对微生物生长没有显著影响.有关氮对微生物组成和多样性的影响,学界进行了很多研究,比如ZHANG等[54-55]发现,氮沉降显著减少了细菌多样性,但增加了真菌的多样性;WANG等[56]研究表明,外源氮沉降降低了细菌丰度,但增加了真菌丰度.

氮沉降会显著影响微生物群落结构[57].植物通过共同菌根网络在植物内部和植物之间转移氮,真菌群落组成的改变往往伴随着养分获取能力的变化[58-59].对于真菌来说,长期氮沉降会降低真菌的丰度和多样性[60].氮肥会降低丛枝菌根真菌的生产力、物种丰富度和多样性,加剧群落收敛[61],也会减小真菌菌丝长度和降低密度[62].PAUNGFOO-LONHIENNE[63]的研究也发现,氮肥改变了真菌群落的组成并减少了真菌的多样性.以细菌为例,长期氮素处理会影响土壤细菌群落的多样性和组成,原因可能是由于细菌多样性显著降低,群落组成发生了显著变化[64].施氮,是通过土壤酸化和植物群落变化间接影响细菌群落,直接影响土壤细菌丰富度,对细菌多样性和群落组成有明显的控制作用,且不同土层和不同处理的细菌群落存在显著差异[65].同时,不同植物组织类型的细菌群落组成也存在显著差异[66].

3 氮沉降对植物共生微生物功能团的影响

植物共生微生物直接影响植物的生长和生理生态功能[67].同一功能组别中的微生物类群对氮肥的不同反应,可能对维持复杂和动态环境中的微生物氮循环至关重要[68].氮沉降后,微生物中的关键群落可能会影响植物群落组成和生产力以及各种生态系统过程,也可以改变共生微生物的功能,并影响植物群落结构和生态系统可持续性[69-70].氮沉降会使微生物群落的组成、多样性和功能发生改变[71].研究[45,72]表明,长期施肥后,植物微生物共生体参与土壤碳、氮和磷循环的微生物功能基因明显减少,植物群落和微生物功能群落之间网络的复杂性也明显降低.还有研究[73-74]表明,氮沉降对土壤微生物群落结构与活性耦合及养分利用效率之间具有显著影响,这可能是通过影响微生物的活性和功能来影响养分的利用效率.此外,氮沉降会对微生物功能特征产生影响,进而改变土壤碳、氮矿化过程[75-76].

参与氮循环的微生物种类繁多,在功能和系统发育上存在惊人的多样性,包括固氮菌、异养硝化微生物、氨氧化细菌和厌氧氨氧化细菌,以及反硝化细菌、古菌和真菌[77].氮沉降会改变氮循环过程中关键微生物功能基因的丰度,许多微生物类群对植物氮元素的吸收具有重要作用[78-80].比如,鞘氨醇单胞菌属可能在非生物胁迫耐受性和改善植物生长特性方面有帮助[81].变形菌门、放线菌门、酸杆菌门、浮霉菌门、根瘤菌门和厚壁菌门都是已知的参与氮代谢过程的微生物类群[82-83].由此可见,这些微生物的主要类群对于氮循环是十分重要的.

微生物群落在其内部以及与植物之间进行三方的相互作用,以提高植物对环境约束的适应性,而其活性元素对基因组的塑造在导致物种形成过程中发挥了重要作用[84-86].叶和根微生物群之间存在广泛的分类学和功能重叠,基因组信息和重新定殖实验也为微生物群专门化到各自的生态位提供了证据[87-88].微生物的主要菌门可能在生物成长发育过程中起到重要作用,其功能见表1.

表1 微生物主要菌门的功能(NCBI)Tab.1 Functions of the main microbial phyla(NCBI)

高通量技术可以揭示植物微生物群落与其宿主植物之间的相互作用,基因组测序、功能基因组学和微生物生态学可以帮助解决有关植物相关微生物及其与植物相互作用的问题[114-115].针对预测功能的方法,可使用Phylogenetic Investigation of Communities by Reconstruction of Unobserved States[116]中的Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes[117]和Clusters of Orthologous Groups of proteins[118]功能数据库来预测植物共生微生物的功能,并在BugBase[119]中进行表型预测.

4 讨论与展望

氮是所有生物体的重要组成部分,生物固氮是大气氮素进入生态系统氮循环的主要途径,增加人为氮输入会改变氮循环,影响陆地生态系统功能[7,120-122].氮沉降对生态系统功能具有多样化的影响[123-124],既可以直接影响养分循环,改变地上植被群落结构和多样性[125],也可以通过间接影响微生物群落结构和多样性,进一步影响植物生长和生态系统功能[126].

大气中的氮沉降对大多数陆地生态系统的土壤微生物生长、组成和功能产生了负面影响,随着氮沉降率和持续时间的增加,这种负面影响将会更加明显[127].微生物群落及其驱动过程受到碳、氮、磷有效性的微调,这些关键元素相对丰度的变化可能会影响该生态系统微生物群落结构的时空异质性、相关功能以及养分的动态变化[128].研究[129-130]表明,长期施肥可以减少植物共生微生物的丰度和多样性,以及植物和功能微生物之间的潜在联系,引起可预测的功能特征变化,对生态系统结构和功能产生影响.

植物对环境的适应性是由可塑性和生态型对环境条件的适应性驱动的,而不同类型的陆地生态系统对氮沉降的响应主要取决于环境因子[131-133].研究内生微生物与宿主植物的相互作用,以及它们在宿主内的功能,对发挥内生植物相关性状的生态功能尤其重要[134].植物-微生物共生体是一个广泛存在于各个生态系统的群体,植物与微生物之间的合作关系十分巧妙,也正是因为有PMS的存在,植物能够在复杂多变的环境中生存并得以繁衍,植物与微生物之间复杂的合作关系得以稳定保持.未来应寻求共同进化的多物种关系的跨学科方法,连接基因组、表型、生态系统并成为它们的进化力量[135].不断加强对植物相关微生物群落的全球规模表征,可以加深对微生物在植物生态和进化关系中的重要作用,以及依赖于这些微生物在生态系统中所发挥功能的理解[136].由于加氮后生态系统变化的复杂性,未来可以集中在长期定位观测、长时序对比研究氮沉降实验区和对照区的差异及其表征[137].

综上,系统研究氮沉降对于植物微生物群落功能团的影响,以及植物与其共生微生物之间的协同共生关系,对于揭示未来全球变化背景下植物共生微生物对生态系统功能的影响机制及其调控手段具有重要意义.