热浪发生期提前对草甸草原碳吸收的影响

董校兵， 程 利， 曲鲁平， 董 刚， 童 琦， 邵长亮*

(1.中国农业科学院， 北京 100081； 2.呼伦贝尔市林业和草原科学研究所， 内蒙古 呼伦贝尔 021000；3.福建农林大学， 福建 福州 350002； 4.山西大学， 山西 太原 030002)

热浪(Heat wave)作为一种持续数天的极端高温事件，已引起科学界越来越多的关注[1-4]。热浪在短时间内骤然升温的特性，能够对生态系统碳吸收以及生态系统生产力造成显著影响[1,5-6]。自20世纪中叶以来，热浪发生频率和强度正在逐步攀升，并已影响到全球73%以上的陆地地区[7-8]，对生态系统甚至人类社会造成不可忽视的影响。在热浪频发的当下，热浪发生期有明显提前趋势[9-10]，不同发生时期的热浪可能会对生态系统产生不同程度的影响。目前绝大多数的研究集中在热浪对生态系统碳交换的影响，且大部分试验为单次热浪处理，缺乏从热浪发生时间的角度对比不同发生期热浪对生态系统的碳吸收研究。

极端气候研究关注的关键方面之一是发生时间[11-12]，热浪研究也应如此。由于不同时间下环境水热条件和植物生长阶段不同，以及不同时期植物群落结构的差别，热浪的影响强度和植被应对机制也会不同[13-14]。热浪发生期提前能够直接影响植物光合、呼吸作用[15]及物候[14]，并可能会过早改变植物的能量分配[16]，从而改变植物物种和功能群之间的相互竞争关系[2]，引起不同时间段的植物群落物种组成、优势度以及结构的变化[17-18]，并最终对生态系统功能产生不同程度的影响。然而在不同时期的热浪所产生的影响程度及机理尚不明晰，甚至对于热浪发生期提前碳吸收是增加还是减少尚无定论[12-13]，因而成为当前全球变化研究方向的紧迫和前沿问题之一。

草地生态系统约占全球陆地面积的40%，储存了陆地生态系统近三分之一的有机碳，在全球碳循环中起到至关重要的作用。相比森林生态系统，草地生态系统的低水热条件、较单一的植物群落结构以及以一二年生的草本植物为主的植被形态特征更容易受到热浪的影响。同时草地生态系统又没有农田生态系统的强力人类管理活动，往往使得草原生态系统更容易受到热浪的影响[14-15]。因此，研究不同时期热浪的发生对草地生态系统碳交换的影响，对理解和预测草地生态系统的植被生产力、生态系统的碳平衡以及对极端气候的响应便极其重要。

鉴于此，为了有效观测热浪发生期提前对生态系统的影响，本研究以中国北方草地呼伦贝尔草甸草原为研究对象，自2019年开始，进行了为期2年的野外原位控温试验，评估和量化热浪发生期提前对生态系统碳吸收及其生产力的影响。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

本研究试验地设置在内蒙古自治区呼伦贝尔市在中国农业科学院呼伦贝尔草原生态系统国家野外科学观测研究站内(49°23′13″N，120°02′47″E)。研究地区属于中温带半干旱大陆性气候，海拔627～635 m，年均气温2.4℃，年积温1 580～1 800℃，无霜期110 d；年平均降水量390 mm，多集中在7—9月份。植被类型为羊草草甸草原，主要建群种羊草(Leymuschinensis)、优势种有寸草苔(Carexduriuscula)、糙隐子草(Cleistogenessquarrosa)等、伴生种有山野豌豆(Viciaamoena)、草地早熟禾(Poapratensis)，土壤类型为暗栗钙土。

1.2 试验设计

试验设计分为热浪发生期提前(HW7)、正常热浪期(HW8)和无热浪(Control)三种处理。每个处理重复4次，考虑可移动式热浪模拟装置不能过于庞大，小区面积设为2 m×2 m，并在任意小区间设置2 m的缓冲区。

1.3 研究方法

1.3.1热浪定义及确定热浪的发生时间 通过分析长期气象与通量数据(1978—2017，数据来源于中国气象数据网http://data.cma.cn/site/index.html)，对内蒙古草甸草原区域的自然热浪界定标准为：以内蒙古呼伦贝尔生长季日(5—9月)最高温度的前10%为基准，把日最高温超过这个基准温度的日期定义为“热天”；如果连续有5个及以上“热天”发生，定义为一个热浪事件；其中连续6天允许一个非热天，12天允许两个非热天，以此类推[4]。通过获得的呼伦贝尔市海拉尔区气象站最近40年(1978—2017)的日最高温数据进行分析，确定热浪的发生时间和发生强度[4]。

通过40年气象数据整理发现，热浪通常发生在5—8月份，其中7，8月份发生频率最高。近20年数据表明，热浪发生期有从8月份提前至7月初的趋势。因此本研究确定热浪发生期提前处理时间在2019年7月10日至7月14日和2020年7月5日至7月9日；正常热浪时间为2019年8月1日至8月5日和2020年8月19日至2020年8月23日，本研究将热浪研究期具体分为三个阶段(热浪发生时、热浪发生后和次年热浪发生之前)，分别代表热浪的即时效应、过后效应和遗留效应。热浪持续时间为5天。试验于2019年开始，为期2年，共计模拟了4次热浪事件。

1.3.2热浪处理 本研究通过带有加热器的开顶箱(Open top chamber，OTC)来模拟发生在草地生态系统的热浪事件。试验中的OTC框架由24根空心钢管搭建而成，呈八棱柱形状，底边八边形直径2 m，OTC框架高度为1.5 m(图1)。热浪处理期间用高透明聚氯乙烯(PVC)塑料布覆盖，在OTC顶部预留直径约20 cm的圆洞，使OTC内外空气得到流通，与周围环境保持一致。根据光合有效辐射的测量，薄膜的透光率>90%。热浪处理OTC内悬挂一个3 kw加热器(BGE，China)并配备一个智能温控开关，悬挂高度为1.5 m，呈水平30°，防止热风机直吹影响模拟热浪效果的均一性。考虑到透明塑料布的透光性问题，非热浪处理组在热浪阶段同样覆盖塑料布，保持除热浪以外的处理环境一致性。

图1 OTC结构及热浪时效果图Fig.1 OTC structure and effect diagram during heat wave

1.3.3地上生物量 地上生物量采用收获法，在每年生长旺季时(一般为8月末)，地上所有的植被组织用0.25 m×0.25 m的样方框在每个小区相同位点按顺时针方向的顺序分物种分别取样。把绿色植被和立枯植被区分开来，称鲜重后，通过烘箱65℃烘至恒重(>48 h)，然后进行称重计量。取地上生物量的同时收集每个样方中的凋落物。

1.3.4生态系统气体交换测量 2018年5月，在每个样方的土壤中镶入一个正方形金属框(0.5 m×0.5 m)，镶入深度约7 cm，露出地面高度约3 cm。金属框在土壤表层是一个平坦的底座，能够与CO2采样室之间形成密闭空间。安装过程尽量注意减少对土壤和植被的干扰。使用红外气体分析仪(IRGA;LI-840,LI-COR)测量生态系统CO2交换，并附加一个透明室(0.5 m×0.5 m×0.5 m)连接到铝合金框架上。在测量过程中，透明室与铝合金框密封，透明室内两个小风扇持续混合室内的空气，记录好箱体植被冠层温度后启动LI-840，并在120 s的时间段内每1 s进行记录CO2和H2O浓度变化[19]，测量结束后再次记录箱体内的冠层温度。根据浓度时间变化来计算净生态系统CO2交换(Net ecosystem CO2exchange，NEE)。负的NEE值表示生态系统碳汇状态，正的NEE值表示生态系统碳源状态。实验期间保证在热浪前和热浪时测量3次以上，热浪结束后测量4次以上，测量时间为晴天的9∶00—12∶00。

我们通过斜率表示热浪后生态系统碳吸收的恢复速率，在本研究中将热浪结束后的△NEE值(HW-Control)来衡量热浪过后效应的指标，以此来表示热浪后生态系统的恢复速率，当△NEE=0时表示热浪后生态系统恢复到原来水平。

1.3.5微气候测量 试验地配备了微气候测量系统，以连续测量冠层温度(Tcan)，土壤温度(Ts)和土壤含水量(SWC)。其中，CS616土壤水含量反射计(CSI，Campbell Scientific Inc.，Logan，UT，USA)安装在土壤0～30 cm处；自制12个空气冠层温度探针(E型热电偶)安装在各小区冠层高度约20 cm高度处，12个土壤温度探针(T型热电偶)安装在各小区地下深度5 cm处，所有微气候数据均通过CR1000 数据采集器以20 s间隔记录一次，并编译成30分钟的平均值进行收集。该微环境测量系统采用一个20 W太阳能电池板和一个12 V深循环供电电池保证电力供应，达到不间断测量的效果。

试验结果显示，热浪期间热浪样地增加了冠层温度(Tcan)5.93℃(图2a,2d)，增加了土壤温度(Ts)3.10℃(图2b,2e)，加热结束后，热浪处理下的土壤水分比非热浪处理下降低了2.29%(图2c,2f)。

图2 2019—2020年模拟蒙古高原羊草草甸草原5天的热浪微气候变化Fig.2 The simulation of five-day microclimate change of Leymus chinensis meadow steppe in Mongolian Plateau during 2019—2020注：热浪模拟持续时间为5天，横轴为时间坐标，B,热浪前；H,热浪时；A,热浪后。H1,热浪发生时第1天;B1,热浪发生前1天;A1,热浪发生后第1天。阴影部分代表热浪阶段。C7，7月份对照组;C8，8月份对照组;HW7，7月份热浪;HW8，8月份热浪Note:The duration of the heat wave simulation was 5 days,the horizontal axis is the time coordinate. B,before the heat wave;H,during the heat wave;A,after the heat wave. For example,H1 means the first day of heat wave;B1,one day before the heat wave;A1,the first day after the heat wave. The shaded region represents the heat wave stage. C7,July control group;C8,August control group;HW7,heat wave in July;HW8,heat wave in August

1.4 数据处理

采用重复测量方差分析的方法，研究不同年份之间生长季热浪对年均净生态系统CO2交换与生物量的影响。采用单因素方法分析(One-way ANOVA)检验不同时期热浪的瞬时效应、过后效应及其遗留效应之间的净生态系统CO2交换和生物量差异。采用SigmaPlot软件(SigmaPlot 12.5 for windows)进行绘图，所有统计分析均使用SPSS软件(SPSS 25.0 for windows)进行数据分析。

2 结果与分析

2.1 生物量

2019—2020年2年间热浪处理下植被枯落物呈增加趋势，干重呈现降低趋势，但对总生物量没有显著影响。2019年Control组干重比HW7组和HW8组分别高出11%和13%，2020年Control组干重比HW7组和HW8组分别高出33%和23%，并且在2020年中HW7组与Control组产生显著差异(P<0.05)。热浪处理虽然增加了植被枯落物重量，降低了植被干重，但结果不显著。此外，枯落物与总生物量在年际尺度上有明显变化，而热浪与年际关系之间没有显著差异(表2)。

表2 2019—2020年生物量的重复测量分析结果Table 2 Repeated measurement analysis results of biomass from 2019 to 2020

2.2 热浪发生期提前对草甸草原碳吸收的影响

结果表明不同热浪发生期的热浪处理对碳吸收有显著影响(表3，图3)，降低了净生态系统CO2交换(NEE，P<0.05)。在热浪期间，2019年和2020年均显著降低了NEE(P<0.05)(图4)。在两年间热浪发生期提前(HW7)NEE分别降低了 47%(P<0.05)和56%(P<0.001)(图4)，正常热浪期的热浪(HW8)净生态系统CO2交换仅降低了31%(P<0.01)(图4)和21%(P<0.05)(图4)。

表3 净生态系统CO2交换的重复测量方差分析Table 3 Repeated measurement variance analysis of net ecosystem CO2 exchange

同时，热浪发生后对生态系统碳吸收产生了明显的过后效应，表现为在热浪发生后的较长一段时间内，NEE处于较低的水平(图3)，试验结果表明，2019—2020年热浪发生期提前的7月份热浪恢复时间为27 d(图5a,5c)，正常热浪期的8月份热浪仅需要12 d(图5b,5d)，相比正常热浪期，热浪发生期提前的热浪恢复期延长了1.25倍(图5)。

图3 2019—2020年净生态系统CO2交换的年际变化Fig. 3 Inter-annual changes in net ecosystem CO2 exchange from 2019 to 2020注：Control,对照组;HW7,7月份热浪;HW8,8月份热浪Note:Control,control group;HW7,heat wave in July;HW8,heat wave in August

图4 2019—2020年热浪发生时净生态系统CO2交换均值(±se)Fig. 4 Mean value of net ecosystem CO2 exchange during heat waves in 2019—2020 (±se)注：Control7，7月份对照组;HW7，7月份热浪;Control8，8月份对照组;HW8，8月份热浪。*表示在0.05水平差异显著，**表示在0.01水平差异显著，***表示在0.001水平差异显著Note:Control7,July control group;HW7,heat wave in July;Control8,August control group;HW8,heat wave in August.* indicates significant difference at the 0.05 level,** indicates significant difference at the 0.01 level,*** indicates significant difference at the 0.001 level

图5 2019—2020年热浪结束后生态系统的恢复时间Fig.5 Recovery time of ecosystems after the end of heat waves in 2019—2020注：Control,对照组;HW7,7月份热浪;HW8,8月份热浪Note:Control,control group;HW7,heat wave in July;HW8,heat wave in August

此外，热浪结束后对生态系统并没有产生预想的遗留效应。2020年热浪发生前的一段时间内，热浪发生期提前有降低生态系统碳吸收的趋势，正常热浪发生期的热浪有增加碳吸收的趋势(图3，图6)，但两次热浪事件后的遗留效应均没有产生明显差异。

图6 2019年热浪的遗留效应Fig.6 Legacy effects of heat wave in 2019注：Control7,7月份对照组;HW7,7月热浪;Control8,8月份对照组;HW8,8月热浪;ns表示在0.05水平上差异不显著Note:Control7,July control group;HW7,heat wave in July；Control8，August control group；HW8,heat wave in August；ns indicates non-significant difference at the 0.05 level

3 讨论

3.1 生物量的差异分析

本研究中，除2020年HW7显著降低了植被干重外，其他处理对植被干重、枯落物干重以及总生物量均没有产生显著差异。热浪作为一种极短时间内骤然升温的极端气候事件，其影响生态系统的时间跨度较小，而植被生物量是整个生长季慢慢积累的缓慢过程，是长时间物质积累的过程，所以短时间内的热浪事件并不会对总生物量产生显著影响。然而热浪的骤然升温能够促进植被的呼吸作用，同时增加高大植被的蒸腾作用，蒸散加强，而呼吸作用的增强容易使得干物质积累减少，植被生产力下降[29-30]。另一方面部分植被可能因无法承受极度高温，而产生叶片脱落等一系列植被自身保护机制，因而增加植被枯落物，相应的减少植物干重(表1)。

表1 2019—2020年内蒙古高原羊草草甸草原不同处理的地上生物量(平均±SE)Table 1 Aboveground biomass of Leymus chinensis meadow steppe in Innor Mongolian Plateau in 2019—2020 单位：g·m-2

3.2 热浪发生期提前对草甸草原生态系统碳吸收的影响

相比正常期的热浪，热浪发生期提前会更加显著的降低生态系统碳吸收。热浪对生态系统碳吸收影响显著，但其影响程度的大小取决于热浪的发生时间、规模和程度等，其中发生时间作为最为关键的因素之一，不同发生时间下的热浪其影响强度和机制也是不同的[11-12]。一方面，不同月份有不同的气候特征，热浪所带来的热浪效应也是不同的。在草地生态系统中，相较于8月份，7月往往伴随着更高的温度(+3.6℃)和更低降水量(-92 mm和-58 mm)，在这种高温低降水量的环境条件下，植物为缓解高温胁迫而促使植被蒸腾作用增加，其耗水加剧而使原本处于低土壤含水量的生态系统造成进一步的水分亏缺。这种土壤水分供应和高蒸发的需求状态造成“水力失衡”迫使植被蒸腾超过其承受阈值，植物体内水分运输受限带来的植被部分干枯，由此则产生更强的热浪效应，增加了热浪下生态系统的负面影响[1,5,20-21]，例如在2019—2020年模拟热浪期内，8月土壤含水量比7月份分别高出3.06%和24.7%，同时两次8月份热浪结束后，试验地均有降水产生，这也可能是8月热浪恢复期短于7月热浪恢复期的另外一个主要原因。另一方面，热浪发生后植被处在低土壤含水量和高温的环境下，植被为减少自身水分散失而关闭其气孔，气孔导度降低[22,28]，然而这样便让大气中的CO2更难以通过气孔进入叶片进行光合作用，如若长时间处于这种低碳固定状态下，植被则很容易因“碳饥饿”而死亡，最终使得热浪发生期提前使生态系统碳吸收降低。

此外，由于植被在不同生长期有不同生理生态和生长特性，所以不同生长期的植被光合呼吸过程应对热浪的响应也是不同的[15]。生态系统中碳吸收通过植物气孔紧密耦合，热浪的发生使植物处于高温胁迫和高蒸发状态[1,20,23]，极易导致植物损伤甚至死亡。早春时的植被处于生长初期，植被在这个阶段通常有较窄的温度承受阈值和湿度承受阈值，同时这个时期是草甸草原大部分植物配子发生期和开花期的关键阶段[24]，若此时发生热浪，则极易造成配子失活以及授粉率下降等，产生不育花，影响植被的后期生长发育乃至整个生活史[13]。8月份的草地生态系统中大部分植被进入成熟期，植被叶片革质加厚，所能承受热浪能力更强。此外，热浪发生期提前的7月份，植被群落组成往往较为单一，常以一年生禾本科为主。而8月份具有更高的生物多样性与植被种间的相互作用，高生物多样性能够有效应对生态系统发生的极端气候[25-26]，增强极端事件后的恢复力[27]。

4 结论

热浪发生期提前将更大程度的降低了生态系统碳吸收，并有明显的过后效应，热浪结束后，热浪对生态系统的影响会持续一定时间，同时热浪发生期提前所需的恢复期更长，影响程度也更大。此外，如果热浪发生后有及时的水分补给，能够提高热浪后草地生态系统的恢复。因此草地生态系统健康管理时应着重关注热浪的发生时间，在发生热浪时注意及时补水，由此降低热浪提前带来的负效应。