放牧强度对草甸草原植物群落主要功能群碳氮磷贮量的影响

王 淼， 张 宇， 张 楚， 陈思思， 王 旭， 陈金强， 李瑞强， 曹 娟， 辛晓平，周忠义， 闫瑞瑞*

(1.中国农业科学院农业资源与农业区划研究所/呼伦贝尔草原生态系统国家野外科学观测研究站/国家土壤质量呼伦贝尔观测实验站， 北京 100081； 2.内蒙古自治区环境在线监控中心, 内蒙古 呼和浩特 010055； 3. 牙克石市林业和草原局事业发展中心， 内蒙古 牙克石 022150)

我国北方草原生态系统是欧亚大陆温带草原生态系统的重要组成部分，既是重要的生态屏障，也是重要的畜牧业生产基地[1]。放牧作为草地生态系统最主要的管理和利用方式，通过家畜的采食、践踏和排泄物等直接或间接地影响植物碳、氮、磷含量以及贮量，碳、氮、磷是生命体实现能量代谢、遗传变异及信息表达等生命过程的基础元素,判定牧草质量的指标之一就是植被中粗蛋白含量，植物为了合成粗蛋白需要大量的氮磷元素，禾本科植物大多为适口性较好的牧草，优先被采食，故牧草的营养品质影响牲畜的生长。随放牧强度增加，群落地上生物量减少，杂类草生物量所占比例增加[2]。研究放牧对草原生态系统植物碳、氮、磷含量及化学计量特征对于探究生态系统物质循环和家畜生长具有重要作用[3]。

功能群是依据植物性状、分类界定的植物群，同一功能群内的植物对系统的作用有很大的相似性[4]，它们对环境的适应方法与途径也具有相似性。由于不同功能群植物对生境条件有着不同的适应方式,其资源利用效率也将存在差异,在资源利用效率上的差异可能通过植物叶片的氮磷化学计量学特征来体现，研究功能群间元素变化能够发现不同类群植物对环境的适应以及利用元素的状况[5]，有利于揭示不同功能群和生态系统之间的深层次机理[6-7]。He等[8]对中国草地的碳氮磷研究发现，豆科植物叶片氮磷比明显大于禾草和杂草，受磷的限制较大。张文彦等[4]研究了中国典型草原优势植物功能群氮磷化学计量学特征后发现，禾本科植物的氮、磷含量低于非禾本科植物,而氮磷比略高于非禾本科植物，禾本科植物较高的氮磷比可能使其在资源竞争中更为有利,从而成为草地的主要优势种。刘旻霞等[9]对青藏高原的研究得出，禾本科和菊科植物生长主要受氮元素的限制。戚德辉等[10]在黄土丘陵地带做的研究发现，黄土丘陵区植物碳含量也呈现较高水平，对干旱等不利环境具有较强的防御能力。禾本科植物的叶拥有最高的碳氮比和碳磷比值，碳同化能力较强。中度放牧能显著提高碳含量，重牧能显著提高群落的氮含量[11]，但对于不同放牧强度下，草甸草原不同功能群碳、氮、磷含量及贮量变化的研究还较少。

内蒙古呼伦贝尔是我国温带草甸草原分布最集中、最具代表性的地区，是我国目前原生植被保存较好、生物多样性较丰富的草原生态系统类型[12-13]。近年来，在气候变化以及人类过度放牧等不合理利用的影响下，草地严重退化，优质牧草比例下降，毒杂草比例增加[14-15]。目前国内外在放牧干扰方面的研究主要以绵羊、牦牛为研究对象，肉牛放牧对草原影响的研究非常少，且在植物不同功能群水平上对碳氮磷贮量及内在联系方面进行的放牧研究更少，这限制了我们预测关键生态学过程对放牧响应的能力。本研究依托呼伦贝尔草原生态系统国家重点野外实验站大型控制放牧实验平台，基于11年连续放牧活动，探究放牧干扰对草地植物功能群碳氮磷含量及贮量的影响，对于维持草地生态系统稳定、促进家畜生长具有重要意义。

1 材料与方法

1.1 研究地概况

研究区位于大兴安岭西麓呼伦贝尔羊草草甸草原的核心带，试验基地依托呼伦贝尔草原生态系统国家野外科学观测研究站(49°19′349′′～49°20′173′′N，119°56′521′′～119°57′854′′E)，海拔670 m左右，属温带半干旱大陆性气候，年平均降水量400 mm，年均气温—5～—2℃，年积温1 600℃左右，无霜期110天[16]。试验区土壤为黑钙土或栗钙土；植被类型为羊草(Leymuschinensis)+杂类草草甸草原，羊草、贝加尔针茅(Stipabaicalensis)为主要禾本科物种，裂叶蒿(Artemisiatanacetifolia)、日荫菅(Carexpediformis)、展枝唐松草(Thalictrumsquarrosum)等为主要杂类草物种[17]，主要退化指示种有冷蒿(ArtemisiafrigidaWilld)和二裂委陵菜(Potentillabifurca)等(表1，图1)。

图1 不同放牧功能群重要值Fig.1 Importance values of different grazing function groups

表1 不同放牧强度下功能群物种组成变化Table 1 Changes in species composition of functional groups under different grazing intensities

1.2 研究方法

1.2.1试验设计及样品采集 根据当地的多年草地产草量、牧草利用效率和家畜日采食量，确定当地的理论载畜量为中度放牧(0.46 Au·hm-2)，基于此试验设6个水平的放牧强度处理(放牧强度为：不放牧G0.00、较轻度放牧G0.23、轻度放牧G0.34、中度放牧G0.46、重度放牧G0.69、极重度放牧G0.92)，载畜率分别为0.00，0.23，0.34，0.46，0.69和0.92Au·hm-2，每个处理设置3次重复(图2)，试验区围成18个试验小区，试验区总面积90 hm2。在试验区面积一定，放牧时间相同条件下，用250～300 kg的放牧肉牛头数来控制不同放牧强度的实施，6个放牧强度肉牛头数分别为0，2，3，4，6，8头，肉牛数量共69头。试验于2009年开始，每年6月1日开始放牧，10月1日终止放牧，为期120天。整个放牧期间牛全天在样地，不补充饲料，保证充足的饮水和盐分供给。

图2 不同放牧强度试验平面图Fig.2 Test plan of different grazing intensity注：上行字母为“小区编号”，其中W为西面，M为中间，E为东面；下行数字和字母为“家畜放牧强度”(肉牛当量)Note:The upper letter is the “test plot number”,where W indicate west,M indicate middle,E indicate east;the lower numbers and letters are “livestock grazing intensity”

2019年8月，在不同的放牧处理随机选取5个1 m×1 m样方，共计90个。采用齐地面剪割法采集植物样品。将所采集的样品根据群落的植物生活型划分为3类：1)灌木；2)禾草科；3)杂类草。将新鲜样品带回实验室内105℃杀青15 min，然后降温至65℃烘干12 h后称重，烘干后的样品用球磨仪充分磨碎后测定不同功能群植物的碳氮磷元素含量。

1.2.2数据测定 植物有机碳含量：采用重铬酸钾氧化-外加热法测定，在样品中依次加入重铬酸钾标准溶液及浓硫酸，加热后用硫酸亚铁溶液滴定，测得植物有机碳含量。

植物全氮含量：采用半微量凯氏定氮法测定，植物样品消化后用凯氏定氮仪测定植物全氮含量。

植物全磷含量：采用干灰化-钼锑抗比色法测定，植物样品用干灰化法进行消解，在分光光度计上进行比色后，测得植物全磷含量。

植物元素贮量(g·m-2)=植物元素含量(g·kg-1)×植物生物量(g·m-2)/1 000

1.3数据处理

采用Excel 2017对数据进行整理，运用SPSS 21软件进行统计分析，采用单因素方差分析(One-Way ANOVA)对不同放牧强度下的功能群有机全碳、全氮、全磷含量及其化学计量特征进行方差分析。并用LSD和Duncan法进行平均值之间的多重比较，显著性水平设为P<0.05，极显著性水平设为P<0.01，利用Origin2017进行绘图。变异系数(CV)(%)=标准差(SD)/均值×100。

2 结果与分析

2.1 不同放牧强度下功能群生物量的变化

随着放牧强度的增加，不同功能群生物量呈现出不同的变化趋势(图3)。灌木生物量较低，G0.69显著高于G0.23，G0.46和G0.92 (P<0.05)，放牧强度为G0.00时生物量为0；禾本科植物生物量随着放牧强度的增加显著降低，G0.00和G0.23显著高于其余放牧强度(P<0.05)，载畜率从0.23 Au·hm-2增加至0.92 Au·hm-2时，随放牧强度的增加无显著差异，与不放牧相比，G0.92降低了77.37%；杂类草生物量变化趋势与禾本科相同，重度放牧G0.69与极重度放牧G0.92显著低于G0.00和G0.34(P<0.05)。

图3 不同放牧强度下功能群生物量的变化Fig.3 Changes of functional group biomass under different grazing intensities注：不同字母表示显著差异(P<0.05)，相同字母表示差异不显著(P>0.05)。下图同Note:Different letters indicate significant difference (P<0.05),while same letters indicate no significant difference (P>0.05). The same as below

2.2 不同放牧强度下功能群碳氮磷含量贮量的变异特征

功能群碳、氮、磷贮量变异系数介于17.06%～65.81%之间，远高于碳、氮、磷含量变异系数(表2)。不同放牧强度间，禾本科植物碳含量变异系数最高，达到3.51%，其次是灌木，杂类草变异系数最低，变化范围为345.04～401.47 g·kg-1；杂类草氮、磷含量均值高于禾本科与灌木，但其变异系数最低，分别为4.35%，5.73%。不同放牧强度间，碳、氮、磷贮量的变异系数均大于15%，禾本科和灌木的变异系数远高于杂类草，变异系数大小顺序为：灌木>禾本科>杂类草；杂类草碳贮量的变异系数为21.83%，灌木碳贮量变化范围是2.07～12.02 g·m-2，变异系数为62.21%；杂类草的氮、磷贮量平均值最高，分别为1.55，0.14 g·m-2，变化范围是1.13～1.91 g·m-2，0.10～0.17 g·m-2。在3种功能群元素含量及贮量中，杂类草碳含量变异系数最低，灌木磷贮量变异系数最高。

表2 不同放牧强度下功能群碳氮磷含量贮量的变异特征Table 2 Variation characteristics of carbon,nitrogen and phosphorus content and storage of functional groups under different grazing intensities

2.3 不同放牧强度下功能群碳氮磷元素含量的变化

在不同放牧强度下，禾本科、灌木、杂类草的碳氮磷元素含量呈现出不同的变化趋势(图4)。禾本科有机碳含量在各放牧强度下均最高，G0.46和G0.69显著高于G0.00和G0.92 (P<0.05)，灌木和杂类草有机碳含量在各放牧强度间均无显著差异，轻-中度放牧增加了3个功能群的有机碳含量，重-极重度放牧时有机碳含量较G0.46时降低；不同功能群氮磷含量随着放牧强度的增加数值呈现上升趋势，其中杂类草氮磷含量最高，其次是灌木，禾本科最低，灌木在0.92 cow.AU·hm-2时氮磷含量分别达到21.55和1.98 g·kg-1，显著高于轻度放牧G0.23 (P<0.05)，禾本科和杂类草氮磷含量在各放牧强度间均无显著差异。

图4 不同放牧强度下功能群碳氮磷含量变化Fig.4 Changes of carbon,nitrogen and phosphorus content of functional groups under different grazing intensities

2.4 不同放牧强度下功能群化学计量的变化

不同放牧强度下禾本科、灌木、杂类草的碳氮磷计量比呈现出不同的变化趋势，碳氮比变化范围为17.02～23.80，碳磷比范围为184.84～305.56，氮磷比范围为10.69～13.13(图5)。禾本科碳磷比呈现显著二项式变化，轻度放牧G0.23碳磷比最高，显著高于极重度放牧G0.92(P<0.05)；随着放牧强度的增加，碳氮比呈现二项式变化，氮磷比线性降低。杂类草碳氮比、碳磷比、氮磷比以及灌木氮磷比均呈现为随着放牧强度的增加而显著线性降低。灌木碳氮比和碳磷比呈现显著二项式变化，均在中度放牧G0.46最高，分别达到19.68和219.97。

图5 不同放牧强度下不同植物化学计量特征Fig.5 Stoichiometric characteristics of different functional groups under different grazing intensities

2.5 不同放牧强度下功能群碳氮磷元素贮量的变化

禾本科、灌木、杂类草的碳氮磷贮量在不同放牧强度间呈现出不同的变化趋势(图6)。禾本科碳氮磷贮量随着放牧强度的增加显著降低(P<0.05)，与不放牧G0.00相比，G0.34—G0.92碳贮量降低了48.98%～74.02%，氮贮量降低了52.75%～70.56%，磷贮量降低了50.30%～70.01%；杂类草碳、磷贮量随着放牧强度的增加显著降低(P<0.05)，与不放牧G0.00相比，重度放牧G0.69和G0.92碳贮量降低了32.64%～42.92%，磷贮量降低了21.31%～36.28%，氮贮量无显著差异；灌木碳氮磷贮量在重度放牧0.69 cow.AU·hm-2时最高，分别为12.02，0.66和0.06 g·m-2，显著高于其他放牧强度(P<0.05)。

图6 不同放牧强度下功能群碳氮磷贮量变化Fig.6 Changes of carbon,nitrogen and phosphorus storage of functional groups under different grazing intensities

3 讨论

3.1 放牧强度对不同功能群元素含量变化的影响

在植物生长发育的过程中，碳、氮、磷作为最基本的元素，与化学计量特征共同反映了植物对胁迫等不利环境的防御和适应策略[18]。碳、氮、磷是植物生长发育和物质循环过程中的关键元素，结构性物质碳影响生态系统的碳循环，氮、磷是植物生长的限制性养分[19]。同时，碳、氮、磷元素之间存在着强烈的耦合作用，在植物生长、生理机制调节、生态系统物质和能量循环等方面发挥着重要作用。不同遗传性状的植物在同一条件下，元素在植物体内的含量会有差别[20]。

本研究中，不同功能群植物在各放牧强度中碳含量的变化值由高到低分别是：禾本科、杂类草、灌木，均呈现较低水平，低于内蒙古草地的450 g·kg-1[21]，说明本试验区植物总体对放牧具有较弱的防御能力，禾本科抵御能力最强，灌木抵御能力最弱。随着放牧强度的增加，禾本科碳含量升高的原因可能是适度放牧提高了群落的多样性，随着放牧强度的增加，禾本科植物中洽草、糙隐子草等植物所占的比例逐步升高，其碳含量高于羊草，导致功能群碳含量呈现增加的趋势[22]。但重度放牧时，牲畜采食量过大，植物均被采食，新生嫩叶中碳含量较低，造成地上部分的碳含量整体较低，所以适度放牧有利于功能群的提升，重度放牧会导致草地退化，功能群降低，不利于草地的可持续发展，本研究结果符合放牧优化假说。试验结果显示，禾本科氮磷含量在各放牧强度下均低于其它功能群植物，这与李红琴、张文彦[2,5]的研究结果相一致，由于种间特异性，禾本科植物有较高的营养利用率和再分配效率，其氮磷含量均低于其它功能群。灌木氮、磷含量随着放牧强度显著上升，这与Baron的研究结果基本一致，该研究表明草食动物导致草原植物组织氮和磷的含量增加[23]。造成这一结果的原因是：放牧导致植物被采食的程度逐步加深，为了抵抗胁迫，增加对光资源的利用，植物补偿性生长出新的嫩叶来进行光合作用，植株体内养分再循环，将氮和磷输送到嫩叶中，使之含有较多的氮元素和磷元素[24]；另一个原因是随着放牧强度的增加，牛排泄的粪便和尿液也随之增加，使土壤中的氮、磷元素含量增加，植物吸收的元素量也可能会相应的提高；另外，牛的践踏会导致土壤理化性质发生改变，影响根系对土壤氮和磷的吸收，最终使植物的氮和磷含量发生变化[25]。

3.2 放牧强度对不同功能群化学计量特征变化的影响

功能群间化学计量学特征的差异，表现了不同类群植物的营养限制状态区别[26-27]，植物不同功能群之间营养的利用方式和生态位的互补，对维持生物多样性产生一定作用。植物叶片的碳氮比和碳磷比与植物对碳的同化能力有关，一定程度上可反映植物的营养利用效率[28]。一般认为植物具有较低碳氮比和碳磷比时，通常具有较高的生长速率，这也解释了3种不同的功能群因补偿生长，随着放牧强度的增加，功能群碳氮比碳磷比降低。本研究表明，禾本科植物的碳氮比和碳磷比在3种功能群中最高，说明其具有较强的碳同化能力。Li[29]的研究结果表明：碳磷比与放牧压力显著负相关，这与研究结果禾本科、杂类草和灌木碳磷比降低的结果吻合，主要是由于随放牧强度的增加，动物的采食和践踏导致再生幼嫩器官所占比例相对较多，但其碳含量较低而磷含量较高，进而导致碳磷比降低，另一个影响因素是放牧改变了群落结构和物种多样性组成[30]。Koerselman和Meuleman的试验研究结果表明，当植物氮磷比小于14时，表现为受N的限制；当氮磷比大于16时，表现为受磷的限制[31]。综合中国草原优势植物的生态化学计量分析结果后发现，中国不同类型草原其生态化学计量学特征有所差异，但总体差别较小，中国草原生态系统的氮磷比高于全球陆地生态系统的平均值(12.6)，数据表明与世界其它地区相比，中国草地生态系统缺磷现象比较明显[32]。本论文试验得出结果：禾本科氮磷比大于灌木及杂类草，但3个功能群均受到氮元素的限制，其中仅不放牧和较轻度放牧禾本科的氮磷比高于12.6，其余均低于中国草原生态系统氮磷比均值，说明在呼伦贝尔草原限制植物生长的主要因素之一是氮元素,与韩雪娇的研究结果相同。但因为氮磷比还受环境因子等多种因素的影响，不能直接简单依靠氮磷比数值来断定限制性元素，所以还需要进一步深入研究[33]。

3.3 放牧强度对不同功能群碳氮磷贮量变化的影响

有研究表明：植物碳、氮、磷元素贮量均与其地上生物量呈显著正相关关系[34-35]，即植物碳、氮、磷元素贮量虽由元素含量和地上生物量共同决定，但其受元素含量影响不大，与地上生物量呈正相关关系。本试验结果显示，适度放牧时，禾本科碳、氮、磷贮量与不放牧无显著差异，但过度放牧显著降低了元素贮量，表明适度放牧有助于草地生态的可持续发展，灌木的碳、氮、磷贮量在重度放牧时最高，极重度放牧时降低。贮量变化是由放牧引起的，放牧对草地生态系统最直接的改变是其地上生物量[36]。随着放牧强度的增加，家畜的选择性采食和践踏，导致禾本科和杂类草适口性较好的植物优先被采食，使得放牧与禾本科和杂类草生物量呈现极显著负相关。这与宋姗姗[37]的结论相同，围封增加了禾本科和杂类草地上生物量。而灌木主要植物多为蒿类等退化指示植物，其适口性较差，且优势物种被采食，为其生长提供了良好的环境，降低了功能群间的竞争，故放牧与灌木呈现显著正相关关系，但极重度放牧时因食物有限，牲畜不再进行选择性进食，灌木生物量在此放牧强度下降低。此外，杂类草的氮贮量、灌木的氮磷贮量同时受到其元素含量的影响，但总体上3种功能群的碳、氮、磷贮量与生物量的变化趋势相同，这一点与董晓玉的研究结果一致[34-35]。

4 结论

随着放牧强度的增加，不同功能群生物量、碳氮磷元素含量、化学计量和贮量呈现不同的变化趋势，禾本科有机碳含量高于灌木和杂类草，氮、磷含量杂类草最高，禾本科最低；放牧增加了灌木的氮、磷含量，中度放牧增加了禾本科、杂类草和灌木的有机碳含量，符合中度干扰假说；轻度放牧使得禾本科、灌木的碳氮比、碳磷比升高，重度放牧时降低；放牧使得杂类草的碳氮比、碳磷比、氮磷比以及禾本科和灌木的氮磷比线性降低。适度放牧有助于草地生态的可持续发展，有利于保持禾本科、灌木和杂类草碳、氮、磷贮量，重度-极重度放牧显著降低了禾本科和杂类草的碳、氮、磷贮量，灌木的碳、氮、磷贮量在重度放牧时达最高，极重度放牧时降低。