阴生和阳生植物在光合结构及功能中的差异概述*

靳红磊，明宇，王宏斌

广州中医药大学中药学院药用植物生理生态研究所，广东广州 510006

自然界中的植物通常分布在复杂的环境中，其生长受到光照、水分、温度、盐分等因素的影响［1］。比如，有的植物可以生长在光照不足的阴暗地，有的可以生长在温度过低的冰山雪域，还有的可以生长在极度缺水的沙漠中。虽然植物不能移动，但是在这些不同的生长环境中，植物仍然能够通过光合作用来维持其基本的细胞代谢过程［2］。这提示植物具有适应环境变化的能力，并且不同环境中的植物其适应能力各不相同。

光是影响植物最重要的环境因素之一，植物可以利用光能进行光合作用；同时光也是一种重要的环境信号［3］，调节植物生长发育［4］。不同植物对光照的敏感性不同。在强光照下生长良好，而在荫蔽或弱光照下生长不良的植物，称为阳生植物，比如月季、向日葵等；在弱光照下生长的比在强光照下好，具有较强耐阴性的植物，称为阴生植物，比如酢浆草、喜荫花等［5-6］。因此，阴生植物和阳生植物最直接的差异就是对光适应性的不同，进而在光合作用中也表现出明显差异。当然，阴生植物和阳生植物是一个相对的概念，并没有绝对的界限。本文将从光合作用场所——叶绿体的形态结构、光合作用涉及的组分含量以及光合作用功能3个方面，对阴生植物和阳生植物在光合作用方面的差异进行综述（图1）。

图1 阴生植物和阳生植物叶绿体结构及光合反应差异模式图Fig.1 The model of the differences between shade and sun plants in chloroplast structure and photosynthetic

1 叶绿体结构差异

叶绿体是植物进行光合作用的细胞器，由叶绿体外被膜、类囊体和基质三部分组成。其中，类囊体是光合作用的光反应场所［7］。Melis［8］和Allen［9］曾发现阴生植物的类囊体数量比阳生植物多，并且其类囊体膜的垛叠程度更高。许多类囊体像圆盘一样叠在一起，组成基粒。由于阴生植物中类囊体数量多、垛叠程度高，因此阴生植物中的基粒数量也更多。这与苏吉虎等［10］通过对珊瑚树阳生和阴生叶片亚显微结构观察得到的阴生叶片中基粒的数量和每个基粒的膜垛叠层数较多的结果一致。造成阴生植物叶绿体形态结构和阳生植物不同的原因就是阴生植物在低光照下生长，自然环境给予的光照不足，因此阴生植物需要通过扩大自身类囊体膜面积，让捕获光能的机构高度聚集来捕获更多的光能，然后通过光合作用将光能转换成化学能［11］，满足自身生长发育的能量需求。

2 光合反应差异

植物的光合作用可以分为两个阶段，即光反应和暗反应［12］。这两个阶段都是复杂的生理过程，需要一系列色素、蛋白、酶等物质的参与。阴生植物和阳生植物因为光照条件的不同，它们在光反应阶段存在明显的组分含量差异。由于光反应为暗反应提供原料物质，例如ATP、NADPH等［13］，所以光反应的差异间接影响了阴生植物和阳生植物在碳循环上的区别。

2.1 光反应差异

2.1.1 光合色素含量差异光合色素包括叶绿素和类胡萝卜素［14］。叶绿素在光的吸收、传递、转化中起到了核心作用，在绿色植物中主要包括叶绿素a （Chl a，chlorophyll a） 和叶绿素b （Chl b，chlorophyll b）［15］。荫蔽条件下占优势的漫射光中蓝紫光最丰富［16-17］，而叶绿素b 主要吸收蓝紫光。因此阴生植物为了很好地利用荫蔽条件下的光能，它的叶绿素总量以及叶绿素b的含量是明显高于阳生植物的。对于生长环境富含红光的阳生植物而言，体内含有更多的叶绿素a有助于捕获更多的红光［17］。所以阴生植物的Chla/Chlb 的比值低于阳生植物，Murchie 等［18］的实验结果也说明了这一点。

而类胡萝卜素作为辅助色素，在将吸收的光能传递给叶绿素的过程中也发挥了重要作用［19］。类胡萝卜素中主要发挥作用的色素包括：β-胡萝卜素、紫黄质、花药黄质、玉米黄质、黄体素、新黄质等［20-21］。植物生长环境中不同的光照条件同样影响了这些辅助色素的含量。比如董高峰等［22］、Hansen 等［23］发现阴生植物中的β-胡萝卜素、叶黄素含量以及类胡萝卜素总量都是低于阳生植物的。当光照强度过高引起光抑制的时候，植物中的叶绿素会降解成三线态叶绿素，通过电子传递，在类囊体和光系统Ⅱ中产生单线态氧、羟自由基等，单线态氧直接参与后续D1 蛋白的降解，对光系统Ⅱ产生损伤［24-25］。而β-胡萝卜素能淬灭三线态叶绿素和单线态氧，从而避免植物受到光抑制破坏［26］。因此对于生长在高光照下，更容易受到光抑制破坏的阳生植物而言，β-胡萝卜素的含量高于阴生植物。

另外依赖叶黄素循环和类胡萝卜素清除途径来耗散过剩热能也是植物重要的光保护机制［27］。叶黄素循环和热耗散（NPQ，non-photochemical quenching）紧密联系，包括了3种循环，分别是紫黄质循环（V 循环）、环氧化叶黄质循环（Lx 循环）、硅甲藻黄素循环（Ddx循环）［28］。V循环在植物中非常保守：在高光照环境下双环氧紫黄质在紫黄质脱环氧化酶的催化下形成玉米黄质［29］，玉米黄质能直接淬灭三线态叶绿素和单线态氧［30］，从而起到保护作用。所以相较于阴生植物而言，阳生植物需要转化更多的玉米黄质来消耗过多的光能。

紫黄质、花药黄质、玉米黄质这三者之和统称为叶黄素库［31］。在短时间内，植物的叶黄素库大小维持不变［32］。Thayer 等［33］通过对19 种植物实验测量发现：阳生植物的叶黄素库约为阴生植物的2～4倍。但是叶黄素库的大小并不与玉米黄质的转化率相关［34］。Johnson 等［35］通过对22 种阴阳生植物比较发现，黄体素相对比例随着植物耐阴性的增加而增加，而叶黄素库的相对含量随着耐阴性的增加而降低，于是提出了以黄体素/叶黄素库来指示植物耐阴性的概念。Matsubara 等［36］对86 种植物进行了测量，发现阴生植物的新黄质含量高于阳生植物，新黄质具有捕获光能和防御光破坏的功能，提示阴生植物中较多的新黄质可以捕获更多的光能。

2.1.2 光系统组分差异植物体中含有两种色素系统分别进行不同的光合反应，包括光系统I（简称PSI）、光系统Ⅱ（简称PSⅡ）。每一个光系统都含有两个主要成分：捕光复合物（LHC，light-har‐vesting complex）和光反应中心复合物（RC，reac‐tion-center complex）［37］。在早期的研究中，阴生植物的PSII/PSI 的比值要么低于阳生植物［38-39］，要么高于阳生植物［40］，如此矛盾的数据可能是因为研究者们调查的植物物种不同，或者定量光系统反应中心浓度的方法不同，从而得出了不同的测量值。尤其是后者，始终存在争议。直到1988 年，一种直接测量叶片中PSⅡ浓度的方法被发明出来［41-42］，于是Chow 等［43］选择了一批澳大利亚的阴生植物和阳生植物，对其进行PSⅡ和PSI 的反应中心浓度测量以及光系统上的一些色素蛋白复合物的测量，发现阴生植物和阳生植物的光系统化学计量学存在差异。比如不同种类的阴生植物的PSⅡ和PSI 的反应中心浓度以及PSⅡ/PSI 的比值各不相同，而且PSⅡ的含量普遍低于观察到的阳生植物。由于PSⅡ吸收红光，PSI 吸收远红光［44-45］，所以在阳生植物中PSⅡ的浓度高于PSI，其PSⅡ/PSI比值为1.7～1.8，高于大多数阴生植物，不过仍然存在少数阴生植物拥有更高比例的PSⅡ/PSI。这与Melis 等［46-47］在同种植物类囊体中观察到的结果类似。实际上更高比例的光反应中心复合物有利于植物将激发能转化成生物化学能，提高转能效率，同时避免激发能的过度积累损伤反应中心。

光系统上还有一些色素蛋白复合物，比如PSI中有CP1a (chlorophyll-protein complexes 1a)、CP1(chlorophyll-protein complexes 1) ,PSⅡ中有LHCⅡ(light-harvesting complexes Ⅱ)、 CPa (chlorophyllprotein complexes a)。研究发现，阴生植物中的CP1a、CP1、CPa 含量明显低于阳生植物，但是LHCII多于阳生植物［43］。LHCII是一种外围天线系统，也能捕获光能［48］，如同阴生植物含有更多叶绿素一样，增加LHCII可能是为了提高光能捕获能力以满足自身需求。

2.1.3 光合电子载体的组分差异植物通过光合色素吸收光能后，再经过光系统将捕获的光能激发成电子，然后利用光合作用的电子传递链，形成暗反应所需要的ATP和NADPH［49］。在电子传递的过程中，涉及一系列的电子载体来帮助完成传递过程，阴生植物和阳生植物在电子传递过程中同样也体现出了差异。

在光合作用的光反应阶段，PSⅡ的原初电子受体会接受来自反应中心色素分子传来的电子［50］，有研究者以叶绿素为基数计算，发现阳生植物中的PSⅡ原初电子受体、叶绿醌含量比阴生植物高，而且阳生植物叶绿体中的细胞色素b559、b563、f及质体醌含量是阴生植物的2～3 倍［51-52］。电子载体数量的增加说明阳生植物具有更大的电子传递能力。张其德等［53］也曾对阴生植物和阳生植物的电子速率进行了测量，发现不论是PSⅡ、PSI 还是全链PSⅡ+PSI 的电子传递速率，均是阳生植物更高，这就说明了阳生植物不仅电子传递能力强，而且还有更高的电子传递速率。

从上面的概述中可以发现，阴生植物和阳生植物通过平衡光合机构中不同组分的分配比例，来为自身生长发育做出自我调节，从而获得自身对光能的最佳利用状态和外界环境对自身最小的伤害状态，这就是植物适应光环境的结果［54］。

2.2 暗反应差异

光合作用除了在叶绿体类囊体膜上发生光反应，还包括在叶绿体基质上发生的暗反应。暗反应阶段是利用光反应生成同化力ATP 和NADPH 进行碳的同化作用，使二氧化碳还原为糖［13］。因此光反应的组分含量差异也对阴生植物和阳生植物在暗反应上的差异产生了影响。上文概述中提到阳生植物比阴生植物含有更多的电子传递载体，所以阳生植物能够更高效率地将激发能转化成ATP、NADPH，从而为阳生植物暗反应的物质合成奠定了坚实的基础。

在植物类囊体膜表面有一种和光合磷酸化有关的偶联因子（CF1，coupling factor 1），其活性会直接影响到ATP 的形成［55］。Davies 等［56］曾发现CF1的含量会受到光照强度的影响，一般光照强度越高，植物体中CF1 的含量越多，活性越强，因此阳生植物不仅有更多的CF1，而且更有利于ATP的形成。通常认为ATP、NADPH 的含量是限制光合作用碳循环速率的主要因素之一，然而阳生植物不存在原料供应不足的情况，这就为阳生植物更快的碳循环运作提供了物质前提［53］。

暗反应涉及很多酶的参与，比如同化二氧化碳的限速酶——RuBP 羧化酶，是地球上最为丰富的一种蛋白［57］，它可以催化1,5-二磷酸核酮糖（RuBP）和CO2生成二分子的3-磷酸甘油酸反应，使CO2进入卡尔文循环，然后进一步被还原成碳水化合物［58］。RuBP羧化酶的基因表达和活性的高低可决定植物光合效率和碳水化合物的积累量［59］。研究发现光照、温度、湿度等都对RuBP 羧化酶有调节作用，尤其是光照可以活化此酶。所以理论上，接受光照更充分的阳生植物中的RuBP 羧化酶应该含量更多，活性更强。这与Boardman等［60］发现的结果一致：在阳生植物的叶绿体中，RuBP 羧化酶约占叶绿体可溶性蛋白50%，且含量高于阴生植物。同时Boardman等［60］还发现阳生植物叶绿体中可溶性蛋白含量和可溶性蛋白与叶绿素比值均高于阴生植物。

由于阳生植物的物质合成更丰富，相较于阴生植物而言，受到的限制因素更少，所以阳生植物的CO2同化能力更高，从而更有利于碳同化的运转和有机物的积累，与生理状态上呈现出更大叶片的现象相吻合。

3 光合作用功能差异

由于生长期间的光强度不同还会直接影响到植物对光能的利用幅度，具体体现在光饱和点和光补偿点上。Bohning等［61］和Givnish［62］曾经对阴生植物和阳生植物样本进行了光饱和曲线研究，发现阳生植物的光饱和点和光补偿点都高于阴生植物。阴生植物在较低的光照强度下就开始了有机物质的正向增长，随着光照强度增加，很快就达到了最大光合效率。因此，较低的光饱和点和光补偿点使阴生植物在有限光条件下以最大能力充分利用光照，进行最大化的光合作用，从而提高有机物的积累，满足其生存生长的能量需要［63］。达到光饱和点后，植物的光合速率不再随光照强度的增加而增加，在这种条件下，RuBP 羧化反应的速度决定总光合作用的速率［58］。因为阳生植物中RuBP 羧化酶含量高、活性强，所以在饱和光下，其RuBP 羧化反应速度更快，这就解释了为什么阳生植物的光饱和速率大于阴生植物。

值得注意的是，我们并不能简单地通过光补偿点和光饱和点的高低来区分阴生植物和阳生植物。Boardman等［60］曾提出：阴生植物和阳生植物对于光照的适应能力具有遗传性，是植物对自然栖息地光照环境的遗传适应结果。因此植物的光合特性只能作为两者的差异特点，不能作为区分标准。

一般阳生植物的光合作用强度也是高于阴生植物，为了探究这一现象的原因，王俊玲等［64］对比了阴生植物和阳生植物的叶绿素荧光参数。叶绿素荧光参数是反映植物对光能的吸收、转化、传递、分配情况的灵敏探针，能够反映逆境因子对植物光合生理状况的损伤程度［65］。通常我们认为F0代表初始荧光、Fm代表最大荧光产量，Fv=Fm-F0，Fv/F0能够反映PSII 潜在活性，Fv/Fm是植物叶片PSⅡ的最大光化学量子产量，能够反映植物潜在的最大光合能力［66］。阳生植物的F0、Fm都低于阴生植物，但是Fv/F0和Fv/Fm比值高于阴生植物［64］。比值越高，说明植物电子传递活性越大，潜在的光合能力越强，所以阳生植物将捕获的光能转化成化学能的效率更高，更有利于植物的茁壮生长。

4 结语与展望

在自然界，我们通过观察植物的生长环境不难发现其阴阳生属性。比如生长在阴湿处的草本、密林中层的乔木多是阴生植物，生长在开阔或向阳处的多是阳生植物。包括药用植物中也有阴阳生的分类，例如三七、半夏、草珊瑚就是典型的阴生植物，而黄芩、地黄、红花是典型的阳生植物［67］。这些植物所处光环境的差异会对其表型特征、生理生化、代谢产物等都有不同程度的影响。比如生于阳坡的金银花中绿原酸的含量高于阴坡［68］，人参在20%的荫棚透光率时人参皂甙含量可达干重的4.5%［69］。为了最大程度地有利于植物生长及生物量积累，我们必须根据其耐荫性进行栽培。目前随着科技水平的不断提高，人工调节光照条件提高植物产量已经成为趋势，比如日光温室、塑料大棚的广泛化应用［70］。但是在实际生产生活中，不是所有的植物都有条件接受人工调节，据调查，目前城市中至少有1/4 的植被因为建筑物、高大树木等遮挡而处于遮阴环境中［71-72］。这些城市植物如何通过自身适应遮阴环境生存下来是一个严峻的问题。

光是植物生长必不可少的条件［73］，通过改变植物内部结构从而使其内源性地适应不同的光环境是一个值得关注的问题。本文通过总结阴生植物和阳生植物在光合作用方面的差异就是以期为阴生植物和阳生植物的改造提供参考。植物虽然自身有适应环境变化的能力，但是能力是有限度的，我们通过对阴生植物和阳生植物进行改造，比如可以通过EMS 诱变随机筛选出不同生长习性的植物；或者通过解析植物对光敏感性的机制［74-75］，从而定向改造植物的捕光天线大小、NPQ释放速率或光系统损伤修复等，最终达到让阴生植物可以在高光照的环境下茁壮生长或者让阳生植物也能自发地适应遮阴的环境，使它们的生长条件变得更易控制的目的，为其实现广泛栽培，提高产量，甚至改变未来的森林群落结构奠定基础［76-77］。相较于农作物，药用植物有大量的阴生植物，只能采用林下或者遮阴种植，大大限制了其种植范围。因此，阴阳生改造方案可以运用到药用植物上，扩大药用植物的种植范围，提高药材品质和中药产业经济效益。然而，阴生植物和阳生植物的改造还有很长的路要走，具体改造方案也有待科学家共同探索。