蔗糖代谢及信号转导在植物发育和逆境响应中的作用

冯雅岚 尹 飞 徐 柯 贾晓艺 周 爽 马 超

(1河南科技大学农学院/河南省旱地农业工程技术研究中心，河南 洛阳 471023；2陕州区农业农村局，河南 三门峡 472100)

高等植物能够利用太阳能，通过光合作用将空气中的CO2转化为有机碳。在大多数植物中，蔗糖是光合作用的最终产物，可通过韧皮部的筛管/伴侣细胞复合物进行运输[1]。蔗糖从源器官向库器官中的运输依赖于其渗透效应所产生的膨压差[2]。在细胞水平上，蔗糖是植物生长、发育和防御的关键碳源[3]。蔗糖代谢能够产生己糖，这是产生能量并合成纤维素、淀粉、果聚糖、蛋白质和抗氧化物所必需的。蔗糖代谢通过产生糖信号分子[例如蔗糖本身、葡萄糖、果糖和海藻糖－6－磷酸(trehalose-6-phosphate，T6P)]，或通过代谢过程本身发挥的信号作用与糖信号紧密结合[2，4]。糖信号通过与其他信号途径的直接或间接作用来调节植物的发育和胁迫响应，包括激素和氧化还原介导的过程[4]。

来源于蔗糖的碳水化合物约占植物生物量的90%，是决定农业生产产量的关键因素。运输到库器官后，蔗糖被酶降解为己糖，供应库器官的生长，例如发育中的种子、果实、根和块茎[3]。研究表明，蔗糖代谢是调控非生物胁迫耐受性的关键途径之一[3－5]。此外，植物合成的可溶性糖可以发酵成乙醇，因而蔗糖代谢已成为研究生物燃料的核心工作[6]。蔗糖的代谢对于现代农业和能源的可持续发展至关重要。

鉴于蔗糖代谢在植物生长发育和农业生产中的重要作用，本文综述了蔗糖代谢关键酶和互作蛋白在发育和应激响应中的作用，蔗糖代谢与糖信号在细胞内外的耦合，以及蔗糖代谢酶发挥其信号转导作用的不同机制，最后讨论了未来研究蔗糖代谢和信号转导的新方向。

1 蔗糖代谢

1.1 蔗糖合成

蔗糖的合成速率会影响叶片碳输出的有效性以及光合速率，可以通过两种酶在细胞质中合成，即蔗糖－磷酸合酶(sucrose-phosphate synthase，SPS)和蔗糖－磷酸磷酸酶(sucrose-phosphate phosphatase，SPP)[7]。SPS 利用二磷酸尿苷葡萄糖(uridine diphosphateglucose，UDP-Glc)和果糖－6－磷酸盐作为底物来合成蔗糖－6－磷酸盐，而SPP 从蔗糖－6－磷酸盐中释放正磷酸盐(Pi)，生成蔗糖[8](图1)。

SPS 是蔗糖合成的关键酶及限速酶。蛋白质磷酸化可以分别在渗透胁迫和光照下使SPS 活化和失活[9]。SPS 活性受葡萄糖－6－磷酸盐诱导，而被Pi 抑制。在拟南芥(Arabidopsis thalian)叶片中，SPS 与质膜单向转运蛋白AtSWEET11 和AtSWEET12 共表达，可将蔗糖从叶肉细胞运输到韧皮部薄壁组织中，以结合到筛管/伴侣细胞复合物中[10]，这一过程证明了蔗糖的生物合成和运输之间的耦合(图1)。Maloney 等[11]证实了SPS 与SPP 的相互作用，并表明该酶复合物会影响转基因拟南芥碳水化合物的存储，并促进植物生长。SPS 在光合和非光合组织中的作用已经得到了证实，其中大多数研究集中在蔗糖转运异源表达植物中的碳代谢和库强度[12]。例如，过量表达ZmSPS的玉米(Zea maysL.)和马铃薯(Solanum tuberosumL.)植株促进了生物量的增加[13－14]。黄瓜(Cucumis sativusL.)CsSPS4 基因在烟草中过表达后，转基因植株的蔗糖含量和蔗糖/淀粉比显著增加，并提高了叶片产量[15]。尽管蔗糖主要在成熟的叶子中产生，但它可以在库器官中重新合成。蔗糖在细胞外被分解为葡萄糖和果糖，在这种情况下，必须重新合成蔗糖才能用于储存或进一步进行细胞间运输。库器官的SPS 活性与淀粉积累、蛋白质存储和纤维素生物合成相关[16]。高蔗糖水平始终与淀粉生物合成的关键酶ADP－葡萄糖焦磷酸化酶(ADP-glucose pyrophosphorylase，AGPase)的活性密切相关[17]。

SPP 催化蔗糖－6－磷酸盐不可逆水解为蔗糖，而编码SPP 的基因数量则因物种不同而异，如拟南芥中存在4种亚型(AtSPP1、AtSPP2、AtSPP3a和AtSPP3b)，小麦(Triticum aestivumL.)和水稻(Oryza sativaL.)中分别有3 个(TaSPP1、TaSPP2 和TaSPP3)和4个亚型 (OsSPP1、OsSPP2、OsSPP3 和OsSPP4)[18]。Albi 等[8]对拟南芥中的4 种亚型进行了克隆及表达分析，结果表明SPP2 活性最高，SPP1活性最低，且各亚型的表达具有组织特异性。然而，SPP 并不是蔗糖合成的限速酶。用SPP RNAi 转化的烟草中SPP 活性降低了80%，但对蔗糖的合成几乎没有影响[19]。在用SPP RNAi 转化的冷藏马铃薯块茎中也获得了类似的结论[20]。此外，一些证据表明SPP可能与SPS 形成复合物进而调控蔗糖的合成[11]，这种相互作用可能预示了新的调节机制。

蔗糖分解和再合成看似是一个浪费能量的过程，但这种循环可能调控碳水化合物的分配。例如，在玉米胚乳基部重新合成的蔗糖，可能被运输到组织的上部用于淀粉生物合成[21]，这可能是因为蔗糖在代谢上比己糖更稳定。蚕豆子叶中较高的SPS 活性可能导致高的蔗糖/己糖比率，从而激活了存储过程[22]。此外，蔗糖还可以作为渗透保护剂和低温防护剂，以增强植物对非生物胁迫的耐受性。在低温胁迫下，耐冷型拟南芥幼叶的蔗糖含量较冷敏感型植株显著增加[23]，表明耐冷型植株具有较高的蔗糖合成能力，以应对环境中的不利生长因素。

1.2 蔗糖降解

通过韧皮部转移到库器官后，蔗糖被转化酶(invertase，INV)或蔗糖合酶(sucrose synthase，Sus)降解为己糖或其衍生物，然后以多种形式参与植物体生长发育等进程(图1)[24]。INV 将蔗糖水解为葡萄糖和果糖，而Sus 在尿苷二磷酸(uridine diphosphate，UDP)存在的情况下将蔗糖降解为UDP-Glc 和果糖[25]。

1.2.1 INV 的分类及功能 根据INV 的亚细胞定位，可将其分为细胞壁INV (cell wall INV，CWIN)、液泡INV (vacuolar INV，VIN)和细胞质INV (cytoplasmic INV，CIN)[25]。

CWIN 通常在库器官中表达并发挥关键作用。玉米ZmCWIN2 的转录本在玉米幼苗的茎尖(shoot apical meristem，SAM)和根尖分生组织(root apical meristem，RAM)中丰度较高，而其突变体Incw2 仅能形成微型种子[26]。同样，抑制或增强水稻中OsCWIN2 的表达能够降低或提高其产量[27]。在番茄(Solanum lycopersicumL.)中，沉默SlCWIN1 (Lin5)的表达可抑制种子和果实的发育[28]，提高其活性则具有相反的作用[29]。特异地提高拟南芥SAM 中CWIN 的表达和活性加速了开花并增强了花序分枝，从而产生了更多的角果和更高的种子产量[30]。这些结果证明了CWINs在植物发育中有重要的作用[2]。

长期以来，人们一直认为VIN 是通过渗透作用在细胞扩增中行使功能，这一观点在许多快速生长的组织中得到了证实。VIN 在这些组织中活性较高[4]，但该观点仅在细胞中积累高浓度可溶性糖时才成立。例如在拟南芥根伸长的组织中，AtVIN2 可能通过不依赖渗透的途径调节细胞的扩增[31]。这是因为蔗糖和己糖在植物体液渗透压中占比不到2%，因此VIN 活性的任何变化对调节植物体液渗透压的作用均不显著[32]。同样值得注意的是，某些VIN 在进化过程中会突变为果糖基转移酶，从而在液泡中合成果聚糖[33](图1)。这种水溶性碳水化合物(通常在某些禾本科植物中发现)可以再活化以供应植物生长和提高非生物胁迫耐受性[34]。除了糖分积累和渗透调节以外，VIN 通常在以积累己糖为主的器官中起关键作用。VIN 转录本通常存在于积累己糖的番茄果实中，积累蔗糖的番茄果实中则并不存在[35]。转反义SlVIN1 的番茄果实中蔗糖含量增加，己糖含量降低[36]。

与CWIN 和VIN 的定位不同，CIN 存在于多个亚细胞区域:α 分支的CIN 被预测靶向胞内细胞器，而β分支的CIN 被预测靶向胞质酶，但也可能靶向细胞核[37](图2)。CIN 的作用方式也不同于CWIN 和VIN。CIN 不被糖基化，因此稳定性较差[38]。与CWIN和VIN 活性相比，CIN 的不稳定性可能导致其活性较低[38]。虽然CIN 的具体作用不如CWIN 和VIN 的明确[4]，但有研究表明CIN 在根和生殖发育中有重要作用。在拟南芥9 个编码CIN 的基因中，AtCIN7 和AtCIN9 (cINV1/cINV2)的双重突变导致CIN 活性降低了40%，并造成根部生长减缓且细胞异常增大[39]。同样，CIN 活性在百脉根(Lotus japonicus)和水稻的CIN突变体LjCIN1 和OsCIN8 中的降低，也抑制了根的生长，并损害了花粉的发育和开花[40－41]。这4 个CIN 基因彼此密切相关，均属于β 分支且定位于细胞质中[42](图2)。CIN 似乎具有比CWIN 和VIN 更多的亚型，如拟南芥中CIN、CWIN 和VIN 分别有2、4 和9 种亚型[31，43－44]，番茄中分别有7、4 和2 种亚型[29]。CIN 亚型可以减轻序列保守性的选择性压力。这反映出CIN在维持胞质葡萄糖稳态和糖信号传递中可能有重要作用。

1.2.2 Sus 的功能 除INV 外，Sus 是植物中另一种蔗糖降解酶(图1)，被认为是库强度的生化指标，特别是在内部氧气水平较低的大型器官中[45]。这是由于Sus 裂解产生的蔗糖在参与代谢过程中，比INV 裂解产生的己糖磷酸盐更高效[39]，且发育中的种子和果实中Sus 活性通常高于叶片中[45]。因此，拟南芥[46]、玉米[47]和马铃薯[48]中某些Sus 亚型的表达受到低氧或缺氧条件的诱导或增强。此外，抑制Sus 相关基因的表达会导致玉米[47]和棉花[49]种子萎缩，并减少马铃薯块茎[48]中淀粉的积累。而棉花中编码Sus 的相关基因在沉默和过表达后，则显示出Sus 活性的变化与棉花种子和纤维生长之间存在密切的正相关性[45，49]。以上结果表明，作物库器官的发育很大程度依赖于Sus 的活性，这可能是野生种经历自然选择和人工驯化后的结果。

植物体内Sus 与INV 的作用既有区别又相互联系。CWINs 可能通过控制连续的胚乳和胚细胞增殖在早期种子发育中发挥调节作用，Sus 似乎与种子发育后期的纤维素、淀粉、脂质和蛋白质的生物合成密切相关。例如，拟南芥AtCWIN2 和AtCWIN4 在球状阶段的幼小种子中高表达[44]。但6 个Sus基因中有5 个(AtSus2～6)直到发育中后期才在种子中表达，AtSus1则在所有检测的组织和阶段中组成性表达[46]。此外，尽管在早期种子发育过程中无法在子代组织中检测到Sus 蛋白[49]，但其主要定位在经历细胞化作用的胚乳中[50]，以及在细胞壁内生的种皮转移细胞中[49]。基因沉默研究已经确定，GhSus1 的表达是棉花(Gossypium herbaceumL.)种子中细胞壁完整性和功能正常所必需的[50]，尤其在烟草中过表达杨树编码Sus的基因后，不仅使转基因植株的细胞壁增厚，还增加了株高[51]。对红豆下胚轴质膜部分的功能试验表明，Sus 是纤维素合酶复合体的组成部分[52]。在蚕豆中，胚向贮藏期的转变伴随着Sus 活性增加和CWIN 活性降低，这也与AGPase 的高活性相关，从而引起淀粉和蛋白质的生物合成[53]。

越来越多的证据表明，Sus 可能在植物的发育过程中有重要作用。例如，编码Sus 的基因是番茄SAM中仅表达的5 个标记基因之一[54]。提高Sus 的表达可以促进棉花叶片的萌发和伸展[45]，这些结果表明Sus 活性对于植物的分生组织的生物学功能至关重要。

值得注意的是，编码Sus 的基因家族不同成员的作用不完全相同。例如，在玉米的3 个成员中，ZmSus1 有助于种子淀粉的生物合成，ZmSus2 (SH－1)负责胚乳细胞壁的完整性，而ZmSus3 可能参与基部胚乳转移细胞的形成[47]。有趣的是，这3 种Sus 亚型与它们各自的水稻Sus 直系同源物之间的关系更密切，而不是彼此相关(图3)。在拟南芥中的6 个Sus基因中，Sus5 和Sus6 (而不是Sus1～4)特异地参与筛板中胼胝质的形成[39]。这种不同成员之间功能差异反映在系统发育关系中，其中AtSus5 和AtSus6 的功能与AtSus1 和AtSus4 以及AtSus2 和AtSus3 的功能差异较大(图3)。总之，Sus 在植物发育中的功能具有多样性和复杂性。

2 糖代谢在应对非生物胁迫中的作用

蔗糖代谢不仅参与了植物的生长发育，还响应多种非生物胁迫，了解潜在的应答机制对于提高植物对干旱、高温和寒冷等胁迫的耐受性至关重要[2，55]。

2.1 糖介导的不同组织在非生物胁迫下的应激响应

植物在不同组织和不同发育阶段对胁迫的响应不同。研究糖在非生物胁迫下对生殖发育的调控显得尤为重要，因为包括种子和果实在内的生殖器官约占全球农作物粮食产量的75%[4]。因此，了解它们对非生物胁迫的响应应答机制将直接有利于改善粮食生产。

与营养阶段相比，生殖发育对非生物胁迫更为敏感，特别是在受精前后的种子和坐果阶段[2，55]。非生物胁迫通常以可逆的方式抑制叶片的伸展，但会导致花朵、幼小种子和小果的大量败育，从而导致不可逆的产量损失[56]。研究表明，生殖发育的高敏感性与蔗糖代谢的破坏和己糖利用率的降低有关，从而触发下游应激反应(图4)。

RNA 测序分析表明，开花前对玉米植株进行干旱处理可降低编码CWIN、VIN 和CIN 的基因，以及己糖激酶(hexokinase，HXK)基因和催化淀粉生物合成的基因在子房中的表达水平，但降解淀粉的α－和β－淀粉酶的转录水平却有所提高[55]。Poór 等[57]认为，改变基因表达谱可降低子房中的己糖库，这可能会降低线粒体HXK 的代谢活性，从而导致氧化损伤并最终导致程序性细胞死亡(programmed cell death，PCD)和籽粒败育。

脱落酸(abscisic acid，ABA)和INV 介导的途径如何互作以调节应激响应值得进一步深入研究(图4)。一方面，ABA 的生物合成基因在水分胁迫的玉米子房中表达上调[55]，但玉米子房中VIN 编码基因ZmIvr2的下调表达早于ABA 对干旱胁迫的响应[58]，而ABA诱导的衰老取决于叶片中低的CWIN 活性[29]，表明胁迫下的INV 抑制可能发生在ABA 响应之前。另一方面，ABA 可以直接调节INV 编码基因。例如，外源施用ABA 上调了水稻小穗INV 基因的表达水平，进而降低了热胁迫引起的花粉不育[59]。此外，ABA 还可以增强干旱胁迫下小麦根中INV 的活性，提高小麦的耐旱性[60]。

与子房中相反，相同干旱胁迫的玉米幼叶分生区不仅未表现出INV 抑制，3 个INV 和一些活性氧(reactive oxygen species，ROS) 清除基因反而被上调[55]。这种相反的响应情况表明，幼叶比子房更能耐受逆境胁迫。在冷胁迫下，蔗糖在拟南芥幼苗中持续积累，这与T6P 激活基因高水平的表达相关，以缓解胁迫造成的损伤并促进植株恢复生长[61]。蔗糖对生长的促进作用是通过T6P 抑制蔗糖非发酵相关激酶1(sucrose non-fermenting-related kinase 1，SnRK1)信号转导来实现的，这种情况不会发生在败育的生殖器官中。有趣的是，在子房中表达的干旱响应基因比叶片中多4～6 倍[55]。总体而言，与营养组织相比，生殖器官对非生物胁迫表现出较高的敏感性和复杂性。

2.2 非生物胁迫对蔗糖降解的抑制导致生殖失败

非生物胁迫改变了许多基因的表达。在鉴定胁迫诱导子房败育的基因过程中，Boyer[4]发现添加蔗糖可以使干旱处理下的玉米恢复约70%的结实率，但只有少数基因参与了对蔗糖的响应。添加蔗糖后，子房中ZmCWIN2 (ZmIncw2)和ZmVIN2 (ZmIvr2)的表达恢复，这与INV 活性的恢复以及PCD 基因ZmRIP2 和ZmPLD1 的抑制相关，二者分别编码核糖体失活蛋白和磷脂酶D，但蔗糖培养并不能改变干旱条件下ZmCWIN1 和ZmVIN1 或ZmSus1 和ZmSus2 的下调表达，进一步分析表明，子房败育与葡萄糖的联系较与蔗糖的联系更紧密:在子房中，添加蔗糖可以完全恢复蔗糖的水平，但葡萄糖的水平只能部分恢复[4]。因此，蔗糖转化为葡萄糖的不足可能是干旱条件下限制子房发育的关键步骤，而CWINs 和VINs 被鉴定为调控子房发育的关键因素，二者通过产生己糖(尤其是葡萄糖)作为HXK 的潜在信号分子和底物发挥其作用。葡萄糖可以激活细胞分裂的细胞周期基因，有助于维持ROS 稳态，并抑制PCD 基因(如RIP和PLD)，使籽粒得以发育[2，4](图4)。

种子和果实的形成和生长取决于成功的授粉和受精。导致花粉不育和子房败育的生化基础相似:两者均以INV 活性降低[62]和受影响器官中淀粉含量减少[63]为特征。在玉米中，由于雌小花是开放授粉的，且花粉丰富，因此植株结实很大程度上受母体繁殖力的限制[64]。然而，在水稻、小麦和大麦中，籽粒的形成在很大程度上取决于花粉的生存能力[64－66]。在小孢子发生时，水分缺乏和温度胁迫会导致农作物中许多花粉不育[62，67]。大量证据表明，雄性不育导致的谷物败育，是由于干旱下小麦的CWINs 和VINs 基因在花药和花粉中的表达降低[62]，以及高温破坏水稻花药中的蔗糖代谢[59]所造成的。这种花粉中CWIN 表达水平的遗传变异和淀粉丰度与小麦的耐旱性相关[62]。这表明了一种以糖为基础的对胁迫的分子适应性，如果将该机制用于育种，可能会培育出耐旱抗旱的小麦新品种。

总之，非生物胁迫直接抑制蔗糖输入以及INV 和Sus 的活性，而非生物胁迫对ABA 的诱导同样降低了INV 和Sus 的活性，导致生殖器官中的己糖尤其是葡萄糖大量减少、淀粉储备耗尽，并最终导致生殖败育。较低的葡萄糖含量可能直接抑制细胞周期基因表达、降低HXK 的代谢活性，因此减少了腺嘌呤核苷三磷酸(adenosine triphosphate，ATP)的消耗，这可能会破坏呼吸电子传输链的通电状态，从而导致ROS 的过量生产，最终造成氧化损伤，甚至PCD。

2.3 蔗糖介导的转录因子在非生物胁迫下的应激响应

蔗糖不仅以糖代谢的方式参与非生物响应，还可以通过调控不同转录因子参与植物的抗逆性。转录因子是调控基因表达的关键，蔗糖可诱导多个转录因子家族并参与抗逆响应。

ASR(ABA，stress，ripening-induced protein)是一类植物特有的转录因子，其在植物生长发育(花期和果实成熟)[68－70]和多种非生物胁迫响应(包括干旱、低温和重金属)[70－72]中具有重要作用。Chen 等[73]指出高浓度的蔗糖和ABA 可以显著诱导葡萄和草莓中ASR基因的表达。这一结论在Wei 等[74]的研究中也得到了证实，红叶桃(Prunus persicaL.)PpARS基因的表达同样受到蔗糖和ABA 的诱导，且与处理时间成正相关，因此推测PpARS在蔗糖和ABA 信号下游起作用。将PpARS在烟草中过量表达后，转基因植株在干旱、高温和H2O2胁迫下表现出强于对照的抗逆能力[74]。花青素是高等植物中重要的次生代谢产物，不仅有助于植物抵抗逆境[75]，还可以作为抗氧化剂预防人类的部分疾病[76]，而其生物合成则受到多种因素调节，包括光照[77]、温度[78]和蔗糖[79]。其中蔗糖可以调控花青素生物合成途径相关基因的表达，而该调控作用主要通过诱导相应的花青素调节转录因子来实现[80]。Zheng 等[81]报道，蔗糖可以作为信号分子激活MYB75 转录因子进而调控拟南芥中花青素的积累，不同的蔗糖浓度对花青素合成的调节效应不同[82]。例如，高浓度的蔗糖(7%或5%)对转录因子的诱导效应显著高于较低浓度(3%)，可能是由于蔗糖浓度变化对花青素调节转录因子的转录有刺激作用[82]。此外，蔗糖通过上调和下调参与类黄酮途径的正向转录因子以及负向转录因子，诱导拟南芥中花青素的生物合成[83]。光敏色素互作因子(phytochrome-interacting factor，PIF)属于碱性螺旋－环－螺旋(basic helix－loophelix，bHLH)转录因子家族，参与多条信号转导途径，包括光照、温度[84]和激素[85]响应、昼夜节律[86]以及蔗糖信号转导[84]，是植物响应外部信号和内部信号的关键调节因子。Shor 等[84]研究了蔗糖对PIF 家族成员表达水平和活性的影响，结果表明部分PIF 家族成员(PIF1、PIF3 和PIF4)在蔗糖处理下显著上调表达，并直接参与生物钟的信号转导途径。植物体中，各种信号途径都不是孤立存在的，而是相互之间构成一些复杂的网络系统，因此连接不同途径的桥梁或核心因子则成为完善调控信号网络的关键。

3 蔗糖代谢的信号转导

如上所述，蔗糖代谢在传递碳水化合物以促进生长和发育中起着核心作用，同时它也是糖信号传递的途径(图5)。该过程主要通过产生糖信号分子来实现，但也有可能通过糖代谢酶与其他蛋白质或信号伴侣之间的相互作用来实现。

3.1 蔗糖代谢控制糖信号分子的产生

蔗糖对SAM 中开花的促进作用已得到公认[87]，但潜在的分子基础仍然未知。有证据表明，糖(即蔗糖、葡萄糖和T6P)在拟南芥已知的开花调控途径的上游充当信号[88]。当植物在从营养生长向生殖生长转变时，光合作用叶片中蔗糖利用率的提高会通过两种相关机制促进SAM 开花(图5)。首先，高水平的蔗糖和葡萄糖分别在转录和转录后水平上抑制miR156 的表达，这使得 SQUAMOSA PROBINTER BINDING PROTEIN-SIKE(SPL)蛋白得以表达[89]，SPL 是一个促进发育转变的转录因子家族[90]。其次，在检测到高含量蔗糖时，上调表达的T6P 同样可以通过抑制miR156而增加SPL 的转录水平来加速开花[90]。值得注意的是，由海藻糖－6－磷酸合成酶1 (trehalose－6-phosphate synthase 1，TPS1)活性和T6P 信号转导组成的T6P 途径在很大程度上独立于FLOWERING LOCUS T(FT)，FT 是一种长距离蛋白信号(植物色素)，被运输至分生组织以促进开花[91]。

糖信号在根发育中也有重要作用。例如，葡萄糖通过使E2Fa(进入细胞周期S 期所需的转录因子)部分磷酸化以驱动TOR 激酶信号，从而激活拟南芥RAM[92]。有趣的是，蔗糖在促进RAM 活性方面与葡萄糖具有相同的作用[92]，这与蔗糖通过韧皮部输入(图1)以及从子叶传递的信号可以促进拟南芥幼苗的初生根生长相一致[93]。但是，蔗糖在库器官(例如根)中的作用很好地反映了葡萄糖的功能，因为在库器官中，蔗糖可以被包括RAM 在内的INV 轻易地水解(图5)。鉴于库器官中的INV 活性通常比源器官中的高得多，因此，蔗糖可能通过库器官中的己糖传递信号，但在源器官中可能不依赖于己糖发挥其信号转导作用[94]。

3.2 糖代谢酶的信号转导机制

糖代谢酶的不同生化特性和亚细胞定位(图1)表明，它们可能通过不同的机制来调节发育和信号转导。马铃薯中异源表达酵母SUC2 基因(编码酵母非原生质体INV)后，转基因植株叶片中CWIN 活性增强，蔗糖、葡萄糖和果糖含量增加，且对低温胁迫具有更强的抗性[95]。尽管组织中糖水平的升高程度相同，但增强的CIN 表达并未增强抗逆性[95]。同样，拟南芥SAM中CWIN 和CIN 的表达分别促进和抑制了开花和花序分枝[30]。玉米ZmGIF1 (来自玉米的细胞壁转化酶基因)高表达的株系中，CWIN 活性较高，并增加了谷物产量[96]，而异位表达拟南芥和水稻CWIN 编码基因的玉米植株不仅产量增加，还改善了籽粒的营养品质[97]。相比之下，过表达OsINV2 的水稻株系产量则低于野生型[98]。CWIN 和CIN 亚细胞定位的不同(图1)表明，细胞外和细胞内糖信号转导之间存在根本差异，但这种差异的性质尚待确定。由于CWIN 和VIN在粗糙内质网上合成并在高尔基体中加工，分别以细胞壁和液泡为靶向，因此推测CWIN 和VIN 介导的糖感知可能通过分泌途径起作用，而这种假设并不适用于CIN[95]。总体而言，CWINs 负责产生质外体葡萄糖，被G 蛋白信号调节因子1 (regulator of G-protein signaling 1，RGS1)感知并与G 蛋白偶联，进而激活细胞分裂等过程。而CIN 活性的改变可通过两种方式引起不同的响应，一种是直接改变细胞质的葡萄糖稳态，另一种是影响CIN 在细胞内的定位。

4 展望

蔗糖是光合作用CO2固定的主要产物，不仅参与碳代谢和运输，为植物生长提供能量和底物，还介导了信号转导过程，以调节植物发育进程以及响应多种非生物胁迫。尽管目前对于蔗糖在植物体内的代谢、运输和信号转导等方面的研究已经取得了较大进展，但是由于植物体内物质和能量代谢的复杂性，且各种信号途径之间的交叉和互作的机制并不十分清楚，仍需要很多具体的研究来进一步阐明其调控机制和网络。未来的研究可以从以下几个方向开展:(1) 糖信号分子(蔗糖、葡萄糖和T6P)调控不同的糖代谢酶的表达和活性的方式，并在适当的时间和位置产生这些信号分子来调节分生组织的发育；(2) 植物细胞通过感应细胞外的糖调节生长的机制。质体葡萄糖可能由与G蛋白偶联的RGS1 的复合物感知，而RGS1 是否结合葡萄糖或其他糖，以及这种潜在的感应机制如何与CWIN 和糖转运蛋白的活性整合尚待确定；(3) 糖的代谢和信号调节可能与生长素的生物合成和运输、ROS 稳态、防御和PCD 结合，需要进一步研究以剖析潜在的分子途径和信号转导级联反应；(4) 根据现有研究，蔗糖可能通过库器官中的己糖传递信号，但在源器官中可能不依赖于己糖发挥其信号转导作用，需要进一步研究以区分蔗糖信号和己糖信号。