寄主植物与病原菌免疫反应的分子遗传基础

杨德卫，李生平，崔海涛，邹声浩，王伟

综 述

寄主植物与病原菌免疫反应的分子遗传基础

杨德卫1,3，李生平2,3，崔海涛2,3，邹声浩3，王伟2,3

1. 福建省农业科学院水稻研究所，福州 350018 2. 福建农林大学农学院，福州 350002 3. 福建农林大学植物免疫研究中心，福州 350002

近年来，大量的植物抗病基因和病原菌无毒基因被克隆，抗病基因和无毒基因的结构、功能及其互作关系的研究也取得重大进展。在植物中，由病原菌模式分子(pathogen- associated molecular patterns, PAMPs)引发的免疫反应(PAMP-triggered immunity, PTI)和由效应因子引发的免疫反应(effector-triggered immunity, ETI)是植物在长期进化过程中形成的两类抵抗病原物的机制。PTI反应主要通过细胞表面受体(pattern recognition receptors, PRRs)识别并结合PAMPs 从而激活下游免疫反应，而在ETI反应中，则通过植物基因(resistance gene,)与病原菌无毒基因(avirulence gene,)产物间的直接或间接相互作用来完成免疫反应。本文对植物PTI反应和ETI反应分别进行了概述，重点探讨了植物基因与病原菌基因之间的互作遗传机理，并对目前植物抗性分子遗传机制研究和抗病育种中的问题进行了探讨和展望。

植物；抗病基因；无毒基因；相互作用；育种利用研究

植物在长期生长过程中，为了适应自然界各种环境的变化，通过自身进化形成不同类型的抗性，这些抗性的产生是通过启动植物内部的免疫系统来完成的。植物模式识别受体(pattern recognition rece­ptors, PRRs)识别病原菌模式分子(pathogen- associated molecular patterns, PAMPs)，激活体内信号途径，诱导防卫反应，限制病原物的入侵，这种抗性称为病原物模式分子引发的免疫反应(PAMP- triggered immunity, PTI)[1]。为了能够进一步侵染寄主植物，病原菌进化出了效应因子(effectors)来抑制寄主植物的PTI反应。同时为了进一步限制病原物的入侵，植物进化形成了抗病蛋白(resistanceprotein, R)来监控和快速激活植物抗病免疫反应，在这个过程中，寄主植物被侵染部位的细胞往往会出现过敏性坏死现象(hypersensitive response, HR)，寄主植物的这种抗性一般被称为病原菌效应因子引发的免疫反应(effector-triggered immunity, ETI)[2]。

随着测序技术快速发展和功能基因组深入研究，大量的植物抗病基因(resistance gene,)与病原菌无毒基因(avirulence gene,)被成功分离出来，寄主植物的基因与病原菌基因之间的相互作用，符合1971年美国植物病理学家Harold Henry Flor提出的“基因对基因”学说，该学说认为寄主植物分别含有感病基因和抗病基因，病原菌分别含有毒性基因和无毒基因，寄主植物产生这种抗性的条件是需要寄主抗病基因和病原菌无毒基因同时存在并相互作用[2,3]。

由于病原菌遗传的复杂性和易变性，新培育的植物抗病品种在种植多年后就可能成为感病品种，这已成为植物新品种选育和生产的主要挑战之一。因此，如何提高植物新品种的抗性水平是目前植物学家和病理学家面临的难题。本文综述了病原菌基因和寄主植物基因的克隆、功能分析等研究，重点分析了病原菌无毒蛋白和寄主植物抗病蛋白相互作用的分子模式，同时对植物基因的研究和利用进行了分析和展望。

1 病原物模式分子引发的免疫反应

植物PTI反应主要是由PRRs蛋白在细胞外直接感应病原物模式分子引发的。植物PRRs主要可以分为受体类蛋白激酶(receptor-like kinases, RLKs)和受体类蛋白(receptor-like proteins, RLPs)两类，许多PAMPs都能够被RLKs和RLPs直接识别感应。其中，最经典的例子是拟南芥()受体类蛋白激酶FLS2 (flagellin-sensitive 2)识别细菌的鞭毛蛋白flg22[4]。flg22是鞭毛蛋白的保守肽段，其肽链绑定FLS2后直接招募共受体BAK1 (BRI1- associated receptor kinase 1)的结合[5]，这3者的晶体结构表明flg22扮演着分子胶体的作用，促进FLS2和BAK1复合体的形成[6]。

随着研究的深入，人们发现许多微生物的PAMPs都会发生与鞭毛蛋白类似的直接识别现象，这种现象很普遍，有的会引起完全的抗病反应，有的会引起部分抗病反应。例如，细菌表面丰富的elongation factor Tu (elf18是EF-Tu保守肽段)蛋白 可以被植物EFR (EF-Tu RECEPTOR)识别并结合，然后激活下游的免疫反应[7~9]；真菌细胞壁成分几丁质(chitin)则可以被CERK1 (chitin elicitor receptor kinase 1)所识别，从而引起防卫反应，并且CERK1第428位酪氨酸的自我磷酸化，是CERK1与几丁质相结合并激活免疫反应所必需[10,11]。此外，水稻(L.)中OsCERK1还能与OsLYP4和OsLYP6结合，参与质膜上PGN和几丁质两个激发子的信号转导[12]。

植物免疫反应中除了细胞外直接感应外，还存在细胞外间接感知。例如，在研究西红柿()抗叶霉病过程中，发现Cf-2是一个受体类蛋白RLP并对黄枝孢霉菌()有抗性[13]，能够识别黄枝孢霉的效应因子Avr2和线虫()的效应因子GrVap1[14]，但对于它们的识别需要一个中间介体Rcr3，Rcr3是一个编码类木瓜酵素的半胱氨酸蛋白酶(papain-like Cys protease)[15]。研究表明Rcr3被效应因子Avr2/ GrVap1修饰后的产物是激活Cf-2介导的免疫反应所必需，Rcr3的同源基因广泛存在西红柿、马铃薯(L.)和胡椒(L.)中[16]，而Cf-2只存在于西红柿中，说明Cf-2更可能是由后期进化产生。由于Cf-2激活的免疫反应是由感知效应因子引起，所以也被认为是一种ETI反应。

2 效应因子引发的免疫反应

植物与病原菌的分子交流决定了它们之间的互作结果。病原菌的效应因子进入寄主植物细胞后，能否被寄主植物识别决定了植物抗病和感病的表型。由专化基因介导的抗病反应，一般符合“基因对基因”的互作模式。然而，有些专化基因与病原菌的效应因子不一定符合“基因对基因”互作模式。例如，从玉米(L.)中克隆的基因[17]，它编码的产物不具有绝大多数植物抗病基因产物所含有的保守结构域，Hm1介导的抗病反应不需要病原菌无毒因子的激活，与病原菌的亲和因子有关。

2.1 植物R基因

植物基因在植物抗病反应中发挥着极其重要的作用。植物基因产物可能有两个功能：一是识别相应的衍生信号；二是激活下游信号传导，引发复杂的抗病防御反应[18]。自1992年鉴定出第1个抗病基因—玉米抗圆斑病菌(Helminthosporium car­bonum)基因以来，截至2019年已有263个基因被鉴定出来。部分基因的相关信息(如寄主、具体抗性基因、参考文献链接以及对应的基因等)详见附表1。

2.2 病原菌Avr基因

病原菌与寄主植物一样，基因组中含有各种各样的功能基因。然而，在与寄主植物相互作用中主要是依靠病原菌的基因，当基因编码的产物效应因子入侵寄主植物时，这些效应因子可以通过调节和修饰寄主植物抗病防御相关的蛋白，导致这些抗病蛋白不能发挥正常功能，不能识别病原菌效应因子，使得寄主植物感病，同时由于病原菌可以不断地入侵寄主植物，不断获取营养，病原菌就可以大量繁殖。另一方面，寄主植物的R蛋白通过直接或者间接方式，识别入侵的病原菌效应因子，抑制病原菌的进一步生长，寄主植物表现抗病反应[19,20]。寄主植物在长期的进化过程中，形成了利用R蛋白直接或间接识别病原菌的能力。同时病原菌也在不断进化来适应寄主植物的进化。例如，当寄主植物在不具有病原菌对应的基因情况下，病原菌中的基因通过有利条件的选择，形成具有毒性功能进而侵染寄主植物；当寄主植物在含有病原菌对应的基因情况下，病原菌中的基因就表现无毒功能，寄主表现抗病[21]。截至2019年已鉴定出124个基因，这些基因的相关信息(如寄主、参考文献链接以及对应基因等)详见附表1。

2.3 抗病R蛋白识别无毒蛋白

近年来研究表明，植物抗病R蛋白与病原菌Avr蛋白之间互作模式主要存在直接和间接互作两种 类型。

2.3.1 直接互作模式

直接互作模式(direct interaction)又叫受体-配体模式，该模式认为植物抗病R蛋白作为受体与病原菌编码的Avr蛋白作为配体进行直接互作，激活抗病信号，引起过敏性细胞坏死反应，植物表现抗病表型(图1A)[22]。该模式在植物抗病R蛋白与病原菌Avr蛋白相互作用的研究中得到了研究者的普遍认可。支持该模式最典型的例子是水稻中的抗病蛋白Pita与病原菌Avr-Pita直接互作模式。基因编码的蛋白产物编码一个长度为928 aa的细胞质膜受体蛋白，该蛋白含有NBS (nucleotide binding site)结构域和富含亮氨酸结构域(leucine rich domain, LRD)[23]。当病原菌的Avr-Pita蛋白进入植物细胞后，与水稻中Pita蛋白的LRD结构域直接相互作用，引起敏性细胞坏死反应，水稻表现抗病表型。在拟南芥中，直接互作的例子是抗病蛋白RRS1与病原菌效应因子PopP2存在直接互作[21]。最近在大麦(L.)中研究发现，抗病蛋白MLA7、MLA9、MLA10和MLA22 能够直接识别效应因子Avr a7、Avr a9、Avr a10和Avr a22，引发抗病反应[24]。

图1 抗病R蛋白与Avr蛋白之间的互作模式

A：直接互作模型；B：警戒模型；C：诱饵模型；D：整合型诱饵模型。R-ID：整合诱饵蛋白的R蛋白；蓝色圆饼：效应因子；灰色圆饼：靶标蛋白；棕色圆饼：假靶标蛋白；红色模块：R蛋白N端可变结构域；绿色模块：R蛋白NBS结构域；黄色模块：R蛋白LRR结构域。

2.3.2 间接互作模式

研究表明，植物中很多R蛋白是通过间接互作模式识别病原菌Avr蛋白，进而激活，而很少是通过直接互作的方式。间接互作模式是指植物R蛋白识别病原菌Avr蛋白，通过植物R蛋白、寄主辅助蛋白和病原菌Avr蛋白以复合物的形式来完成。间接互作的方式主要有以下几种：

警戒模型(guard model)：该模型认为，植物中存在着效应因子致毒性靶标蛋白，Avr蛋白作为毒性因子攻击植物靶标蛋白时，植物中的R蛋白就起着警戒作用，当检测到靶标蛋白被Avr蛋白攻击或者改变时，就会激活R蛋白与靶标蛋白的结合或互作，避免靶标蛋白被Avr蛋白操作或攻击，引发一系列防卫信号传导，启动植物的防卫反应，植物表现抗病(图1B)[25]。该模型认为，在含有R蛋白的植物中，应存在Avr蛋白的靶标蛋白，R蛋白对靶标蛋白进行监控。当Avr蛋白对靶标蛋白进行攻击时，如果R蛋白与靶标蛋白是独立的，R蛋白就会与靶标蛋白结合；如果R蛋白与靶标蛋白是以复合物形式存在，病原菌侵染植物后，就导致R蛋白从原来的复合物中游离出来，从而引发一系列防卫信号传导，从而植物表现抗病表型。该模型中，由于植物的R蛋白不是直接识别病原菌Avr蛋白，而是监控靶标蛋白。同时植物中可能会有多个靶标蛋白被同一个R蛋白监控，而这些靶标蛋白可能会被不同的Avr蛋白识别，植物一个R蛋白可以识别多个效应因子，这样就可以抵抗更多的病原物，植物就具有广谱性抗性[3,26]。植物中典型的警戒模型是拟南芥RPM1通过与RIN4 (RPM1 interacting protein 4)相互作用，识别丁香假单胞杆菌()的效应因子AvrB和AvrRpm1[20,27]。在拟南芥中，抗性蛋白RPM1和靶标蛋白RIN4是以复合物形式存在，抗性蛋白RPM1主要功能是监控靶标蛋白RIN4，当病原菌AvrRpm1蛋白攻击靶标蛋白RIN4时，抗性蛋白RPM1就从复合物中游离出来，激活系列抗性反应，植物表现抗病。而当AvrRpm1蛋白不攻击靶标蛋白RIN4时，RIN4与抗性蛋白RPM1形成复合物，并抑制抗性蛋白RPM1活性，进而处于失活状态[27,28]。

诱饵模型(decoy model)：该模型是指植物进化出病原菌效应子的假靶标蛋白，即靶标蛋白类似物，与真正靶标蛋白的序列或结构相似。当病原菌Avr蛋白入侵植物时，由于植物进化了Avr蛋白的假靶标蛋白，使得病原菌Avr蛋白对靶标蛋白进行识别和修饰，而真正的靶标蛋白功能和结构不会受到影响，进而引发抗病R蛋白的过敏性细胞坏死反应，植物表现抗病表型。当植物中不含有对应的R蛋白时，假靶标蛋白不与或倾向减少与Avr蛋白结合，病原菌Avr蛋白成为毒性蛋白，可以侵染植物细胞，植物表现感病表型[16](图1C)。由于植物中含有大量的R蛋白，同时在Avr蛋白作为毒性蛋白侵染植物时，假靶标蛋白不与Avr蛋白结合，由此可以推断，假靶标蛋白在植物体内种类比较多。例如，FLS2蛋白[29]与EFR蛋白[7]作为细胞膜表面的模式识别受体识别病原物模式分子，进而激活免疫反应。在植物体内，FLS2和EFR是丁香假单胞菌效应因子AvrPto的靶标蛋白，而受体激酶Pto伪装成AvrPto的假靶标蛋白。当AvrPto被分泌进植物后，就会与假靶标蛋白Pto结合，这时AvrPto真正的靶标蛋白FLS2和EFR会避免被AvrPto修饰，继续向下游免疫系统传递信号，进而提高了植物的抗病性[30]。拟南芥中另外一个例子是抗病R蛋白RPS5 (resistance to pseudomonas syringae 5)识别来自丁香假单抱杆菌的效应因子AvrPphB。研究表明，AvrPphB编码一个半胱氨酸蛋白酶，AvrPphB通过半胱氨酸蛋白酶活性切割植物模式识别受体途径核心组分BIK1 (botrytis-induced kinase 1)，从而抑制植物的免疫[31]。然而，植物进化出AvrPphB的假靶标蛋白PBS1 (avrpphb susceptible 1)。当入侵植物时，AvrPphB先通过自我切割活化，活化后的AvrPphB切割假靶标蛋白PBS1，进而激活监控PBS1的寄主R蛋白RPS5介导的抗性[32]。

整合型诱饵模型(integrated decoy model)：该模型是指植物R蛋白将诱饵蛋白整合到自身，进而诱导病原菌效应因子与其互作的一种模型。诱饵蛋白首先与Avr相互作用，二者相互作用有助于R蛋白特异性地识别Avr蛋白，继而引发过敏性坏死。在水稻中，R蛋白RGA5和Pik-1整合的重金属相关(heavy metal-associated, HMA)结构域与病 原菌效应因子发生物理相互作用，从而激活抗病 性[33,34]。但到目前为止，还未见被这些效应物靶向的HMA结构域其他蛋白的研究报道。然而，水稻Pi21蛋白所含的HMA结构域对稻瘟病菌()的致病性是必需的[35]，这支持了RGA5和Pik-1整合的HMA结构域是整合型诱饵模型的假设。

在拟南芥中，枯草芽孢杆菌()效应因子PopP2以WRKY为靶点转录因子促进感染，R蛋白RRS1在羧基(C)端整合了WRKY结构域，作为诱饵结构域识别PopP2[36]。作为经典的亲和蛋白，IDs来源于效应因子靶标基因的复制，这些复制随后整合到R蛋白中，形成包含效应靶位点的嵌合受体(R-IDs) (图1D)。这种结构允许自我监测R蛋白效应检测。R蛋白与效应靶点之间是通过物理连接来维持，即在分子内相互作用和分子间相互识别之间可能仍然存在共同进化。最新研究显示，植物中抗病GIP1蛋白通过结合效应因子XEG1，抑制其水解酶活性并激活免疫反应。大豆()疫霉菌()通过进化，形成了与XEG1蛋白结构相似的XLP1蛋白，但XLP1不具有解酶活性，主要作用是诱导植物的识别，保护真正的效应因子XEG1对植物的入侵，该研究揭示了病原菌攻击寄主植物的“诱饵模式”新策略[37]。

2.4 无毒蛋白在转录水平调节抗病R蛋白免疫反应

通常情况下，研究者主要从蛋白质水平来研究病原菌Avr蛋白与植物R蛋白之间的互作关系，很少从转录水平上研究基因与基因之间的关系。实际上基因在转录水平上调节植物基因模式是存在的，主要是基因通过结合或识别基因的启动子的特定序列，从而激活基因表达，引起植物抗病表型，这种模式被称为“转录调控模式”。在植物中，病原菌的这类基因与植物中有些蛋白具有很高的相似性，这些蛋白同时可以作为转录激活子。目前已经发现约40种转录激活因子[38]。

第一个被证实基因诱导基因表达的例子是水稻中白叶枯病基因与的相互关系。是广谱抗白叶枯病基因，能特异性的诱导抗病基因表达，诱导过敏性细胞坏死。在抗病品种与感病品种中，均含有基因，而且序列一样，不同的是抗感品种中基因启动子序列存在差异，就是这些差异导致只能特异结合抗病品种中启动子，从而诱导表达产生抗病表型，同时由于不能结合感病品种中基因的启动子，进而不能诱导基因表达，产生感病表型[39,40]。

研究表明，效应因子进化后对R蛋白介导抗性产生新攻势。近期研究表明，拟南芥中NPR1 (non- expresser of pr genes 1)是水杨酸信号转导的关键转录调控因子，AvrPtoB通过靶向NPR1并抑制依赖NPR1的SA信号表达，从而破坏植物的先天免疫[41]；在拟南芥中，细菌效应因子HopBF1是真核生物分子伴侣HSP90 (heat shock protein 90)的特异性蛋白激酶，HopBF1采用最小蛋白激酶折叠，被HSP90识别为宿主下游蛋白。HopBF1能够特异性地磷酸化HSP90蛋白，使HSP90蛋白失去活性，从而抑制免疫受体的激活，引起植物感病症状[42]。

3 结语与展望

3.1 寄主植物与病原菌之间的相互作用

植物与病原菌之间的关系，实际上是两者在自然界生态系统中长期并存，相互影响乃至协同进化，最终使得植物的抗病性与病原菌的致病性之间保持一种动态的平衡。

近年来，随着生物技术的快速发展，植物抗病蛋白与病原菌无毒蛋白之间的相互关系也取得了一定的研究进展。研究发现，抗病蛋白与无毒蛋白之间互作，直接互作相对较少，而以间接互作为主[1,43,44]。推测可能的原因是，直接互作是指当病原菌入侵植物时，植物抗病蛋白直接识别病原菌无毒蛋白，不需要辅助因子或蛋白。然而，由于自然界含有大量不同类型的病原菌，各种病原菌可能含有不同的无毒蛋白，当病原菌入侵植物时，植物就需要调用大量的R蛋白来识别这些无毒蛋白。在这种情况下，寄主体内就会逐渐进化出大量的辅助蛋白来识别病原菌的无毒蛋白，来降低R蛋白与无毒蛋白正面接触的机会，寄主植物就达到增加抗性多样性与规避抗性丧失目的。

间接互作模式虽然是寄主R蛋白与病原菌无毒蛋白互作的主要方式，但是他们之间互作的遗传机制还不是很清楚。首先，虽然有些寄主R蛋白被成功分离，但是还没有找到对应的无毒蛋白；相反，虽然有些相应的无毒蛋白已经被成功分离，但是还没有找到对应寄主的R蛋白；其次，用来解释间接相互作用的不同模式有较大的相似性。例如，就警戒模型和诱饵模型而言，虽然两者有一定的区别，警戒模型中主要突出R蛋白具有监控靶标蛋白作用，诱饵模型中主要突出假靶标模仿了真正靶标作用。实际上，这两种模型只是R蛋白的功能由警戒模型中监测靶标蛋白转变为诱饵模型中监测假靶标蛋白的变化。显然，克隆较多的基因和对应的基因并深入解析其R蛋白及复合体的晶体结构，将为今后揭示R蛋白与Avr蛋白互作的遗传机制奠定重要基础[44]。

3.2 从互作的角度分析植物抗病基因的应用

从R蛋白与Avr蛋白互作的角度看，植物抗病性是相对保守的R蛋白与易变的Avr蛋白相互识别、相互作用的结果。因此，今后在植物抗病育种上可从以下几个方面开展研究。

3.2.1 聚集多个不同类型的基因

在野生种群植物中，抗病基因一般是复合的、多样的，例如在水稻粳稻品种日本晴中，预测可能含有472典型基因[45]。虽然植物中含有大量的基因，然而在农业生产中，由于人为选择的因素，种植的作物品种抗病基因过于简化。同时由于农业种植结构调整和外界环境的变化，病原菌中的基因容易发生变异，产生新的毒性小种，植物中这种基因介导的抗性很快就会丧失，将会对我国农业生产产生严重危害。因此，在植物抗病育种中，可以将不同类型的基因聚合到同一个品种中，同时要结合植物中鉴定的一些抗病与产量相关的QTL[46]，使得植物品种具有广谱和持久的抗性。

3.2.2 植物中成对或多个基因的利用

植物中含有很多抗病基因，但是有些抗病基因不能单独发挥作用，甚至单独存在时表现感病，需要与邻近的基因一起发挥作用，才表现出抗病的表型，如拟南芥中/两对基因[47]和水稻中/两对基因[33]。在植物抗病育种实践中，育种学家发现，虽然两个品种或材料对某个单一病原菌均表现感病，但是如果这两个材料各含有成对基因中的1个，在杂交后代中完全可以获得抗该病原菌的植物新材料。因此，在植物抗病育种中，可以利用抗病基因之间的互作关系来进一步改良植物的抗性。

3.2.3 鉴定和分离新的基因

随着基因和基因组测序技术的快速发展，对于已经完成全基因组测序的植物，越来越多的基因被鉴定出来，而对于还没有完成全基因组测序的植物，基因的鉴定和分离相对较少。即使是已经完成全基因组测序的植物，但由于测序的品种没有对应的序列进行注释，结果很难分离这些抗病基因，唯一的方法是对该植物进行全基因组重测序，然而这样的成本相对较高。因此，利用高通量测序技术和比较基因组分析方法，对完成全基因组测序的不同植物品种(包括植物野生种群、栽培品种和地方品种等)进行序列分析和注释，有利于鉴定和分离更多植物的基因，在农业生产上利用这些基因，可以抑制新毒性小种的产生和蔓延。

3.2.4 协助植物进化新的基因

目前，一些植物中基因数量和类型已基本趋于稳定，然而由于自然环境的变化和植物抗病基因过于单一的原因，病原菌会快速进化和突变，生成新的毒性小种，植物就会大范围发病，进而很难控制。由于寄主植物再进化新的基因需要的周期和时间相对较长，因此，为了使植物本身能较快地进化新的基因，可以选择在植物发病严重的地区，多年连续种植类型丰富的植物品种，使得这些植物能在病原菌易变的条件下，植物抗性基因尽快得以进化和演变，来适应病原菌的变异。

附录：

附表1详见文章电子版www.chinagene.cn。

[1] Ausubel FM. Are innate immune signaling pathways in plants and animals conserved?, 2005, 6(10): 973–979.

[2] Jones JD, Dangl JL. The plant immune system., 2006, 444(7117): 323–329.

[3] Dangl JL, Jones JD. Plant pathogens and integrated defence responses to infection., 2001, 411(6839): 826–833.

[4] Gómez-Gómez L, Boller T. FLS2: an LRR receptor-like kinase involved in the perception of the bacterial elicitor flagellin in., 2000, (6): 1003–1011.

[5] Chinchilla D, Zipfel C, Robatzek S, Kemmerling B , Nürnberger T, Jones JDG, Felix G, Boller T. A flagellin- induced complex of the receptor FLS2 and BAK1 initiates plant defence., 2007, 448(7152): 497–500.

[6] Sun YD, Li L, Macho AP, Han ZF, Hu ZH, Zipfel C, Zhou JM, Chai JJ. Structural basis for flg22-induced activation of theFLS2-BAK1 immune complex., 2013, 342(6158): 624–628.

[7] Zipfel C, Kunze G, Chinchilla D, Caniard A, Jones JD, Boller T, Felix G. Perception of the bacterial PAMP EF-Tu by the receptor EFR restricts- mediated transformation., 2006, 125(4): 749–760.

[8] Boller T, Felix G. A renaissance of elicitors: perception of microbe-associated molecular patterns and danger signals by pattern-recognition receptors., 2009, 60: 379–406.

[9] Pfeilmeier S, George J, Morel A, Roy S, Smoker M, Stransfeld L, Downie JA, Peeters N, Malone JG, Zipfel C. Expression of the Arabidopsis thaliana immune receptor EFR intruncatula reduces infection by a root pathogenic bacterium, but not nitrogen-fixing rhizobial symbiosis., 2019, 17(3): 569–579.

[10] Shimizu T, Nakano T, Takamizawa D, Desaki Y, Ishii- Minami N, Nishizawa Y, Minami E, Okada K, Yamane H, Kaku H, Shibuya N. Two LysM receptor molecules, CEBiP and OsCERK1, cooperatively regulate chitin elicitor signaling in rice., 2010, 64(2): 204–214.

[11] Liu J, Liu B, Chen SF, Gong BQ, Chen LJ, Zhou Q, Xiong F, Wang ML, Feng DR, Li JF, Wang HB, Wang JF. A tyrosine phosphorylation cycle regulates fungal activation of a plant receptor Ser/Thr Kinase., 2018, 23(2): 241–253.

[12] Ao Y, Li ZQ, Feng DR, Xiong F, Liu J, Li JF, Wang ML, Wang JF, Liu B, Wang HB.andplay important roles in peptidoglycan and chitin signaling in rice innate immunity., 2014, 80(6): 1072–1084.

[13] Dixon MS, Jones DA, Keddie JS, Thomas CM, Harrison K, Jones JD. The tomato Cf-2 disease resistance locus comprises two functional genes encoding leucine-rich repeat proteins., 1996, 84(3): 451–459.

[14] Luderer R, Takken FLW, de Wit PJGM, Joosten MHAJ.overcomes Cf-2-mediated resistance by producing truncated AVR2 elicitor proteins., 2002, 45(3): 875–884.

[15] Dixon MS, Golstein C, Thomas CM, van Der Biezen EA, Jones JD. Genetic complexity of pathogen perception by plants: the example of Rcr3, a tomato gene required specifically by Cf-2., 2000, 97(16): 8807–8814.

[16] van der Hoorn RAL, Kamoun S. From guard to decoy: a new model for perception of plant pathogen effectors., 2008, 20(8): 2009–2017.

[17] Johal GS, Briggs SP. Reductase activity encoded by the HM1 disease resistance gene in maize., 1992, 258(5084): 985–987.

[18] Kourelis J, van der Hoorn RAL. Defended to the nines: 25 years of resistance gene cloning identifies nine mechanisms for R protein function., 2018, 30(2): 285–299.

[19] Chisholm ST, Dahlbeck D, Krishnamurthy N, Day B, Sjolander K, Staskawicz BJ. Molecular characterization of proteolytic cleavage sites of theeffector AvrRpt2., 2005, 102(6): 2087–2092.

[20] Axtell MJ, Staskawicz BJ. Initiation of RPS2-specified disease resistance inis coupled to the AvrRpt2-directed elimination of RIN4., 2003, 112(3): 369–377.

[21] Deslandes L, Olivier J, Peeters N, Feng DX, Khounlotham M, Boucher C, Somssich I, Genin S, Marco Y. Physical interaction between RRS1-R, a protein conferring resistance to bacterial wilt, and PopP2, a type III effector targeted to the plant nucleus., 2003, 100(13): 8024–8029.

[22] Keen NT. Gene-for-gene complementarity in plant-pathogen interactions., 1990, 24: 447–463.

[23] Jia Y, McAdams SA, Bryan GT, Hershey HP, Valent B. Direct interaction of resistance gene and avirulence gene products confers rice blast resistance., 2000, 19(15): 4004–4014.

[24] Saur IM, Bauer S, Kracher B, Lu X, Franzeskakis L, Müller MC, Sabelleck B, Kümmel F, Panstruga R, Maekawa T, Schulze-Lefert P. Multiple pairs of allelic MLA immune receptor-powdery mildew AVRA effectors argue for a direct recognition mechanism., 2019, e44471.

[25] van der Biezen EA, Jones JD. Plant disease-resistance proteins and the gene-for-gene concept., 1998, 23(12): 454–456.

[26] Tasset C, Bernoux M, Jauneau A, Pouzet C, Brière C, Kieffer-Jacquinod S, Rivas S, Marco Y, Deslandes L. Autoacetylation of the Ralstonia solanacearum effector PopP2 targets a lysine residue essential for RRS1-R- mediated immunity in., 2010, 6(11): 1–14.

[27] Mackey D, Holt BF, Wiig A, Dangl JL. RIN4 interacts with Pseudomonas syringae type III effector molecules and is required for RPM1-mediated resistance in., 2002, 108(6): 743–754.

[28] Day B, Dahlbeck D, Huang J, Chisholm ST, Li D, Staskawicz BJ. Molecular basis for thenegative regulation ofdisease resistance., 2005, 17(4): 1292–1305.

[29] Chinchilla D, Bauer Z, Regenass M, Boller T, Felix G. Thereceptor kinase FLS2 binds flg22 and determines the specificity of flagellin perception., 2006, 18(2): 465–476.

[30] Dodds PN, Rathjen JP. Plant immunity: Towards an integrated view of plant-pathogen interactions., 2010, 11(8): 539–548.

[31] Zhang J, Li W, Xiang TT, Liu ZX, Laluk K, Ding XJ, Zou Y, Gao MH, Zhang XJ, Chen S, Mengiste T, Zhang YL, Zhou JM. Receptor-like cytoplasmic kinases integrate signaling from multiple plant immune receptors and are targeted by aeffector., 2010, 7(4): 290–301

[32] Shao F, Golstein C, Ade J, Stoutemyer M, Dixon JE, Innes RW. Cleavage ofby a bacterial type III effector., 2003, 301(5637): 1230–1233.

[33] Césari S, Thilliez G, Ribot C, Chalvon V, Michel C, Jauneau A, Rivas S, Alaux L, Kanzaki H, Okuyama Y, Morel JB, Fournier E, Tharreau D, Terauchi R, Kroj T. The rice resistance protein pairrecognizes theoryzae effectorsandby direct binding., 2013, 25(4): 1463–1481.

[34] Maqbool A, Saitoh H, Franceschetti M, Stevenson CEM, Uemura A, Kanzaki H, Kamoun S, Terauchi R, Banfield MJ. Structural basis of pathogen recognition by an integrated HMA domain in a plant NLR immune receptor., 2015, 4: e08709.

[35] Fukuoka S, Saka N, Koga H, Ono K, Shimizu T, Ebana K, Hayashi N, Takahashi A, Hirochika H, Okuno K, Yano M. Loss of function of a proline-containing protein confers durable disease resistance in rice., 2009, 325(5943): 998–1001.

[36] Le Roux C, Huet G, Jauneau A, Camborde L, Trémousaygue D, Kraut A, Zhou B, Levaillant M, Adachi H, Yoshioka H, Raffaele S, Berthomé R, Couté Y, Parker JE, Deslandes L. A receptor pair with an integrated decoy converts pathogen disabling of transcription factors to immunity., 2015, 161(5): 1074–1088.

[37] Ma ZC, Zhu L, Song TQ, Wang Y, Zhang Q, Xia YQ, Qiu M, Lin YC, Li HY, Kong L, Fang YF, Ye WW, Wang Y, Dong SM, Zheng XB, Tyler BM, Wang YC.A paralogous decoy protectsapoplastic effector PsXEG1 from a host inhibitor., 2017, 355(6326): 710–714.

[38] Schornack S, Meyer A, Römer P, Jordan T, Lahaye T. Gene-for-gene-mediated recognition of nuclear-targeted AvrBs3-like bacterial effector proteins., 2006, 163(3): 256–272.

[39] Gu KY, Yang B, Tian DS, Wu LF, Wang DJ, Sreekala C, Yang F, Chu ZQ, Wang GL, White FF, Yin ZC.R gene expression induced by a type-III effector triggers disease resistance in rice., 2005, 435(7045): 1122–1125.

[40] Römer P, Hahn S, Jordan T, Strauss T, Bonas U, Lahaye T. Plant pathogen recognition mediated by promoter activation of the pepper Bs3 resistance gene., 2007, 318(5850): 645–648.

[41] Chen H, Chen J, Li M, Chang M, Xu KM, Shang ZH, Zhao Y, Palmer I, Zhang YQ, McGill J, Alfano JR, Nishimura MT, Liu FQ, Fu ZQ.A bacterial type III effector targets the master regulator of salicylic acid signaling, NPR1, to subvert plant immunity., 2017, 22(6): 777–788.

[42] Lopez VA, Park BC, Nowak D, Sreelatha A, Zembek P, Fernandez J, Servage KA, Gradowski M, Hennig J, Tomchick DR, Pawłowski K, Krzymowska M, Tagliabracci VS. A bacterial effector mimics a host HSP90 client to undermine immunity. 2019,, 179(1): 205–218.e21.

[43] Boch J, Scholze H, Schornack S, Landgraf A, Hahn S, Kay S, Lahaye T, Nickstadt A, Bonas U. Breaking the code of DNA binding specificity of TAL-type III effectors.2009; 326(5959): 1509–1512.

[44] He F, Wang CC, Wang FQ, Yang L. Interaction mechanism between plant resistance gene and pathogen avirulence gene., 2011, 33(9): 1037–1044.何锋, 王长春, 王锋青, 杨玲. 植物抗病基因(R)与病原物无毒基因(Avr)相互作用机制的研究进展. 中国细胞生物学学报, 2011, 33(9): 1037–1044.

[45] Yang DW, Wang M, Hang LB, Tang DZ, Li SP. Progress of cloning and breeding application of blast resistance genes in rice and avirulence genes in blast fungi.2019, 54 (2): 265–276.杨德卫, 王莫, 韩利波, 唐定中, 李生平. 水稻稻瘟病抗性基因的克隆、育种利用及稻瘟菌无毒基因研究进展. 植物学报,2019, 54 (2): 265–276.

[46] He F, Zhang H, Liu JL, Wang ZL, Wang GL. Recent advances in understanding the innate immune mechanisms and developing new disease resistance breeding strategies against the rice blast fungusin rice., 2014, 36(8): 756–765.何峰, 张浩, 刘金灵, 王志龙, 王国梁. 水稻抗稻瘟病天然免疫机制及抗病育种新策略. 遗传, 2014, 36(8): 756–765.

[47] Narusaka M, Shirasu K, Noutoshi Y, Kubo Y, Shiraishi T, Iwabuchi M, Narusaka Y.andprovide a dual resistance-gene system against fungal and bacterial pathogens., 2009, 60(2): 218–226.

Molecular genetic mechanisms of interaction between host plants and pathogens

Dewei Yang1,3, Shengping Li2,3, Haitao Cui2,3, Shenghao Zou3, Wei Wang2,3

In recent years, a great number of plant() genes and pathogen() genes were identified. Exciting breakthroughs were also made on the structural and functional analysis of R proteins and Avr proteins, and the mechanistic interaction between them. Plants have evolved two layers of the immune system to cope with pathogens in the evolutionary processes, which are pathogen-associated molecular pattern (PAMP)-triggered immunity (PTI) and effector-triggered immunity (ETI). In PTI responses, conserved PAMPs are recognized by plant plasma membrane-localized pattern recognition receptors (PRRs) and disease resistance is activated. Furthermore, the ETI immune signaling is activated by the recognition of pathogen Avr proteins by the host R proteins, which usually results in hypersensitive responses at the infection site. In this review, we summarize the progresses on PTI and ETI, and discuss the genetic mechanism of the interaction between plantgene and pathogengene in detail. We also envision the new challenges and propose the new strategies for the future investigations on plant resistance molecular breeding.

plant;gene;gene; interaction; breeding utilization research

2020-01-13;

2020-02-19

福建省农业科学院青年创新团队项目(编号：STIT2017-3-3)，福建省公益项目(编号：2017R1021-2)，福建省自然科学基金项目(编号：2019J01102)和福建省农业科学院青年自由探索项目(编号：AA2018-21)资助[Supported by the Youth Technology Innovation Team of the Fujian Academy of Agricultural Sciences (No. STIT2017-3-3), the Special Fund for Agro-scientific Research in the Public Interest of Fujian Province (No.2017R1021-2), Fujian Provincial Natural Science Foundation (No. 2019J01102) and the Free Exploration Project of the Fujian Academy of Agricultural Sciences (No. AA2018-21)]

杨德卫，在读博士，专业方向：水稻抗病育种。E-mail: dewei-y@163.com

李生平，博士，副教授，研究方向：水稻抗病育种。E-mail: lishun1981@126.com

杨德卫和李生平为并列第一作者。

王伟，博士，副教授，研究方向：植物与病原菌互作。E-mail: vic_0214@163.com

10.16288/j.yczz.20-015

2020/3/2 16:01:05

URI: http://kns.cnki.net/kcms/detail/11.1913.R.20200302.1115.004.html

(责任编委: 刘玉乐)