间介中胚层、泌尿-生殖层与直肠周围筋膜

邱健 苏军龙 阎立昆 曾潘

外科手术理论的进步往往是建立在胚胎发育学、应用解剖学和外科手术实践的有机结合之上。外科手术不能随意扩大手术范围，所以手术之外的区域处于黑箱之中，难以企及；应用解剖研究可以让外科医生跳出手术范围，审视手术区域与手术区域外的解剖联系；而这些解剖联系的内在规律，需要从胚胎发育学的角度去系统化认识。但是，外科手术学、应用解剖学、胚胎发育学有各自的理论体系，就是针对同一个器官，知识点往往是割裂的。例如1982年Heald等［1］提出“全直肠系膜切除”的理念，是基于“直肠系膜（mesorectum）”的概念。人体胚胎学早有发现，在原肠形成之时，都存在由侧板中胚层的脏壁中胚层形成的背侧系膜，直肠由后肠发育而来，应该有背侧系膜的遗存，这就是直肠系膜。结肠系膜也有类似的胚胎学来源，2008年，Hohenberger等［2］认识到“全结肠系膜切除”的概念，而1879年解剖学家Toldt就发现了升结肠与降结肠存在系膜样的结构。来自原肠的器官有着延续的系膜结构［3-4］（见图1），但这个概念被外科学界长期忽视了。针对外科技术问题，我们需要使用整合思维的方式，融合人体解剖和器官发育的发现，去探索更为全面系统深入的答案。

直肠周围的筋膜解剖关系是直肠手术操作的基础，手术的外科平面就是在直肠固有筋膜与其周围筋膜之间的潜在间隙；但是，不识庐山真面目，只缘身在此山中，我们无法通过手术去整体上了解直肠周围筋膜情况；而不同的研究者对直肠周围筋膜的称谓不尽相同，比如盆筋膜脏层、壁层，神经筋膜层，直肠骶骨筋膜等等，容易让学习者混淆。我们团队对直肠周围筋膜进行了手术解剖与应用解剖学的观察，结合胚胎发育的证据，力图系统地描述直肠周围筋膜的概念与形态。

图1 延续的肠系膜（引自Calvin Coあey［3］）。1a小肠系膜根部，1b右半结肠系膜，1c横结肠系膜，1d乙状结肠系膜，1e直肠系膜

一、间介中胚层、泄殖腔与泌尿-生殖器官发育

在人胚胎3周时，形成三胚层胚盘，内胚层发育为消化道、呼吸道、膀胱上皮与腺上皮，外胚层发育为神经系统、皮肤表皮与感觉器；中胚层位于内、外胚层之间，从中线向两侧依次形成轴旁中胚层、间介中胚层与侧板中胚层。轴旁中胚层将发育成为中轴骨、软骨、四肢和体壁骨骼肌、真皮及皮下组织；间介中胚层将发育成为泌尿、生殖系统大部分器官和结构；侧板中胚层分为脏壁中胚层与体壁中胚层，在胚盘两翼向腹侧卷折形成柱状胚时，脏壁中胚层被覆内胚层卷折形成原肠，体壁中胚层与外胚层卷折在腹中线融汇，形成将来的体壁；体壁中胚层与脏壁中胚层之间腔隙构成胚内体腔，将来发育成心包腔、胸腔和腹腔［5］（见图2）。

胚胎3周末，随着胚盘向腹侧的卷折，原始消化管即原肠形成，分为前肠、中肠与后肠，后肠的尾端膨大与尿囊融合形成泄殖腔，泄殖腔尾侧末端为泄殖腔膜。在随后的4周中，尿生殖膈（urorectal septum，URS）将泄殖腔分隔成腹侧的尿生殖窦和背侧的原始直肠，尿生殖窦将形成前列腺/阴道和尿道［6］。

胚胎4周，间介中胚层中即出现生肾索，并且已有中肾管（wolきan duct）向下与泄殖腔交通。小鼠胚胎学研究证实［7］，该时间点，间介中胚层的间充质细胞已融汇于泄殖腔两侧，随后出现在泄殖腔的腹侧与背侧，包绕泄殖腔，直至泄殖腔膜（见图3）。以后中肾管上的输尿管原基将发育成为输尿管，它所汇入的尿囊部分发育成为膀胱三角，而中肾管将成为输精管并衍生出精囊腺，输精管随着睾丸的下降，与同来自间介中胚层的生殖血管构成精索穿出内环，经腹股沟管到达阴囊。

图2 三胚层胚盘的结构（引自http://www.embryology.ch/genericpages/moduleorganodu.html）

图3 泄殖腔周围间充质（Dkk1 RNA原位杂交呈色区域，C：泄殖腔，CM：泄殖腔膜，WD：中肾管，PCM：泄殖腔周围间充质，v：腹侧，d：背侧）

胚胎学间介中胚层-泄殖腔这个结构，将在人体发育成为一个什么样的解剖结构呢？又有什么样的临床意义呢？这需要我们从应用解剖学与手术解剖学上来探究。

二、泌尿-生殖层与泌尿-生殖筋膜

我们团队2017年通过应用解剖研究发现，以肾脏这一间介中胚层来源器官为观察起点，其内脏筋膜（肾筋膜）左右侧贯通，包覆在泌尿生殖器官表面，共同向盆腔延续，环绕直肠，与直肠固有筋膜之间形成直肠周围间隙，我们当时将其称之为泌尿生殖筋膜［8］。

进一步的研究发现，肾脏、肾周脂肪、输尿管、生殖血管等及其表面的内脏筋膜，源自间介中胚层，是一个包含了泌尿、生殖系统的功能层面，这个功能层面在向盆腔延续的行程中，有时厚，有时很薄，用层（layer）或者筋膜（fascia）均难以准确地描述这个脏器功能层。所以，为了明晰概念、统一描述，我们团队把由间介中胚层-泄殖腔发育而来的，包含了肾脏（肾周脂肪）、输尿管、生殖血管并延续包含膀胱、输精管、精囊腺、前列腺等泌尿、生殖器官的这一功能层面命名为“泌尿-生殖层”，英文命名选择“stratum”这一单词（类似地质学“地层”、气象学的“大气层”等概念），称之为“urogenital stratum”，简称UGS；而被覆在泌尿-生殖层表面的内脏筋膜称之为泌尿-生殖筋膜（urogenital fascia，UGF），为了便于描述，把肾前筋膜（gerota fascia，GF）（因为这一层面对腹腔、盆腔脏器）称之为泌尿-生殖筋膜脏层（visceral layer of UGF），把肾后筋膜（zuckerkandl fascia，ZF）（因为这一层朝向体壁、盆壁）称之为泌尿-生殖筋膜壁层（parietal layer of UGF），实际上这两者是一个延续的筋膜。

以下我们按照由头侧向尾侧的顺序，依次描述泌尿-生殖层和泌尿-生殖筋膜的发展延续。

（一）泌尿-生殖层在右半结肠和左半结肠后方的结构

在升结肠、降结肠系膜背侧是肾前筋膜（gerota fascia，GF），Toldt′s融合筋膜介于其间［4］。事实上，肾前筋膜仅仅是连续的肾筋膜的腹侧面，其背侧面为肾后筋膜，两侧的肾筋膜在腹主动脉前方左右延续。肾筋膜包被着双侧输尿管与生殖血管向尾侧延续，肾筋膜的两侧与腹横筋膜间形成融合筋膜，称之为侧锥筋膜（见图4）。

（二）泌尿-生殖层在乙状结肠及其系膜后方（回盲部后方）的延续

此处UGS内，由泌尿-生殖筋膜脏层与壁层包被的结构，从中线向两侧依次为：肠系膜下神经丛-上腹下神经丛、输尿管、由内侧跨越输尿管至外侧的生殖血管，其两侧的边界仍为侧锥筋膜。

（三）泌尿-生殖层在盆腔的分叉与延续

泌尿-生殖层在膀胱侧方脐内侧襞形成分叉，中央部分深入小骨盆，两侧分叉部分由泌尿-生殖筋膜包绕生殖血管、输精管（来自中央部分UGS）形成精索，女性则包绕子宫圆韧带，自腹股沟管内环处穿过外出至腹股沟管（图5）。

（四）泌尿-生殖层在小骨盆内的分布

图4 肾筋膜构成示意图（*为侧锥筋膜）

图5 泌尿-生殖层在盆腔的分布。5a膀胱脐内侧襞，5b输尿管，5c输精管，5d精索血管，5e腹股沟管内环

1.直肠后方：越过骶岬，泌尿-生殖层内，由泌尿-生殖筋膜脏层与壁层包被的结构，由中线向两侧依次为：腹下神经干、输尿管与输精管。直肠固有筋膜与泌尿-生殖筋膜脏层之间构成直肠后间隙；泌尿-生殖筋膜壁层与骶骨前筋膜之间构成骶前间隙；骶骨前筋膜覆盖骶前静脉丛，骶前静脉丛背侧为骶骨骨膜。骶骨前筋膜向下延续为肛提肌筋膜，并向两侧延续发展为骨盆的壁层筋膜，与下腹壁的腹横筋膜相延续。

在直肠上段的后方，泌尿-生殖层特征性结构为包含于其内的腹下神经干。在骶4椎体水平，骶2、3、4神经的副交感神经支穿出骶骨前筋膜，再穿入泌尿-生殖层内与腹下神经干共同形成下腹下神经丛。

在直肠中段的后方，有密集的神经分支、血管分支穿过泌尿-生殖层进入直肠固有筋膜，使得此处泌尿-生殖层与直肠固有筋膜之间的显得粘连致密，Holy平面难觅，所以人称“直肠骶骨筋膜”（waldayer fascia）甚至直肠骶骨韧带。事实上，并没有骶骨至直肠的筋膜样结构（图6）。手术中，我们在两侧腹下神经干汇入下腹下神经丛平面离断了直肠后方的泌尿-生殖层，进入肛提肌上方的疏松间隙。

图6 直肠后方的泌尿-生殖层。6a泌尿-生殖层，6b腹下神经干，6c骶神经副交感支，6d肛提肌

直肠下段后方的泌尿-生殖层渐薄弱，与直肠固有筋膜关系紧密，难以分离，它被覆于直肠固有筋膜表面，向下终止于直肠末端，TME手术中将直肠中下段后方泌尿-生殖层同时切除，简化了手术操作，同时为直肠后方系膜又增加了一层防护屏障。

2017年池畔教授等提出全直肠系膜切除的“终点线”概念［9］，在直肠后方，泌尿-生殖层终止于末端直肠，我们认为该处即是全直肠系膜切除的终点线。在经肛全直肠系膜切除（TaTME）时，肛侧直肠后壁游离进入肛提肌上方间隙，亦即泌尿-生殖层后方，向上游离因为器械角度与直肠弧度的关系，不易离断直肠中段后方的泌尿-生殖层（亦即直肠骶骨筋膜处）进入直肠后间隙；而在泌尿-生殖层后方即骶骨前间隙向上游离，易致骶前静脉损伤或损伤侧面的骶神经副交感神经支；如在不恰当的位置切开泌尿-生殖层，可能损伤腹下神经干，甚至损伤位于外侧的输尿管。所以我们认为在腹腔镜辅助TaTME术中，应从腹侧游离，于骶4平面离断泌尿-生殖层后进入骶前间隙，以此处作为直肠后方肛侧与腹侧游离交汇的平面。

2.直肠侧方与前方：在直肠两侧，由泌尿-生殖筋膜脏层被覆下腹下神经丛，并与神经分支、供应血管等结构一起，被覆在膀胱、精囊腺、前列腺表面，构成这些盆腔泌尿生殖器官盆腔脏面的固有筋膜（如图7所示），并向下包绕尿道后方出盆。被覆的这些神经血管的泌尿-生殖筋膜脏层，在TME术中，出于神经保留、功能保护的需要，应予以完整保留。

图7 A 泌尿-生殖筋膜脏层向两侧方延伸，被覆膀胱、精囊腺、前列腺构成其固有筋膜；图7B 剔除泌尿-生殖筋膜壁层与疏松结缔组织，可见下腹下神经丛及穿越其中的直肠血管。a精囊腺，b前列腺，c下腹下神经丛

图8 A 泌尿生殖筋膜壁层向前延续为膀胱前方固有筋膜；图8B 剔除泌尿生殖筋膜以及疏松结缔组织后可见分布至膀胱、前列腺、精囊腺、直肠的脉管结构。a髂总动脉，b膀胱

泌尿-生殖筋膜壁层，被覆着髂内血管至膀胱、精囊腺、前列腺、直肠的分支，向前方包被膀胱，构成膀胱前腹侧的固有筋膜（如图8所示），向下包绕尿道前方出盆。泌尿-生殖筋膜壁层与骨盆壁层筋膜之间形成膀胱前间隙。

所以，泌尿-生殖层包绕在直肠的侧方与前方，在泌尿生殖筋膜脏层与壁层之间，包含了盆腔泌尿、生殖器官以及直肠的共同血管、神经、淋巴系统，构成这些器官的共同系膜样结构。

行直肠中段TME手术时，直肠后方的游离平面在骶前间隙，切除了直肠后方的泌尿-生殖层；直肠前方的游离平面在直肠周围间隙，通过保全泌尿-生殖筋膜脏层，从而保护直肠侧、前方下腹下神经丛及其分支；前、后游离平面的交汇部在直肠侧方结构（见图9）。

行直肠下段TME手术时，直肠后方的游离平面在肛提肌上方间隙，同样切除了直肠后方的泌尿-生殖层；直肠前方的游离平面在直肠周围间隙，通过保全泌尿-生殖筋膜脏层，从而保护直肠侧、前方的生殖神经血管束（neurovascular bundle，NVB）及其分支；前、后游离平面同样交汇于直肠侧方结构（见图10）。

综上，直肠周围被泌尿-生殖层围绕，泌尿-生殖筋膜脏层构成直肠周围筋膜，直肠固有筋膜与泌尿-生殖筋膜脏层之间存在直肠周围间隙，直肠中下段TME游离的Holy plane跨越了泌尿-生殖层，前后游离平面的交汇点在直肠侧方结构，后续将探讨直肠中下段的侧方结构特点与手术方式。初步研究显示，直肠前方Denonvillier′s筋膜与泌尿生殖筋膜脏层胚胎起源、解剖特点似不相同，将在后续的研究中进一步探索。本文内容仍属探索，有待于在临床实践和基础研究中不断改进与完善。

图9 直肠中段TME手术范围与泌尿-生殖层关系模式图（蓝色区域示泌尿-生殖层，红色虚线内阴影部分为TME手术范围）。9a骶骨前筋膜-骨盆壁层筋膜，9b下腹下神经丛，9c骶神经副交感神经支

图10 直肠下段TME手术与泌尿-生殖层关系模式图（蓝色区域示泌尿-生殖层，红色虚线内阴影部分为TME手术范围），10a肛提肌筋膜-骨盆壁层筋膜，10b生殖神经血管束