核桃举肢蛾成虫足超微结构观察

刘桂湘，陈丹丹，李 莉，唐光辉*

(1.宁陕县林业局，陕西 宁陕 716092；2.西北农林科技大学 林学院，陕西 杨陵 712100；3.陕西省森林病虫害防治检疫总站，陕西 西安 710082)

核桃举肢蛾(Atrijuglanshetaohei)又名核桃黑，核桃展足蛾，属于鳞翅目(Lepidoptera)麦蛾总科(Gelechioidea)织蛾科(Oecophoridae)展足蛾亚科(Stathmopodinae)黑展足蛾属(Atrijuglans)[1]。核桃举肢蛾是危害核桃的一种主要寡食性害虫，以幼虫蛀食核桃青皮乃至果仁，致使受害果实逐渐变黑而内陷、脱落，造成核桃减产40%～50%，危害严重时甚至绝收[2-3]。由于其幼虫隐蔽性较强而难以防治，因此成虫期是防治的关键和最佳时期；我国核桃种植区范围广阔，且不同生境(阴坡、阳坡，沟里、沟外等)局部物候差异，造成成虫发生期不一致，给防治工作带来不便，同时，部分核桃生长在交通不便、陡坡立地的条件下，常规防治措施难以实施，因此需要对核桃举肢蛾的生物学、行为学及化学通信等方面进行深入研究，以期为新的防治技术的开发提供线索。

足是昆虫的重要运动器官，前人对昆虫足的研究主要集中在足上感受器超微结构及吸附结构[4-5]，部分涉及昆虫附足的发育组织学，足的肌肉组织解剖观察，以及足上感器的内部神经系统[6-7]。因生活环境和生活习性的差异，足的形态和功能发生了不同程度的特化，蚊蝎蛉、螳螂和猎蝽等捕食性昆虫的前足特化为捕捉足[8]，熊蜂后足特化为携粉足[9]，韭菜跳盲蝽后足腿节膨大成跳跃足[10]。核桃举肢蛾在物体表面爬行或静止时具有将后足向身体两侧上举、摆动的习性[11]，目前对核桃举肢蛾足的形态及表面超微结构研究还未见相关报道。本研究利用扫描电镜观察核桃举肢蛾足表面的超微结构，为进一步探讨后足上举的生物学习性提供形态学依据。

1 材料与方法

1.1 材料

2015年8月下旬收集带有核桃举肢蛾幼虫的虫果，放于西北农林科技大学山阳县核桃试验站示范园(109.88°E，33.53°N)内土壤表面。核桃举肢蛾以老熟幼虫于9月上旬入土结茧越冬，翌年4月中旬从土壤中筛取虫茧，将虫茧置于室内盛有土壤的瓦盆内保湿培养。室内光照条件为14L∶10D，温度为25±1℃，相对湿度为75%～80%。将初羽化的成虫分装于指形管内，鉴别雌雄后，按性别分别放于养虫笼内(60 cm×60 cm×60 cm)饲养，喂以10%蜂蜜水。

1.2 方法

取羽化后2～3 d的核桃举肢蛾雌雄成虫各20头，分别放入试管中，利用蘸有乙醚的棉球将成虫迷晕，在解剖镜下用解剖刀摘取胸足。摘取后的胸足采用2种处理方式：1)去除胸足表面的鳞片，将其放在载玻片上，滴加75%酒精液浸润，2 min后用吸水纸吸干酒精并滴加10%的盐酸溶液，2～3 min后用吸水纸吸干，然后滴加10%的漂白精液，2～3 min后用吸水纸吸干。重复多次直至鳞片透明脱落；2)不做任何处理。将2种方式处理的样品分别浸泡于装有1%生理盐水(氯化钠水溶液浓度为0.01 g·mL-1，pH=7.0)的小烧杯中用数控超声波清洗器(KQ-500DE型)超声处理2～3 s，然后分别放入2.5%戊二醛中并在4℃恒温固定2 d；用PBS缓冲液(磷酸缓冲液浓度为0.1 mol·L-1，pH=7.2)洗涤4次，每次10 min；用30%、50%、70%、80%、90% 乙醇对样品进行梯度脱水，之后用100% 乙醇脱水3次，每次30 min；最后用乙酸异戊酯置换10 min；放入干燥篮，于临界点干燥仪内干燥过夜；将干燥好的样品用导电胶粘在样品台上，进行喷金处理(碳蒸发镀膜机E-1045)，用扫描电镜(日立-4800冷场发射扫描电子显微镜)进行胸足超微结构形态观察、拍照并记录，加速电压为5 kV。足、足上感器及鳞片相关参数均用Adobe Photoshop CS6测量。

1.3 足感器及鳞片鉴定

足感器的分类和鉴定主要参考D.Schneider[12]和P.S.Callahan[13]的文献。鳞片类型分类和鉴定参考J.C.Downey[14]等的分类方法。

2 结果与分析

2.1 核桃举肢蛾足的形态

核桃举肢蛾前、中及后足均为步行足，前足较短小，中足细长，后足相对较粗壮。雌虫前足平均长3.26 mm，中足平均长3.82 mm，后足平均长5.33 mm；雄虫前足平均长3.89 mm，中足平均长4.08 mm，后足平均长5.45 mm(图1)。

核桃举肢蛾前足基节膨大、转节短小，腿节宽度较基节窄，胫节及附节较细，附节由5个亚节组成。基节长732.00～817.88 μm，宽423.84～456.00 μm；转节长82.91～120.00 μm，宽150.00～243.38 μm；腿节长673.84～874.00 μm，宽261.59～284.00 μm；胫节长602.65～692.00 μm，宽144.00～157.28 μm；附节长836.09～902.00 μm，宽120.86～132.00 μm(图2)。

中足基节略微膨大，转节较为短小，腿节长且粗壮，胫节较为细长，中足胫节末端内侧具有1个端距，端距表面布满鳞片，且胫节末端外侧具有毛刷状结构，即由少量披针形鳞片聚集而成，附节较细长由5亚节组成。基节长260.00～280.00 μm，宽180.00～233.33 μm；腿节长924.00～1 073.33 μm，宽256.00～295.00 μm；胫节长831.11～930.00 μm，宽170.00～185.28 μm；附节长902.09～1 711.11 μm，宽110.86～120.00 μm。

后足较前足和中足长且粗壮，其腿节所占比例较小，在后足胫节末端具有2个端距，跗节5节，基跗节最长，其余各跗节长度略短。后足胫节和附节表面覆盖有大量披针形鳞片，核桃举肢蛾后足上举时披针形鳞片向外伸展，在足表面形成几个毛簇。后足腹面及端部毛簇呈银白色，其他部位呈黑色。后足腿节长1 250.00～1 303.33 μm，宽340.00～380.00 μm；胫节长1 880.00～2 050.00 μm，宽350.00～363.33 μm；附节长2 113.33～2 283.33 μm，宽154.00～193.33 μm。

图1 核桃举肢蛾成虫后足上举状态Fig.1 The status of raising the hind leg of adults A.hetaohei

2.2 核桃举肢蛾足感器的种类、形态及分布

扫描电镜下观察，核桃举肢蛾足上的感器类型有鳞形感器、刺形感器、毛形感器、Böhm 氏鬃毛4种，其中刺形感器依据形态差异分为顶端分叉和顶端不分叉2种类型。核桃举肢蛾前、中和后足之间感器类型无差异。

2.2.1 鳞形感器(sensilla squamiformia，SSq) 鳞形感器着生于表皮凹陷的基节窝内，形似剑鞘，与鳞片相似，和鳞片生长方向一致，但比鳞片细长且端部较尖锐，基部窄。与鳞片相比基节窝较小，其表面纵纹明显突出，表面无小孔。雄虫的鳞形感器长52.80～81.83 μm，基节窝直径2.53～3.27 μm。雌虫鳞形感器长37.73～61.11 μm，基节窝直径2.33～2.40 μm。该感器散生于足腿节、胫节和附节各亚节，胫节分布相对较多(图3a、f)。

注:a、d.前足(×60)(×50)；b、e.中足(×50)(×45)；c、f.后足(×30)(×30)。

图2核桃举肢蛾成虫前、中、后足
Fig.2 Front,middle and hind legs of adultsA.hetaohei

2.2.2 刺形感器(sensilla chaetica，SCh) 刺形感器基部凸起，靠近感器基部呈褶皱状，表面光滑，雌雄虫刺形感器类型存在差异：雌虫刺形感器顶端略微弯曲，并且分为顶端分叉和不分叉2种类型。雄虫刺形感器顶端弯曲，且仅有顶端不分叉1种类型。雄虫的刺形感器比雌虫的长，雄虫的刺形感器长17.24～18.20 μm，基节窝直径2.68～2.80 μm；雌虫刺形感器长8.38～10.20 μm，基节窝直径2.72～3.17 μm。刺形感器成簇着生于腿节基部，与体表呈60°～90°夹角(图3b、c、g和h)。

2.2.3 毛形感器(sensilla trichodea，ST) 毛形感器着生于表皮凹陷的基节窝内，表面纹路清晰，基部有龟裂纹，向上延伸成环状纹，顶端较钝圆。雄虫的毛形感器长40.96～54.67 μm，基节窝直径4.00～4.50 μm。雌虫毛形感器长39.07～60.28 μm，基节窝直径3.00～5.83 μm。毛形感器主要集中分布于足附节端部靠近爪的位置，腿节端部也有少量分布，均与体表呈30° 夹角(图3d、3i)。

2.2.4 Böhm 氏鬃毛(böhm bristles，BB) Böhm 氏鬃毛为刚毛状，较毛形感器坚硬，基部刚直，端部稍弯曲，表面具有纵向纹路。

其外形似短刺，但比刺形感器短且尖，此感器长6.67～8.13 μm，基部直径宽1.28～1.78 μm，着生于附节腹面体表，大量分布于附节末端。伸展方向与体表夹角较大，大多垂直于体表(图3e、j)。

注:a，f.鳞形感器(SSq)(×3 000) (×1 500)；b，g，h.刺形感器Ⅰ(SChⅠ)(×10 000) (×2 500) (×35 000)；c.刺形感器Ⅱ(SChⅡ)(×6 000)；d，i.毛形感器(ST)(×1 800) (×1200)；e，j.Böhm氏鬃毛(BB)(×6 000) (×12 000)。

图3核桃举肢蛾足感受器超微结构
Fig.3 Ultrastructure of the sensilla on the legs ofA.hetaohei

2.3 核桃举肢蛾足鳞片的种类、形态及分布

核桃举肢蛾前、中、后足除基节腹面鳞片较少外，其他部位均覆盖有鳞片。鳞片相互重叠排列成覆瓦状，前排鳞片遮盖后排鳞片面积的1/4～1/2。足各亚节之间鳞片的类型及分布存在一定差异，位于基节的鳞片其基节窝较深，其他各亚节鳞片的基节窝较浅。

核桃举肢蛾足表面的鳞片分为2种类型：分叉鳞片与不分叉鳞片。各种鳞片的基部都有细长的小柄插入足表皮凹陷的毛囊内。分叉鳞片主要有3种类型：窄叶形鳞片(图4a2)、阔叶形鳞片(图4b2)和披针形鳞片(图4c2)。不分叉鳞片主要有4种类型：窄叶形鳞片(图4a1)、阔叶形鳞片(图4b1)、披针形鳞片(图4c1)和圆叶形鳞片(图4d1)。另着生一种特殊类型鳞片即锥形鳞片(图4d2)。窄叶形鳞片、阔叶形鳞片和圆叶形鳞片在前、中及后足各节上均有大量分布且位置较分散。

披针形鳞片基部略细，着生于鳞片槽内，整体由基部向端部逐渐变细，依据端部是否分叉分为2种类型，大部分表面无孔，少数表面有小孔。此鳞片仅分布于中足和后足上，在中足分布于胫节末端部位，在后足上分布于胫节末端和附节上，尤其在后足上分布较密，成簇排列，形如毛刷。

锥形鳞片数量相对较少，由多个棱状组成，每个棱表面有斜向纵纹，较普通鳞片厚且坚硬，分布于附节各亚节端部。

注:a1、a2.窄叶形鳞片(×1 300) (×1 000)；b1、b2.阔叶形鳞片(×1 500) (×2 000)；c1、c2.披针形鳞片(×200) (×130)；d1.圆叶形鳞片(×1 500)；d2.锥形鳞片(×2 200)。

图4核桃举肢蛾足上鳞片超微结构
Fig.4 Ultrastructures of the scales on the legs ofA.hetaohei

2.3 核桃举肢蛾足爪及爪垫形态

核桃举肢蛾雌雄虫的前、中及后足端部均着生有1对中空、可活动的钩状爪结构，其位置较为固定，均对称着生于足前附节腹面，爪表面布满无规则纹路和侧生的小锥形结构，且小锥形顶部较尖锐(图5)。爪间有爪垫，着生于爪基片上，核桃举肢蛾爪垫属于刚毛型爪垫，其表面分布有大量刚毛，形似短刺，顶端较尖细(图6)。前、中、后足及雌雄虫之间爪及爪垫的超微结构均无明显差异。

注:a、c.成虫爪(×1 000) (×1 000)；b、a.局部放大(×10 000)；d、c.局部放大(×5 000)。

图5核桃举肢蛾足上爪超微结构
Fig.5 Ultrastructure of the claw on the legs ofA.hetaohei

注:a、b.前足上刚毛形爪垫(×700) (×800)；c、d.中足上刚毛形爪垫(×600) (×600)；e、f.后足上刚毛形爪垫(×1 000) (×800)。

图6核桃举肢蛾足爪垫超微结构
Fig.6 Ultrastructure of the pulvillion the legs ofA.hetaohei

3 结论与讨论

通过研究明确了核桃举肢蛾雌雄虫前、中及后足形态特征及足表面的感受器、鳞片、爪和爪垫等超微结构的类型和分布特点。雌雄虫之间仅刺形感器类型存在差异，其他感器类型及鳞片类型和分布均无差异。前、中及后足之间披针形鳞片的分布存在较大差异，其他鳞片类型及感器类型和分布无差异。研究结果为进一步探讨核桃举肢蛾后足上举的生物学习性提供了形态学依据。

许多学者认为昆虫足上的感受器主要是感受机械刺激，例如家蝇(Muscadomestica)足各附节末端着生一种大型的刺形感受器，具有典型的机械感受器形态，它们可能是一种本体感受器，用来感受足和产卵器的相对运动和位置[15]。柿广翅蜡蝉(Ricaniasublimbata)成虫足上存在5种感受器，分别为刺形感器、毛形感受器、Böhm氏鬃毛、吸耳球形感受器和三角形感受器，没有发现锥形和腔锥形等化学感受器，这表明柿广翅蜡蝉成虫足上的感受器的主要功能也是感受机械刺激的[16]。高倩[17]等通过研究发现东亚飞蝗(Locustamigratoriamanilensis)后足外侧存在多种机械性和接触性感受器，并不存在腔锥形和锥形感器，加之S.J.Simpson[18]等所做的行为学研究试验，推测东亚飞蝗可能是通过摩擦后足股节上短形机械感器而由散居型转化为群居型。本研究表明，核桃举肢蛾前、中及后足上均存在4种不同类型的感器，其数量及分布无明显差异，且在雌雄虫之间也无差异。感器类型为2种刺形感器、1种毛形感器、1种鳞形状感器、1种Böhm氏鬃毛。每种感器在足各亚节上的数量和分布均有不同，数量最多的感器是Böhm 氏鬃毛，其次是鳞形感器、刺形感器和毛形感器，感器主要着生于附节，腿节和胫节相对数量较少，这样有利于其在接触物体表面时感受机械刺激并做出相应行为反应。同时，在核桃举肢蛾足上并未发现具孔状化学感受器。

鳞翅目昆虫成虫体表普遍存在鳞片结构，鳞片由表皮细胞的子细胞发育形成[19-20]。有关鳞片的研究主要集中在鳞翅目昆虫翅面鳞片的细微结构方面，如不同种类间鳞片超微结构的比较[21-22]，鳞片细微结构对于鳞翅目昆虫翅面成色原理的作用及鳞片对人类的机械启发和应用等[23-24]。本研究对核桃举肢蛾足上的鳞片进行了详细的观察，结果表明，核桃举肢蛾雌雄虫前、中及后足背面和腹面均覆盖有较多鳞片,足上的鳞片类型较为丰富。核桃举肢蛾足上共存在5种不同类型鳞片，其中，窄叶形、阔叶形、圆叶形和锥形鳞片于前、中及后足均有着生，披针形鳞片仅着生于中足和后足，中足上仅着生于胫节，后足胫节及附节均有着生且数量较多，且雌雄虫上分布无差异。

许多动物拥有在光滑表面上爬行和粘附的功能，它们可以爬行或停留于垂直的物体表面甚至倒悬在天花板上，这种运动有赖于其足上的一些能保证良好吸附力的结构和超微结构来完成[25-26]。在昆虫中，这类结构即是足的吸附垫，其不仅分布于前跗节(即爪垫)，甚至存在于某些昆虫足上的胫节和附节[27]。核桃举肢蛾前、中及后足均有刚毛型爪垫，分布于前跗节爪的腹面，与黄钩蛱蝶(Polygoniacaureum)爪垫腹面基部及边缘具有细小的刺状突起结构相类似[28]。在刚毛型粘附结构中，刚毛的柔软程度以及刚毛杆的长度与粗细程度等对其粘附能力均有影响[29]。

形态学结构观察表明，核桃举肢蛾雌雄成虫前、中及后足均为步行足，后足体表的感受器、鳞片、爪及爪垫等超微结构与前、中足并无显著差异。后足与前、中足的差别在于后足较前足和中足粗壮，后足胫节和附节上着生较多披针形鳞片。当核桃举肢蛾静止后足上举时，后足胫节和附节上着生的披针形鳞片向外伸展，成簇整齐排列。这种后足上举的习性是否具有感受外界物理机械等刺激，或起到警示和自我展示等方面的功能，尚需结合生物学、行为学及分子生物学等技术从多个角度进行深入探讨。

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