不同土壤类型中外源汞对白符跳(Folsomia candida)的毒性

董继鑫，王晓燕，郑袁明，刘玉荣,*

1. 首都师范大学资源环境与旅游学院，北京 100048 2. 中国科学院生态环境研究中心 城市与区域生态国家重点实验室， 北京 100085

不同土壤类型中外源汞对白符跳(Folsomia candida)的毒性

董继鑫1,2，王晓燕1，郑袁明2，刘玉荣2,*

1. 首都师范大学资源环境与旅游学院，北京 100048 2. 中国科学院生态环境研究中心 城市与区域生态国家重点实验室， 北京 100085

参考国际标准化组织(ISO)颁布的跳虫毒性测试方法 ISO11267，分析了汞(Hg)在我国9种典型土壤中对白符跳(Folsomia candida)的急性毒性及繁殖毒性。发现Hg在不同类型土壤中对白符跳的半数致死浓度(LC50)变化为(0.92～1.94) mg·kg-1，而对白符跳繁殖产生影响的半数效应浓度(EC50)变化范围为(0.98～2.43) mg·kg-1，产生10%影响的浓度(EC10)变化范围为(0.29～1.40) mg·kg-1。将土壤的主要理化性质(pH、OM、CEC)与Hg对白符跳的EC50进行相关性回归分析，发现土壤CEC与EC50呈显著正相关关系(r=0.8624，p<0.01)，随着土壤CEC的增大，Hg的EC50值也趋于升高。因此，土壤CEC可能是导致不同类型土壤中汞对白符跳毒性差异的主要因素。本研究结果可为制定基于我国土壤类型的生态筛选值提供基础参考数据。

汞；中国土壤；白符跳；繁殖毒性；急性毒性

汞(Hg)是一种全球性污染物，具有持久性、易迁移性和高度的生物富集性[1-2]。研究表明，化石燃料的燃烧、城市垃圾和医疗垃圾焚烧、有色金属冶炼、氯碱工业、水泥制造、土法炼金和炼汞活动等可能导致环境汞污染[3-4]。无机Hg的毒性在于Hg和硫的强亲和力,如易与蛋白分子中的巯基(—SH)结合,使蛋白质变性[5]。无机Hg还可以通过干扰细胞的钙代谢途径，使细胞内钙稳态失衡产生细胞毒性[6]。而环境中无机Hg可在微生物的作用下转化为具有神经毒性的甲基汞[7-8]。我国土壤汞污染十分严重，正威胁作物产地安全和土壤生态系统的稳定性[9-10]。

关于土壤Hg的毒性和生态风险已经有广泛的关注[11-12]。对重金属Hg的生态风险评价，其核心部分是生态效应分析，即通过污染物对土壤生物个体的生态毒理学效应评估以及对土壤生物群体的功能效应评估来实现的[13]。跳虫又名弹尾虫(springtails)，是弹尾纲(collembolan)生物的俗称，是一种分布极为广泛的土壤节肢动物[14]，与线虫、螨虫共同构成3大土壤动物，在土壤生态系统中扮演重要角色[15-16]。其中白符跳Foslomia candida由于其实验室易饲养、繁殖周期短和对污染敏感等特点，已经被国际标准化组织(ISO)列为土壤生态毒性测试的一种重要模式物种[17]。

早在20年前，国外已经开始利用跳虫的丰度和多样性评估污染物对环境的影响[18]。随后，又利用跳虫的死亡率、繁殖率、生物富集和行为效应等评估土壤修复是否成功[19-20]。国内开展土壤跳虫生态毒性研究较晚，相关报道主要集中在重金属污染土壤、有机农药污染土壤、阻燃剂污染土壤、多环芳烃污染土壤等研究[21-25]。目前，这些研究主要是基于人工土壤基础上获取污染物的毒性参数，不利于现实的污染土壤风险评估。我国土壤类型复杂多样，不同类型土壤中重金属的生物有效性可能迥异。本研究采集了我国9种典型土壤，以白符跳Folsomia. candida为受体，分析了Hg在不同土壤中对白符跳F. candida的毒性效应，以期为制定基于我国土壤类型的生态筛选值和评价Hg污染土壤的环境风险提供了基础参考数据。

1 材料和方法(Materials and methods)

1.1 试剂和材料

氯化汞(HgCl2)购自德国默克公司，纯度>99.5%。实验所用跳虫为孤雌生殖的F. candida，是由中国科学院植物生理生态研究所提供。白符跳饲养在石膏-活性炭(9:1混合物)的培养基中，基中加入少量蒸馏水保持底物始终浸湿，添加2 mg 颗粒状干酵母作为白符跳的食物。然后把白符跳引入培养皿内，在21 ℃的恒温恒湿培养箱中培养。每3天打开盖子补足空气，必要时补充水和食物。为了繁殖大量的白符跳作为实验材料，需先将大量的白符跳放入新鲜培养皿中，待其产卵48 h后移开成虫。7～10 d后这些虫卵孵化，幼虫被同步饲养以便实验时使用。

1.2 供试土壤

9种土样分别采自新疆乌鲁木齐灰漠土(XJH)、北京昌平褐潮土(BJH)、青海西宁荒漠土(QHH)、河北栾城潮土(HBC)、河南郑州潮土(HNC)、重庆北碚紫壤(CQZ)、湖南株洲粘土(HNN)、江西南昌红壤(JXH)、广西南宁红土(GXH)的表层土壤(0～20 cm)。供试土壤在使用前先室内自然条件下风干，剔除植物根系及石块后，过2 mm筛。实验土壤的主要理化性质见表1。

1.3 方 法(Methods)

1.3.1 土壤Hg污染对白符跳急性毒性

XJH、BJH、QHH、HBC、HNC和JXH用HgCl2溶液配置成浓度为0、0.5、1.0、1.5、2.0和2.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；CQZ和HNN用HgCl2溶液配置成浓度为0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5和3.0 mg·kg-1的Hg污染土壤；GXH用HgCl2溶液配置成浓度为0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5、3.0和5.0 mg·kg-1的Hg污染土壤。土壤混匀后水分维持在田间持水量的55%。称取30 g湿土于100 mL烧杯，将烧杯中放入10只21 d虫龄的白符跳，用封口膜封口。实验共设3个重复。所有处理在21℃的恒温恒湿培养箱中培养48 h。培养结束时用水悬浮法计数(成活的白符跳会浮在水面上)。统计48 h的白符跳死亡百分数后，分别计算出9种Hg污染土壤对白符跳48 h的半数致死浓度(LC50)。

表1 实验土壤的主要理化性质Table 1 Physio-chemical properties of test soils

1.3.2 土壤Hg污染对白符跳繁殖的影响

慢性毒性测试参照标准方法ISO 11267[26]。XJH、BJH、QHH、HNN和HNC用HgCl2溶液配置成浓度为0、0.5、1.0、和1.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；HBC、CQZ和JXH用HgCl2溶液配置成浓度为0、0.5、1.0、1.5、2.0和2.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；GXH用HgCl2溶液配置成浓度为0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5和3 mg·kg-1的Hg污染土壤。土壤混匀后水分维持在田间持水量的55%。土壤预培养一周后，称取30 g湿土于100毫升烧杯，将烧杯中放入10只10～12 d虫龄的白符跳，然后加入大约2 mg干酵母到土壤表层，用封口膜封口。每周开盖两次以补足氧气，两周后添加新鲜酵母。实验共设3个重复。所有处理在21 ℃的恒温恒湿箱中培养28 d。培养结束时将实验土壤倒入1 000 mL烧杯中，加水适量，用细针轻轻搅动，土壤里繁殖的幼虫会浮在水面，进行计数器计数。分别计算出9种Hg污染土壤对白符跳产生10%影响的浓度(EC10)和半最大效应浓度(EC50)。

1.4 统计分析

采用Sigma Plot统计软件通过概率回归的方法对试验数据进行分析。利用SPSS软件分析变量间的相关性。显著性差异分析采用Duncan方法单因素方差分析。

2 结果与分析(Results and analysis)

2.1 不同类型土壤中汞对白符跳的急性毒性

急性毒性实验是通过观测生物有机体与污染物短暂接触后对其的损害程度，以达到大致确定污染物毒性大小的目的，并为慢性毒性测试提供依据和参考。在实验中，暴露10 h后，部分浓度处理的土壤中已经出现白符跳死亡现象。中毒后，白符跳的身体变软，用牙签拨动无应激性反应。图1为实验48 h时9种土壤中Hg浓度与白符跳死亡率之间的剂量-效应关系。在9种受试土壤中，对照组死亡率均小于20%，从而保证了实验的有效性。处理的土样中，Hg导致白符跳死亡的情况各不相同，其中河北潮土(HBC)中引发白符跳半数死亡的Hg浓度最低(0.92 mg·kg-1)，说明其毒性最大。通过分析Hg在不同土壤中对白符跳的半数致死浓度(LC50)值，可以发现Hg在9种土壤中对白符跳的毒性大小依次为河北潮土>北京褐潮土>江西红壤>河南潮土>青海荒漠土>新疆灰漠土>重庆紫壤>广西红土>湖南粘土。

图1 暴露48 h时9种土壤中Hg浓度与白符跳死亡率之间的剂量-效应关系Fig. 1 Dose-response relationship between concentration of Hg and mortality of springtail F. candida after 48h exposure

2.2 不同类型土壤中Hg对白符跳繁殖的影响

在9种试土壤中，Hg对白符跳生长繁殖的毒性影响也有所区别(见图2)。在Hg浓度低的土壤中(小于1 mg·kg-1)，白符跳繁殖量没有受到Hg污染胁迫影响，但是随着Hg浓度的上升，白符跳的繁殖受到了抑制。在Hg浓度达到1.5 mg·kg-1时，大部分土壤中的白符跳不能进行繁殖。当Hg浓度达到3 mg·kg-1时，只有在广西红土(GXH)中，白符跳能存活，但其繁殖功能受到抑制。分析各个土壤中Hg对白符跳的半最大效应浓度(EC50)，最高的是重庆紫壤(CQZ)为2.43 mg·kg-1，其次是广西红土(GXH)为2.28 mg·kg-1，最低的是河南潮土(HNC)为0.98 mg·kg-1。半最大效应浓度EC50的最高值是最低值的2.5倍。

2.3 土壤主要化学与Hg毒性之间的相关性

将土壤主要理化性质，包括土壤pH值、CEC、OM，分别与Hg对白符跳的急性毒性指标LC50及生长繁殖指标EC50作相关性分析，发现CEC与Hg的EC50呈现显著的正相关关系(r=0.8624，p<0.01)(图3)。但是在实验中土壤pH值及OM对LC50和EC50没有表现出显著相关性(p>0.05)。

图2 Hg对白符跳生长繁殖的影响Fig. 2 Effects of Hg on reproduction of the springtail F. candida

图3 土壤CEC与EC50之间的关系Fig. 3 Linear regressions between soil CEC and EC50

3 讨论(Discussion)

已有研究表明，土壤类型对重金属的毒性影响很大，重金属在不同土壤中对同一种生物的毒性可相差十几倍[28-29]。如De Barros 研究发现不同类型的污染土壤对白符跳的毒性就有很大差异[30]。本研究急性毒性实验中，新疆灰漠土、北京褐潮土、青海荒漠土、河北潮土、河南潮土和江西红壤的Hg浓度达到2.0 mg·kg-1时，白符跳全部死亡；重庆紫壤和湖南粘土的Hg浓度达到2.5 mg·kg-1时，白符跳全部死亡；而广西红土Hg浓度达到3 mg·kg-1时，白符跳全部死亡。而用生态毒理实验中常见的半数致死浓度(LC50),产生10%影响的浓度(EC10),半最大效应浓度(EC50)这三个参数定量地评价Hg对白符跳毒性的大小(表2)。发现，LC50变化范围从(0.92～1.94) mg·kg-1, EC50变化范围为(0.99～2.43) mg·kg-1，EC10变化范围为(0.29～1.40) mg·kg-1。从图2可以看出，较低浓度的Hg(小于1.00 mg·kg-1)对白符跳的存活并没有明显影响，而只有当Hg浓度较高(大于1.50 mg·kg-1)时，才开始对白符跳的存活构成威胁。白符跳慢性毒性测试结果表明土壤Hg污染胁迫对白符跳的繁殖有一定的抑制作用。相关文献报道[11,12]，Hg的EC50在(2.60～3.26) mg·kg-1，但本研究中基于9种供试土壤得出的EC50值要比前人研究结果的值要低，这可能是由于土壤性质的不同以及实验室饲养的白符跳个体性质上差异所造成[31-33]。此外，本实验为实验室内的生态毒性测试，与田间实验存在差别，在田间条件下土壤经过长时间的干湿交替，雨水淋溶等过程，土壤条件发生改变，污染物的毒性会随时间而发生变化[34-35]。尽管如此，本研究得出的Hg在不同供试土壤中的毒性参数也反映了Hg对白符跳生物有效性的差别，为Hg污染土壤诊断和风险评价提供一定的借鉴。

土壤性质是影响土壤生态毒性测试的重要因素[36]。大量文献报道，土壤pH值、OM含量、CEC是影响土壤污染物毒性与生物有效性的最主要因子[37-38]。Weng 等研究认为土壤pH值是影响重金属污染物对生物有效性的最关键的因素[39]。而Lock 等研究表明，随着土壤OM含量的增加污染物对白符跳的毒性显著降低[40]。Van Eeckhout 等认为CEC是造成16种欧洲土壤中重金属污染物对土壤无脊椎动物生殖毒性差异的主要因素[41]。本研究发现，CEC与繁殖指标(EC50)呈显著正相关性(r=0.8624，p<0.01)；而土壤pH值及OM与LC50和EC50均没有显著相关性。因此，CEC可能是影响Hg对白符跳F. candida毒性的最主要因素。

对污染土壤的生态毒性评价还需要考虑不同物种对污染响应的差异性。例如，土壤线蚓(Enchytraeus albidus)暴露在Hg污染的土壤中进行的繁殖毒性实验，得到相同的毒性参数EC50为22 mg·kg-1[12]，远高于基于白符跳的生态毒性；土壤氨氧化潜势(PNR)是反映土壤微生物功能的重要指标之一, 研究发现Hg基于PNR得到的EC50值为1.59mg·kg-1[42]。因此，Hg对不同物种的生态毒性不一样，要合理评价Hg污染土壤的生态风险，还需要考虑更多物种的毒性数据。本研究使用我国典型自然土壤开展白符跳毒性测试，得出Hg对白符跳毒性的相关参数可为开展实际污染土壤评价提供一定参考。但是土壤性质会影响污染物生物有效性和生物毒性，所以根据典型土壤类型构建不同土壤的环境质量标准更具科学性与合理性。此外，针对我国土壤类型多样，土壤性质差异较大等特点，在评价Hg的生态毒性和风险时还要充分考虑土地使用类型和优先保护物种的差异等因素。

表2 Hg在9种土壤中对白符跳的LC50和ECXTable 2 LC50 and ECX of Hg to F. candida in twelve soils (mg·kg-1)

致谢：感谢中国环境科学研究院颜增光博士提供土壤样品。

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ToxicityofMetcurytoSpringtailFolsomiacandidainTypicalChineseSoils

Dong Jixin1,2, Wang Xiaoyan1, Zheng Yuanming2, Liu Yurong2,*

1. College of Resources, Environment and Tourism, Capital Normal University, Beijing 100048, China 2. State Key Laboratory of Urban and Regional Ecology, Research Center for Eco-Environmental Sciences, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100085, China

14 May 2014accepted21 July 2014

Acute and chronic reproduction toxicity of mercury (Hg) to springtail Folsomia candida in 9 spiked soils was analyzed according to the methods of International Standardization Organization (ISO) 11267. The results showed that Hg toxicity to F. candida differed in the variety of soils, and LC50value (50% lethal concentrations) varied from 0.92 mg·kg-1to 1.94 mg·kg-1. Based on the toxicity test of F. candida reproduction, the 28-day EC50value (the concentration causing 50% effect) for the Hg was from 0.98 to 2.43 mg·kg-1while for the 28-day EC10value(the concentration causing 10% effect) varied from 0.29 to 1.40 mg·kg-1. Stepwise multiple regressions were carried out to determine the relative contribution of some basic soil properties (e.g. pH, organic matter capacity and cation exchange content) to EC50, and a significant positive correlation between soil cation exchange capacity and EC50was observed (r=0.8624，p<0.01). The EC50value tended to increase along the elevated soil cation exchange capacity. Therefore, soil cation exchange capacity may be one of most important factors influencing Hg toxicity to F. candida in these types of soil. These ecotoxicity data generated in the current study will provide valuable reference information for the developing of ecological soils screening values in China.

mercury; Chinese soils; Folsomia candida; chronic reproduction toxicity; acute toxicity

国家自然科学基金青年基金项目(41201523)

董继鑫(1986-)，男，硕士研究生，研究方向为土壤生态毒理，E-mail: dongjx12@163.com

*通讯作者(Corresponding author)，E-mail：yrliu@rcees.ac.cn

10.7524/AJE.1673-5897-20140514004

2014-05-14录用日期：2014-07-21

1673-5897(2014)5-978-08

： X171.5

： A

刘玉荣(1981—)，男，生态学博士，助理研究员，主要研究方向为土壤污染生态学，发表学术论文10余篇。

董继鑫, 王晓燕, 郑袁明, 等. 不同土壤类型中外源汞对白符跳(Folsomia candida)的毒性研究[J]. 生态毒理学报，2014, 9(5): 978-985

Dong J X, Wang X Y, Zheng Y M. Toxicity of mercury to springtail Folsomia candida in typical Chinese soils [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2014, 9(5): 978-985 (in Chinese)