新鲜蔬果中食源性致病细菌研究进展

刘一倩 易欣欣

（北京农学院食品科学与工程学院 农产品有害微生物及农残安全检测与控制北京市重点实验室食品质量与安全北京实验室，北京 102206）

新鲜蔬果中食源性致病细菌研究进展

刘一倩 易欣欣

（北京农学院食品科学与工程学院 农产品有害微生物及农残安全检测与控制北京市重点实验室食品质量与安全北京实验室，北京 102206）

食用新鲜蔬果引起的食源性疾病快速增长，恶性事件时有发生。关注于国外与蔬果有关的致病细菌的研究进展，主要介绍了蔬果的微生物性质调查，分析了细菌总数、大肠菌群和致病细菌的分布规律；重要的致病细菌污染来源及影响污染率的原因；致病细菌在蔬果中的存活规律，并对重要因素进行排序；介绍了去除致病细菌通用方法和具有潜在应用价值的方式方法；致病细菌在蔬果中的附着方式，着重介绍了大肠杆菌O157：H7的3种附着方式。另外，还对相关的研究趋势提出了看法。

新鲜蔬果 食源性疾病 致病细菌 大肠杆菌O157：H7 沙门氏菌

随着人们健康观念的加强，新鲜蔬菜水果的消费量不断增加。有研究表明，多吃蔬菜水果可以减少罹患慢性非传染性疾病的风险［1］。FAO和WHO的专家建议，每天最少摄入400 g新鲜蔬果，以预防冠心病、肥胖、糖尿病、癌症等其他疾病［2］。但在消费量增加的同时，新鲜蔬果引起的微生物性食源性疾病也快速增长。20世纪70年代，在美国，蔬果引起的微生物食物中毒不足1%，到20世纪90年代上升为6%；在英国，1993年-1998年为6.4%，而1999年-2000年上升为10.1%；欧洲24个国家自2000年到2005年共报道了14 000起微生物食源性疾病案例；2000年-2005 年，澳大利亚的新鲜果蔬引起的微生物食源性疾病占全部食源性疾病的4%［3］。由于新鲜蔬果引起的食源性疾病快速增长，欧美各国都非常重视，开展了大量的调查和研究工作，并采取了严格的卫生预防措施。但2011年欧美依然爆发了葫芦巴发芽种子携带的大肠杆菌O104：H4和香瓜携带的单核细胞增生李斯特菌的严重事件，分别导致39人和27人死亡。这表明要完全控制新鲜蔬果引起的微生物食源性疾病还有很长的路

要走。在中国，新鲜蔬果引起的致病微生物食源性疾病鲜有报道。这可能是由于以下原因：（1）我国的食物中毒的漏报率高，美国2005年-2007年平均每年报道1 103起食物中毒，22 340人次，每起平均21个人。我国2006年-2010年平均每年报到405起，12 584人次，每起平均31人。（2）中国人生食蔬果尤其是蔬菜的品种和比例远远低于欧美人。（3）我国蔬果生产中所使用的化学品比例较高，一定程度上抑制了病原菌的生长、繁殖。（4）许多较轻的食物中毒现象被忽视。（5）我们的监控系统还不完善，覆盖率较低。

食品安全问题越来越为广大民众所关注，中国食品安全评估中心认为我国的食品安全排位前三的风险分别为：（1）致病微生物引起的食源性疾病；（2）农药等化学性污染；（3）人为添加非法添加剂。

随着人们生活习惯的改变，中国人生食蔬菜的比例不断增加，未雨绸缪，加强新鲜蔬果相关致病细菌的调查与研究将是我们面临的关乎食品安全的又一个重要问题。本文将简要介绍国外有关新鲜蔬果的致病细菌的研究进展情况。

1 分布调查

从20世纪80年代开始，针对新鲜蔬果所携带的微生物种类、数量、性质进行的研究越来越多，以明确食用新鲜果蔬引起的食源性疾病的原因。这些研究一般检测市场销售或农田中生长的新鲜蔬果中微生物的性质，检测指标大多为细菌总数、大肠菌群、致病细菌（主要为大肠杆菌O157：H7和沙门氏菌，也有一些研究涉及其他致病细菌，如单核细胞增生李斯特菌，空肠弯曲杆菌等）。

细菌总数来源为新鲜蔬果中的正常区系微生物和外界污染菌，一般来说总菌数越大，外界污染的程度越高，蔬果携带致病细菌的几率越大。蔬菜中总菌数高于水果，其中发芽种子类最高（7-9 logCFU/g），生菜、菠菜等叶类蔬菜亦比较高（5-8 logCFU/g），而苹果、柑橘等水果总菌数较低（1-5 logCFU/g）［4-6］。大肠菌群不属于蔬果的正常区系微生物，它们一般来源于直接或间接的人及动物粪便的污染，许多国家以其作为致病细菌的指示菌。此外，果蔬品种也是影响大肠菌群数量的重大因素，与总菌数一样，一般规律也是发芽种子、鲜切菜、叶菜及水果，数量总体在（0.1-7 logCFU/g）之间［4-6］。

发芽种子发芽的温度一般就是嗜中温细菌快速生长的温度，发芽过程中的水分和营养也较适合细菌的生长，许多研究都发现其细菌总数与大肠菌群数量很高，就是因为发芽的同时，也给了细菌适宜的繁殖环境。生菜、菠菜等叶类蔬菜由于其相对较大的表面积和褶皱使其更易于细菌的污染和附着，因此其细菌数与大肠菌群数也相对较高，而苹果等水果由于其表面光滑，不易于细菌附着和污染，其细菌总数与大肠菌群数就相对较少了。

通过新鲜蔬果引起食源性疾病的病原体包括病毒、寄生虫和致病细菌，其占比例分别为病毒约20%、寄生虫约16%、致病细菌超过60%［7］。致病细菌所占比例最高。欧美国家新鲜蔬果相关的食源性疾病爆发的比例不断提高，其中相关度最高的致病细菌就是大肠杆菌O157：H7和沙门氏菌，但美国和加拿大在较大范围内的检测工作中，这两种致病细菌检出的比例是比较低的，在加拿大，从1 856个蔬果样品中只有两个样品为沙门氏菌阳性［8，9］。同样，美国FDA在2006年检测了7 646个蔬果样品，沙门氏菌的检出率仅为0.04%，而大肠杆菌O157：H7则没有检出［5］。2007年在英国、爱尔兰、德国和荷兰的大规模检测检测中沙门氏菌的检出率从0.1%-2.3%［10］。但在马来西亚，112个蔬果样品中有40个检出沙门氏菌，检出率为35%［11］；但同一地区的新加坡在125个样品中，大肠杆菌O157：H7和沙门氏菌均未检出［4］。笔者检测了北京地区115个蔬菜样品，上述两种致病细菌也未检出。种植方式、水源卫生、环境条件、生产加工过程微生物控制等多种因素可能是引起这种反差的主要原因。

2 污染来源和影响原因

2.1 来源于动物的污染

动物是大多数致病细菌的最初来源，致病细菌会随动物的粪便排泄出去，而动物的粪便又是有机肥的主要原料。研究表明，许多蔬菜都可以通过施于土壤中的含菌粪肥而携带大肠杆菌O157：H7和沙门氏菌［12，13］。蔬果生产过程中应采取措施防止动物进入，更要防止未经处理的动物粪便污染以保障

蔬果产品的安全。另外，蔬果还可以由野生动物或昆虫而携带致病细菌［14，15］。野生动物本身就是病原菌的携带者，昆虫由于其活动规律，是病原菌传播的重要途径之一。

2.2 来源于水的污染

蔬果在采收前后都离不开水，用被污染的水灌溉会对其造成污染，Mitra等［16］的研究表明通过被大肠杆菌O157：H7污染的土壤里种植的菠菜未检出大肠杆菌O157：H7，但通过污染的水灌溉却检出了大肠杆菌O157：H7。因此，在蔬果生产过程中应加强灌溉用水的监测。灌溉方式也会影响污染率，直接作用于蔬果本身的灌溉方式其污染率要高于沟灌等方式［17］。另外，暴雨等引起的水灾也会导致蔬果的污染［14］，水淹过的蔬果生食非常危险。欧美国家的新鲜蔬果大多经过统一的加工处理，以即食食品方式提供给消费者。采后污染来源可通过清洗水、包装材料、加工工具、加工环境及人员等途径污染蔬果，其中最主要的是通过清洗水［18］。FDA和USDA在新鲜蔬果食品减少微生物危害指导中要求用于可食部分的灌溉水和清洗水要达到饮用水的标准。加工过程中的切割形成的切面，由于失去表皮保护及营养物质的渗出，非常利于致病细菌的污染和繁殖。Kroupitski 等［19］和Ukuku 等［20］在鲜切生菜和鲜切瓜类的试验都说明了这点。

2.3 来源于土壤的污染

土壤是微生物的大本营，很多致病细菌都能在土壤中存活较长的时间。土壤中致病细菌的来源一般是农业投入品（水、肥和种子等）和被污染的作物残骸，环境因素有时也会给土壤带来致病微生物。土壤环境、外界温度等是影响微生物在蔬果中存活的重要因素，较高的温湿度有利于致病细菌在蔬果中存活与生长［21］。本实验室研究表明，北京地区生菜和芹菜在冬季细菌总数和大肠菌群明显低于其他季节（数据尚未发表）。此外，土壤类型也影响致病细菌在蔬果上的存活，有人认为黏土中的蔬果污染率高于沙土［22］，也有研究的结论正好相反［23］。确切的结论目前还没有，致病细菌种类及果蔬品种不同都是影响的因素，在不同的复杂生态系统中，致病细菌的表现也是多种多样的。

2.4 致病细菌种类和蔬果品种对污染的影响

多数研究认为沙门氏菌在蔬果中存活的时间长于大肠杆菌O157：H7［24］。Islam 等［25］在欧芹生产中的研究表明大肠杆菌O157：H7 和沙门氏菌的存活期分别为177 d和231 d［26］。致病细菌丰度也影响污染程度，分别用含106/g、105/g和104/g沙门氏菌肥料施用于菠菜，14 d后仅在106/g的处理中检出沙门氏菌invA基因［27］。蔬果的品种污染发生率和致病细菌存活率也有较大关联度。例如，沙门氏菌在菜苣上发生污染的几率大于生菜［28］。大肠杆菌O157：H7与沙门氏菌在欧芹中存活的时间长于生菜中［25］。而大肠杆菌O157：H7和沙门氏菌在生菜中污染的数量要高于在菠菜中［29］。研究蔬果与致病细菌的对应关系，找出高危因子，采取针对措施，对保障蔬果产品安全十分有意义。

3 致病细菌在蔬果中存活的规律

由于致病细菌在蔬果中的检出率较低，研究主要使用的方法是人工接种一定数量的致病细菌到蔬果上，再在不同的条件下观察接入致病细菌数量变化的规律。一般影响致病细菌数量变化的因素主要有温度、品种、原有菌群及包装贮存方式等。

最显著的影响因素是温度，一般4℃或4℃以下，能有效防止大肠杆菌O157：H7、沙门氏菌在蔬果上的增殖［30］。对于大多数蔬果4℃是一个分界点，4℃以下一般在7-14 d内致病细菌不会增长或略有下降，而4℃以上尤其是8℃以上致病细菌通常会有不同程度的增长［31］。在15℃下间存贮7 d和14 d后大肠杆菌O157：H7在生菜上分别增加2.0和3.0 logCFU/g［32］。因此，保持即食蔬果采收后的有效冷链对防止致病细菌的生长繁殖十分有效。致病细菌在蔬果中的存活由其代谢能力决定，而代谢能力的强弱由其自身能力和外界环境条件决定。Joshua等［33］研究了鲜切芹菜在4℃、12℃和22℃条件下，不同包装及切割状况下大肠杆菌O157：H7、沙门氏菌、单核细胞增生李斯特菌的存活规律发现，除温度外不同的致病细菌、贮存方式和包装方法及芹菜中的原始菌群数量都对致病细菌本身的存活有影响。因此，决定致病细菌在蔬果中数量的原因排序如下：存贮温度、存贮时间、蔬果品种、致病细菌种类、

包装形式、加工形式及原始菌群等。这方面的研究存在的问题是同一致病细菌由不同研究者在不同蔬果（甚至相同蔬果）中研究得到的结果不尽相同。这可能是由于同一蔬果本身品种差异与致病细菌的相互关系不尽一致，这方面的研究还未见报道。另外，研究工作进行的时间、采用的方法条件和微生物计数的误差等都可能给这项工作带来不同的结果。

4 蔬果中致病细菌去除方法

新鲜蔬果的加工企业常使用含氯溶液对产品消毒，氯浓度一般在50-200 ppm，处理时间不超过2 min。研究表明，用含氯溶液可以有效减少蔬果所携带的微生物数量［34］，但氯残留有潜在的致癌和致畸作用。同时，氯还能被一些有机物失活，从而降低其杀菌功能。目前，许多研究工作集中在寻找、比较出更有效、无残留的杀菌方法，如酸化电离水，二氧化氯和酸化亚氯酸盐也可作为氯的替代物，二氧化氯不参加氯化（Chlorination）反应，不产生有害的副产物。Rodger等［35］发现，二氧化氯水溶液可以减少5 logCFU/g以上的大肠杆菌O157：H7和单核细胞增生李斯特菌（人为接种在生菜、胡萝卜和苹果上）。Stopforth等［36］报道酸化的亚氯酸钠在生菜上减少大肠杆菌O157：H7和沙门氏菌大于3 logCFU/g。还有一些工作是关于过氧化氢、有机酸、臭氧作为消毒剂的使用，但其应用都存在各种限制。噬菌体是专门寄生于细菌的病毒，基于其杀菌的专一性和高效性，同样为新鲜蔬果的杀菌消毒提供了一种可能的途径。研究表明，在许多蔬果品种中使用特异性噬菌体都能使大肠杆菌O157：H7、沙门氏菌及单核细胞增生李斯特菌有效降低，利用噬菌体与植物精油共同作用于生菜中的大肠杆菌O157：H7效果更佳［37］。Puapermpoonsiri 等［38］利用可生物降解的聚酯微球体技术，使噬菌体活性损失大量减少，使噬菌体杀菌的方法更具实用性。理想的方法应该符合杀菌效率高、营养损失少、不产生有害残留、使用方便、环境友好的要求。 上述各种消毒杀菌的方法各有优势，但也都有所缺陷，还达不到理想要求。表1对各种方法的优劣进行了比较。

5 附着方式

附着是致病细菌能够在蔬果表面及内部存活进而形成群落的必要前提。许多致病细菌附着的方式并不是单一的，大肠杆菌O157：H7有3种附着机制。一种是可以通过Curli菌毛黏附，与非致病大肠杆菌相比，大肠杆菌O157：H7 附着在蔬果表面的能力非常强，将其编码Curli菌毛的操纵子（csg-A-G）转入大肠杆菌K12也可使其变得能够黏附，但若敲除大肠杆菌O157：H7的Curli菌毛基因依然具有较强的附着能力，说明大肠杆菌O157：H7的附着力不仅依靠Curli菌毛［39］；第二种是通过细菌Ⅲ型分泌系统（T3SS），T3SS广泛存在于革兰阴性致病细菌，是由多种蛋白分子复合体构成的跨膜蛋白输出装置，病原菌可以通过T3SS注射装置（Injectisome）将细菌分泌蛋白（效应蛋白）注入宿主细胞，研究表明，敲除大肠杆菌O157：H7 T3SS的EspA基因或EscN（ATPase）都可使E. coliO157失去附着能力［40，41］。此外，Xicohten-Cortes等［40］发现鞭毛与黏附有关，敲除编码鞭毛蛋白的flic基因能减低大肠杆菌O157：H7 的黏附水平。由此可见，大肠杆菌O157：H7在蔬果上的附着和群落化是由多种机制综合作用的结果。同样，沙门氏菌的附着方式也不是单一的，Curli菌毛、O抗原荚膜和形成细胞基质（Cellular matrix）都有助于其附着在蔬果表面［42］。大肠杆菌O157：H7和沙门氏菌在蔬果中引起的食源性疾病远高于其他致病细菌，就是因其具有多种附着方式使其在不同蔬果中生长、繁殖形成群落，进而导致食源性疾病的发生。

表1 各种除菌方式的比较

6 结语

蔬菜水果是人们日常生活必不可少的食品。由于它们携带的致病细菌引起食源性疾病不断增加，国外也进行了相应的广泛研究，但仍不能完全有效阻止此类事件的发生。今后的研究趋势可能会集中在以下方面：（1）食源性疾病的偶发性与产品大规

模检测及污染来源的相关性研究；（2）不同蔬果（尤其是易引发微生物性食源性疾病的品种）与致病细菌之间关系的研究，以了解不同蔬果品种与不同致病细菌间的关联度，从而确定高危品种，同一种蔬果不同品种间也可能存在被致病细菌污染差异的情况；（3）高效、无残留、环境友好的除菌方法的研究与应用；（4）蔬果自身抵抗致病细菌（免疫力）的研究，此方面研究已在拟南芥中展开。

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（责任编辑 狄艳红）

Progress in Study of Foodborne Pathogens in Fresh Fruit and Vegetables

Liu Yiqian Yi Xinxin
（Faculty of Food Science and Engineering，Beijing University of Agriculture，Beijing Key Laboratory of Agricultural Product Detection and Control of Spoilage Organisms and Pesticide Residue，Beijing Laboratory of Food Quality and Safety，Beijing 102206）

The number of foodborne illness events caused by eating fresh vegetables and fruit grows rapidly, malignant events have occurred sometimes. This article focuses on the research progress of pathogens associated with vegetables and fruit abroad, vegetables and fruit were introduced microbial quality investigation, analyzed the distribution rule of total bacterial count, coliform group and pathogenic bacteria, the important pathogenic bacteria pollution sources and the influence factors of the pollution rate, the survival rule of pathogenic bacteria in vegetables and fruit, the important factors are sorted. About the methods of removing pathogenic bacteria, this paper introduces the general methods and the methods having potential application value；On the attachments of pathogenic bacteria to vegetables and fruit, this article introduces three adhesions of E. coli O157：H7. In addition, views of study trends are put forward.

Fresh vegetables and fruit Foodborne diseases Pathogenic bacteria Escherichia coli O157: H7 Salmonella

2013-10-14

现代农业产业技术体系北京市叶类蔬菜创新团队建设专项资金资助（blvt-16）

刘一倩，女，讲师，研究方向：食品微生物学；E-mail：liuyi143@163.com

易欣欣，男，硕士，讲师，研究方向：致病微生物与蔬菜产品安全；E-mail：yixinxin2008@163.com