雷竹林下养鸡对土壤活性有机碳及碳库管理指数的影响*

盖 旭 张 健 吕 衡 黄志远 李巧玲 钟哲科 卞方圆 张小平

（1.国家林业和草原局竹子研究开发中心 竹林生态与资源利用国家林业和草原局重点实验室 杭州 310012；2.中国林业科学研究院亚热带林业研究所 杭州311400；3.安吉县林业局 杭州 313399）

竹子作为一种广泛分布在东南亚、非洲和美洲的高度木质化草本植物，其覆盖面积达3 150 万hm2，约占全球森林总面积的0.8%（FAO，2010）。我国是世界上竹资源最丰富的国家，共有竹类植物39 属530 余种（Songet al.，2011；Zhouet al.，2011），竹种资源、竹林面积、竹材蓄积和产量均居全球首位，有“竹子王国”之美誉。雷竹（Phyllostachys praecox）是我国竹资源种质库中的关键竹种之一，具有生长速度快、适应性强、出笋早、产量高等特点（郭子武等，2015），再加上20世纪80 年代以来以地表冬季增温覆盖和施肥为核心的竹笋早出高效覆盖技术的大范围推广（陈珊等,2015），使其成为我国重要的笋用竹种。但目前，对雷竹林的长期集约经营，致使竹林生态结构单一，地上和地下部分生态系统失调，生产力下降，水土流失严重，竹林退化现象严重（刘丽等，2010；叶莉莎等，2015；翟婉璐等，2018）。基于可持续发展理论，林下养殖被认为是解决上述问题的有效方案之一（Gaiet al.，2021a；2021b），其不仅可以提高竹林土地资源利用率，还能够改善畜禽肉质，并将动物体内养分返还至土壤中，从而达到可持续性经营、最大效益经营的目的（Beattieet al.，2000；Žlenderet al.，2000；Wanget al.，2011）。

全球土壤有机碳总量高于大气与生物体碳量总和，森林土壤有机碳储量约占全球土壤有机碳总量的70%以上（Batjes，1996；Jandlet al.，2007）。研究发现，我国竹林有机碳储量约占全国森林生态系统总储量的11%以上（Chenet al.，2009），竹林碳库的微小变化可能会对大气CO2浓度产生深远影响（Penget al.，2008）。林下养殖过程中畜禽的活动频率被认为是影响林地土壤碳储量的重要因素之一，其干扰程度很大程度上取决于植被、土壤和动物之间的相互作用（Bondiet al.，2015）。畜禽频繁活动会降低地表凋落物覆盖，这可能减少土壤有机碳库，增加地表受雨水冲击的风险，导致土壤结皮产生，并降低土壤水分的可渗透性和水分含量（Wanget al.，2005；Govaertset al.，2007；Paulet al.，2013；Duet al.，2014）；此外，畜禽频繁活动还可能导致土壤被压实，降低土壤孔隙度，这会进一步破坏土壤团聚体结构，并增加表层土壤受风蚀和雨水侵蚀的风险（Radfordet al.，2008）。有研究表明，畜禽频繁活动会提高土壤有机质矿化速率，降低土壤固碳能力和土壤肥力（Avondoet al.，2013；Pulido-Fernándezet al.，2013）。随着时间推移，畜禽频繁活动造成的林地表层土壤流失可能最终会导致林地产量下滑、经济收入下降以及生态系统服务功能缺失。虽然林下养殖与森林之间巨大的生态位分化可能意味着二者存在积极的互作效应（Wuet al.，2013），但是畜禽活动频率差异对林地土壤质量和生态可持续性的影响尚未见报道。

土壤有机碳影响土壤的物理、化学和生物特性，是决定土壤质量和生产力的关键因素（Lovelandet al.，2003；Liuet al.，2014）。土壤有机碳输入和分解速率之间的平衡关系决定土壤有机碳含量，但其并不能反映出土壤有机碳的质量变化（Yanget al.，2018）。此外，土壤中含有大量不同生物可利用性碳，其在环境变化过程的相互转化可能会改变土壤质量（Yanget al.，2005）。活性有机碳被认为是具有高活性、高周转速率的有机碳组分（Gaiet al.，2021b），研究表明，不同方法提取的活性有机碳组分相较其他碳组分对土壤环境的变化更敏感，已成为评估土壤质量和生产力的代表性指标之一（Díaz-Raviñaet al.，1993；Holt，1997；Sunet al.，2014）。为进一步评估土壤有机碳活性水平，Blair 等（2006）提出土壤碳库管理指数的概念，其被认为是评估土壤环境变化过程中有机碳变化特征的一个重要参数，能够反映不同程度的外界干扰对土壤质量的影响（Yanget al.，2018）。董雪等（2013）研究认为，土壤有机碳氧化稳定性与有机碳分解和养分释放的难易程度密切相关。鉴于此，本研究引入氧化稳定系数的概念（袁可能, 1963），探究雷竹林下养鸡对表层土壤活性有机碳及碳库管理指数的影响，明确不同养殖密度下竹林养鸡（bamboo chicken farming，BCF）对土壤质量和竹林生态系统碳素稳定的扰动程度，以期为制定可持续性、生态友好性的林下养殖策略提供科学依据。

1 研究区概况与研究方法

1.1 研究区概况

试验样地位于浙江省杭州市余杭区径山镇（30°24′ N, 119°52′ E），平均海拔125 m。土壤类型为红壤，属亚热带季风气候，年均气温17.8 ℃，年均降水量1 454 mm，年日照时数1 765 h。试验区地处山坡向阳面，坡度10°～15°，雷竹林龄约9 年，密度约1 900 株·hm-2。竹林养鸡总面积约15 hm2，总养殖密度1 500～1 800 只·hm-2。自2011 年起，该区域前期已进行3 年的竹林集约经营管理，后续6 年持续以林下养鸡为主要经营模式，其间只进行选择性采伐以维持林分密度，鸡饲料以自由捕食昆虫、植物根系、周边杂草为主，并辅以一定量的玉米。除雷竹外，地表无其他植物覆盖。

1.2 调查方法

采用样线调查法（Burnhamet al.，1980；Suet al.，2018），以距鸡舍（位于试验场地一侧）的距离表征养殖密度。以鸡舍周边雷竹纯林为对照（距鸡舍60 m以上，其立地条件与竹林养鸡系统类似），沿等高线距鸡舍5、15、25、35 m 分别布设4 m×10 m 样方，每个样方沿坡向呈S 形布置2 m×2 m 子样方（5 个重复），各处理养殖密度依次为 5 m（2.25～2.70 只· m-2）、15 m（1.05～1.26 只· m-2）、 25 m（0.60～0.72 只· m-2）、35 m（0.34～0.41 只· m-2）和＞60 m（雷竹纯林对照，0 只· m-2）。2019 年5 月中旬，在每个子样方内随机采集3 个0～20 cm 土层土壤样品，混匀后组成1 个混合样品，共采集25 个土壤混合样品。

1.3 测定项目与方法

采集的土壤样品过2 mm 筛去除树根及其他碎屑，风干保存。土壤pH 采用蒸馏水在1∶2.5（W/V）固液比条件下利用pH 计测定；采用凯氏定氮法测定土壤全氮（total nitrogen, TN；过0.149 mm 筛）含量；用H2SO4-HClO4消化后，采用钼锑抗显色法测定土壤全磷（total phosphorus, TP；过0.149 mm 筛）含量；参照Bremner 等（1996）方法测定土壤水解性氮（available nitrogen, AN； 过1.00 mm 筛） 含量； 土壤有效磷（available phosphorus, AP）含量测定参考《森林土壤有效磷的测定》（LY/T 1233—1999），利用0.05 mol·L-1HCl和0.025 mol·L-1H2SO4混合溶液浸提后，采用钼锑抗比色法测定。

土壤有机碳（soil organic carbon，SOC）含量采用燃烧氧化法，通过TOC 分析仪（Multi N/C 耶拿，德国）直接测定（过0.149 mm 筛）。利用333 mol·L-1KMnO4测定易氧化有机碳（easily oxidizable organic carbon，EOC）含量（Blairet al.，1995），具体操作为：取含碳量15～30 mg 的土样（过0.250 mm 筛）置于100 mL 塑料瓶中，加入25 mL 333 mol·L-1KMnO4后于250 r·min-1下振荡1 h，4 000 r·min-1下离心5 min，取上清液用去离子水以1∶250 比例稀释，利用分光光度计在565 nm 波长下比色，测定KMnO4浓度。参考Bolan 等（1996）方法测定可溶性有机碳（dissolved organic carbon，DOC）含量。轻组有机碳（light fraction organic carbon，LFOC）含量测定参考Cambardella 等（1992）方法，具体而言，取10 g 土样置于50 mL 1.8 g·mL-1NaI 溶液中，200 r·min-1下振荡1 h，1 000 r·min-1下离心20 min，上清液过0.45 μm 滤膜；重复上述步骤3 次，用去离子水将滤纸上残留物质洗入烧杯中，烘至恒重，通过TOC分析仪直接测定其有机碳含量。颗粒态有机碳（particulate organic carbon，POC）测定参考Roscoea 等（2003）方法，具体而言，20 g 风干土样置于100 mL 5 g·L-1（NaPO3）6溶液中，90 r·min-1下振荡18 h 后过0.053 mm 筛，反复用去离子水冲洗网筛，收集网筛上滞留物质，烘至恒质量，测定其有机碳含量。

采用土壤碳库管理指数（carbon pool management index，CPMI）定量评价外界因素对土壤有机质组分的影响（Blairet al.，1995）。碳库活度（lability，L）、碳库活度指数（lability index，LI）、碳库指数（carbon pool index，CPI）、CPMI 和氧化稳定系数（oxidation stability coefficients，Kos）计算公式如下：

式中：Lt为各处理土壤碳库活度；Lck为参考土壤碳库活度；SOCt和SOCck分别为各处理和参考土壤有机碳含量，g·kg-1。

1.4 统计分析

应用SPSS 21.0 软件进行单因素方差分析（oneway ANOVA）和Duncan 多重比较，评价不同养殖密度条件下活性碳组成及碳库管理指数之间的差异显著性（P＜ 0.05）；采用线性回归分析研究活性有机碳与总有机碳的关系；利用Origin 2018 软件对相关数据进行可视化处理。

2 结果与分析

2.1 土壤基本性质

与雷竹纯林对照（CK）相比，竹林养鸡可显著改善土壤主要化学性质（表1），土壤pH 增加12.75%～33.27%，5 m 处理pH 显著高于其他处理；土壤总氮含量显著上升，5 m 处理总氮含量最高，但与15 m 处理无显著差异；土壤有效氮含量变化趋势与总氮相似，最大值出现在15 m 处理；土壤总磷和有效磷含量均显著上升，且随着养殖密度增加显著增加。

表1 不同养殖密度对土壤主要化学性质的影响①Tab.1 Differences in main chemical properties of soils at farming densities

2.2 土壤活性有机碳

与雷竹纯林对照（CK）相比，竹林养鸡能够有效促进SOC 积累，但不同养殖密度下SOC 含量无显著差异（图1a）。竹林养鸡显著影响土壤活性有机碳分布，与对照相比，土壤EOC 含量显著增加43.72%～76.95%，其中EOC 含量最大值（4.97 g·kg-1）出现在5 m处理，最小值（4.03 g·kg-1）出现在35 m 处理（图1b）；土壤DOC 含量显著下降（图1c）；土壤LFOC 含量显著上升（图1d），LFOC 含量最大值（6.56 g·kg-1）出现在15 m 处理，且随养殖密度增加显著下降，最小值（4.69 g·kg-1）出现在5 m 处理，较对照（4.44 g·kg-1）增加5.55%，但无显著差异；土壤POC 含量显著上升21.30%～43.54%，随养殖密度增加显著增加，并在5 m处理达最大值（18.51 g·kg-1），但其与15 m 处理无显著差异（图1e）。

图1 不同养殖密度对土壤总有机碳及活性有机碳组分的影响Fig.1 Differences in soil organic carbon contents and active organic carbon fractions among farming densities

2.3 活性有机碳组分与总有机碳的关系

与雷竹纯林对照（CK）相比，竹林养鸡系统EOC/SOC 显著增加29.12%～55.57%，且随养殖密度增加逐渐增加，但各处理间无显著差异（表2）。LFOC/SOC整体显著高于对照，5 m 处理较其他处理显著降低25.45%～37.68%，比对照降低8.52%，但无显著差异。随养殖密度增加，POC/SOC 逐渐增加，并在5 m 处理达最大值（43.50%），显著高于对照，但5 m 与15 m 处理无显著差异。土壤活性有机碳组分与总有机碳相关性方面，EOC、LFOC、POC 均与SOC 呈显著正相关，DOC 与SOC 无显著相关性（图2）。

图2 竹林养鸡条件下土壤活性有机碳组分与总有机碳的关系Fig.2 Relationship between soil active organic carbon fractions and soil organic carbon under bamboo chicken farming conditions

表2 不同养殖密度对活性有机碳组分占土壤总有机碳比例的影响Tab.2 Differences in the proportion of active organic carbon fractions in soil organic carbon among farming densities

2.4 土壤碳库管理指数和氧化稳定性

与雷竹纯林对照（CK）相比，竹林养鸡系统碳库活度、碳库活度指数、碳库指数和碳库管理指数均显著增加，但不同养殖密度间无显著差异；氧化稳定系数显著降低25.61%～40.98%，且氧化稳定系数随养殖密度增加逐渐降低，但均无显著差异（表3）。

表3 不同养殖密度对土壤碳库管理指数和氧化稳定性的影响Tab.3 Differences in soil carbon pool management index and oxidation stability among farming densities

3 讨论

3.1 不同养殖密度条件下土壤活性有机碳组分的差异

土壤有机碳积累取决于地上和根系凋落物输入与土壤有机质分解之间的动态平衡，土壤基本理化性质、凋落物覆盖程度以及人为活动干扰等可能直接或间接打破这种平衡（Setiaet al.，2011；罗先香等，2015；Yuanet al.，2019）。在竹林养鸡系统中，鸡粪持续积累可能促进土壤有机质输入（Mohret al.，2005），导致竹林表层土壤有机碳含量显著增加，但本研究中，较高的养殖密度并未导致土壤有机碳进一步积累（图1a）。Kauffman 等（2004）认为，动物粪便过量堆积可能造成土壤侵蚀以及更高的矿化速率，从而导致有机碳持续流失。此外，较高养殖密度下动物会不断扰动表层土壤，并刨食植物根系，降低植物根系生物量及根系相关分泌物的释放，破坏土壤有机碳输入（Prommeret al.，2020）。McSherry 等（2013）则认为动物消化吸收的碳素通过呼吸作用后，以粪便形式排出体外，这一潜在的碳损失途径可能会进一步减少土壤有机质输入。因此，较高的养殖密度会打破原有碳循环途径，并进一步影响有机碳矿化速率及土壤理化性质，进而影响土壤有机碳的积累。

本研究发现，竹林养鸡可显著提高土壤EOC 含量，且EOC 含量与养殖密度之间具有较好线性关系（图1b），这表明EOC 对林地经营措施变化极为敏感，可用作土壤质量或有机质变化的指示指标。LFOC 主要由具备高周转速率和低密度特征的新鲜动植物残体组成，其含量主要由有机残留物的输入和分解速率决定（Postet al.，2000；Yanget al.，2018)。本研究中，竹林养鸡系统LFOC 含量显著上升，可能是有机质输入量增加所决定的（Grahamet al.，2002）；但高养殖密度（5 m）下LFOC 含量显著下降，表明鸡对表层土壤的频繁扰动可能影响凋落物输入，并通过降低土壤孔隙度阻碍土壤动物及微生物对动植物残体的分解。Larsen 等（2002）认为土壤与有机质之间结合位点的破坏可能导致可溶性有机化合物的释放，Herrmann 等（2002）发现土壤团聚体稳定性降低会导致土壤释放大量小分子量的有机质，因此竹林养鸡系统中DOC含量显著下降，表明鸡的引入可能破坏土壤物理结构，降低竹林土壤的水稳性。POC 组分主要来自于植物根系、微生物或小型动物残体，在微生物能量供给和植物营养物质储存方面发挥着重要作用（Christensen，2001；Purakayasthaet al.，2008）。随养殖密度增加，POC 含量显著增加（图1e），这可能是由于较高的养殖密度促进土壤微团聚体形成，从而避免POC 被快速分解（Yanget al.，2018）。竹林养鸡系统中土壤活性有机碳变化进一步表明，较高的养殖密度可能影响凋落物输入，并通过频繁扰动破坏表层土壤结构，降低土壤水稳性，影响土壤有机碳积累。

3.2 不同养殖密度条件下土壤活性有机碳组分与总有机碳比值的差异

土壤活性有机碳组分与总有机碳比值表明土壤碳库的循环和周转速率（Yanget al.，2016）。Jin 等（2017）认为EOC/SOC 与土壤碳的分解速率密切相关。朱志建等（2006）发现EOC/SOC 越高，土壤养分循环速率越快，不利于土壤有机质积累。本研究中，EOC/SOC 随养殖密度增加显著增加，表明较高养殖密度下，土壤有机碳活性增加，稳定性下降，可能不利于土壤有机碳积累。此外，POC/SOC 的动态变化常用于反映有机碳的潜在活性（Wanget al.，2020）。本研究中，POC 相对含量在5 m 处理最高（表2），并随养殖密度降低显著下降，表明竹林养鸡系统可能会有效促进土壤有机碳矿化。以往研究发现，表层土壤中约50%的凋落物能转化为土壤有机碳（van Veenet al.，1981），植物固碳中的60% 能转运至根部（Gaoet al.，2008），并通过根系凋亡或根系分泌物等途径转移至土壤中，根系和凋落物在调节土壤碳循环中起着关键作用。在竹林养鸡系统中，高养殖密度下鸡会频繁扰动土壤，并不断刨食雷竹根系，这可能减少土壤活性有机碳输入，特别是LFOC（廖洪凯等，2011），从而导致LFOC/SOC 在5 m 处理显著降低。

本研究中，活性有机碳组分对养殖密度变化表现出相对一致的响应，通过计算土壤有机碳与这些变量之间的Pearson 相关性系数发现，SOC 与EOC、LFOC以及POC 均存在显著相关，这表明竹林养鸡系统中土壤有机碳水平受活性有机碳组分变化的强烈影响，同时也表明土壤中活性有机碳减少可为土壤有机碳变化提供有效的早期预警。

3.3 不同养殖密度条件下土壤碳库管理指数与氧化稳定性的差异

土壤有机碳活跃程度能较好反映土壤质量变化（张雪莹等，2017）。本研究中，竹林养鸡系统的土壤碳库活度和活度指数显著高于雷竹纯林对照，表明竹林养鸡能够有效改善土壤质量；但随养殖密度增加，碳库活度和活度指数均未表现出显著差异，这可能是因为土壤碳库中活性部分增加的幅度趋于一种临界状态，将多余活性有机碳转化为稳定态碳（戴全厚等，2008），从而导致在碳输入逐步增加条件下的碳库活度和活度指数无显著差异。通常认为，碳库指数和碳库管理指数有助于揭示土壤有机碳对土地利用类型或土壤管理模式变化响应的一般模式，用于根据土壤有机碳动态变化的相关信息评估土壤质量（Xuet al.，2013；郭宝华等，2014），其中碳库管理指数因结合土壤碳库指标和土壤碳库活度指标，被认为可反映土地管理的科学性，通常其值增加表明土地利用方式有助于培肥，土壤性能向良性发展（戴全厚等，2008；郭宝华等，2014）。本研究中，竹林养鸡系统中碳库指数和碳库管理指数均显著高于雷竹纯林对照土壤（表2），表明竹林养鸡系统中土壤质量得到改善，并向着良性方向发展。

徐云岩等（2016）认为，土壤碳的氧化稳定性与腐殖质的抗氧化能力密切相关，可直接影响土壤肥力的释放。以往研究表明，氧化稳定系数越大，土壤有机质活性就越低，这意味着土壤肥力释放相对较差（刘梦云等，2012）。本研究发现，竹林养鸡能够有效增加易氧化有机碳含量，降低土壤碳的氧化稳定系数，从而提高有机质质量，增强土壤的养分供应及储存能力。本研究结果进一步表明，伴随着竹林中鸡粪排泄量增加及其矿化作用增强（何贵永等，2015），竹林养鸡能显著增加土壤有效养分含量，并随养殖密度增加而增加。值得注意的是，竹林养鸡可显著提高土壤pH，这可能归因于鸡的扰动导致地表裸漏，伴随着土壤水分蒸发量增加，土壤盐分含量不断提升（Charleyet al.，1975；Golodetset al.，2006）。此外，大量研究证明鸡粪具备高含水量和偏弱碱性的特点，随养殖密度增加，鸡粪不断沉积可能是导致土壤pH 升高的最直接原因（Ravindranet al.，2017；Manogaranet al.，2022）。

竹林养鸡有利于提高土壤质量，促进土壤碳固存，但不同养殖密度并未对土壤有机碳含量及碳库管理指数产生显著影响。Gai 等（2021a）研究发现较高养殖密度下的土壤微生物碳利用效率（carbon use efficiency，CUE）显著高于其他处理，李嵘等（2015）认为较高的CUE 可能表明微生物呼吸速率下降，这将有利于土壤碳固存。本研究发现不同养殖密度显著影响活性有机碳库，后续研究中有必要进一步量化土壤呼吸对养殖密度的响应特征，以评估竹林养鸡系统中的土壤碳平衡，即碳输入和碳输出对碳固存的相对贡献率是否受养殖密度的影响。

4 结论

雷竹林下养鸡能够提高土壤碳库管理指数和土壤质量，显著改善表层土壤活性有机碳分布；较高的养殖密度可能影响凋落物输入，并通过频繁扰动破坏表层土壤结构，降低土壤水稳性，影响土壤有机碳积累；较高养殖密度下的适度休养或轮养可能是目前竹林养鸡过程中平衡经济效益和环境影响的有效途径。