玉米产量性状的表观遗传调控机制和育种应用

张道磊 甘雨军 乐亮 普莉

（1. 中国农业科学院生物技术研究所，北京 100081；2. 内蒙古大学生命科学学院，呼和浩特 010021）

玉米是重要的粮食作物和饲料作物，具有食用、饲用和多种工业用途，在保障我国粮食安全方面具有重要战略地位。目前随着全球环境恶化、有效耕地面积持续减少及人口迅速增长，作物产量难以满足世界人口的需求［1]，尤其玉米面临着提高籽粒产量和改善环境可持续的双重压力［2]。培育优良玉米品种是提高玉米产量的主要手段。目前常用的作物育种手段是杂交育种、诱变育种、分子标记育种及转基因育种等，这些育种手段主要基于遗传变异来改善作物性状，虽然加快了玉米育种进展，但是会导致遗传基础狭窄、遗传多样性缺失等问题，从而限制了许多产量性状改善的潜力，因此亟须探索有效改善玉米产量性状的新途径。复杂性状受遗传和表观遗传协同调控，利用表观遗传变异或表观基因组变化可以提高作物对环境条件变化的响应，提高作物产量。表观遗传变异不同于遗传变异，在不改变基因组序列的情况下通过表观修饰的变化来调控基因表达，进而遗传到下一代。表观育种是基于作物表观遗传变化，设计出有利表型性状的手段［3]。表观遗传学促进表型变异，表观遗传修饰可以作为调节作物性状的分子开关，具有优化作物育种和提高作物生产力的潜力。随着高通量测序技术及表观修饰检测技术的开发，玉米基因组中组蛋白修饰、DNA修饰、RNA修饰及非编码RNA等表观信息被逐渐揭示。因此，挖掘有利的表观遗传变异，并通过表观编辑技术进行遗传改良是提高玉米产量的新途径。本文综述了影响玉米产量的关键因素及玉米产量性状的表观遗传调控机制，并通过表观编辑等技术将表观遗传变化或表观修饰应用于玉米改良，为培育高产新品种提供新见解和思路。

1 影响玉米产量的关键因素

1.1 株型

株高是玉米重要的农艺性状之一，它与玉米的高产密切相关［4]。株高影响玉米的种植密度和光能利用效率进而影响玉米产量［5]，此外，株高也和植株的抗倒伏能力密切相关［6]。近年来，调控玉米株高的关键基因被挖掘出来，例如，ZmRPH1（Reducing Plant Height 1）基因过表达可以造成植株细胞的长度减少但宽度增加，最终导致玉米株高降低［7]。ZmTE1基因可以调控玉米节间细胞长度进而影响株高［8]。ZmGA3ox2（Gibberellin 3-Oxidase2）基因通过调控内源性赤霉素水平和节间长度，从而影响玉米植株高度和分枝结构［9]。

玉米叶夹角影响高密度种植下籽粒产量以及玉米的光合作用效率［10-11]。近年来研究发现，一些关键基因可以影响叶夹角的大小和变化，从而影响玉米的生长和产量。ZmDWF1基因是一个正向调控基因，调控参与细胞壁相关代谢和激素代谢基因表达水平，进而影响玉米叶夹角的大小［12]。ZmCLA4（Controlling Leaf Angle 4）基因和ZmIBH1-1在玉米叶夹角中起着负调控作用，分别调控细胞分裂和细胞大小［10,13]。过表达ZmNF-YC13（NF-Y Subunit C13）会影响细胞色素P450家族成员表达的变化，最终造成玉米叶夹角变窄［14]。此外，ZmLPA1基因调控玉米中生长素水平并影响玉米叶夹角［15]。

玉米根在吸收养分、水分和维持植物生长等方面发挥着重要的作用［16]。发达的根系可以增加玉米土壤吸水、吸肥的能力，并提高玉米养分利用率和抗逆能力，从而促进玉米的生长和产量［17]。ZmNAC111（NAM, ATAF, and CUC（NAC）-type Transcription Factor）过表达表现出更高的根冠比，并促进了玉米根系的发育和生长，这使得玉米植株可以更好地抵抗干旱等逆境因素［18]。PYR1/PYL8受体可以调控根部ABA的信号转导从而影响玉米根部的生长发育［19]。过表达ZmbZIP4（bZIP Transcription Factor 4）导致主根伸长和侧根数量增加，从而提高了植株耐盐和抗干旱能力［20]。

1.2 环境适应性

生物胁迫如病毒、细菌、真菌、昆虫、鸟类等，这些生物胁迫会严重影响玉米的生长发育和产量［21-22]。通过鉴定和选育出具有抗病性和抗虫性的关键基因和玉米品种，可以显著提高玉米的产量和质量。过表达ZmPx5（Peroxidase Px5）基因可以使过氧化物酶活性增强，从而提高了玉米植株对真菌和昆虫的抗性［23]。ZmWRKY83通过调控玉米植株次生代谢物合成来抵抗禾谷镰刀菌的感染［24]。过表达ZmERS4可以提高病原菌感染后的水杨酸（SA）水平并增加防御相关基因PR4的表达，进而增加玉米的抗病能力［25]。

玉米在生长发育过程中，也会遭受到各种非生物胁迫，如干旱、高温、低温、盐碱、洪水等环境因素，这些非生物胁迫对玉米的生长发育和产量造成严重的影响［1]。过表达ZmSRO1d基因可以增强保卫细胞中活性氧（ROS）的水平，进而促进气孔关闭来应对干旱胁迫［11]。ZmHsf11（Heat Shock Transcription Factors 11）基因可以调控氧化应激相关基因的表达和活性氧（ROS）水平，过表达ZmHsf11可有效增强玉米的抗热能力并增加籽粒产量［26]。

改善玉米株型和提高环境适应性有利于培育出高产、稳产的优良玉米品种，挖掘控制玉米株型或调控玉米环境适应性的关键基因进而培育出高产的玉米品种是分子育种的主要手段。此外，种质多样性对于改善植株多重性状，增加遗传效益和增加作物产量至关重要。随着基因组测序和组装技术的进步，越来越多的玉米种质资源被用于探究玉米高产的机制，并为玉米育种提供更多的遗传信息和资源［1,27]。利用种质资源和群体遗传学等方法，鉴定出了与玉米高产相关的基因，过表达ZmARGOS可以降低玉米对乙烯的敏感性，并提高玉米植株的耐旱性［28]。ZmIPT2调控细胞分裂素的合成，过表达ZmIPT2基因降低了玉米叶片的衰老速度并使得玉米穗长、粒长和粒宽显著增加，进而提高了玉米籽粒质量和产量［29]。

2 玉米产量性状表观遗传调控机制

2.1 组蛋白修饰

真核生物组蛋白上存在着大量的翻译后修饰（post-translational modifications, PTM），这些PTM影响染色质状态以及基因的转录调控［30]。不同的组蛋白修饰、染色质重塑以及组蛋白特异变体影响植物发育的各种过程，如根生长、开花时间、花器官发生、配子体或胚胎形成以及植物对病原体或环境变化的反应［31-32]。组蛋白上的共价修饰往往是动态的，如组蛋白甲基化由组蛋白甲基转移酶（histone methyltransferases, HMTs）及组蛋白去甲基化酶（histone demethylases, HDMs）动态调控［33]，组蛋白乙酰化由组蛋白乙酰转移酶（histone acetyltransferases, HATs）和组蛋白去乙酰酶（histone deacetylases, HDACs）动态调控［34]。这些组蛋白修饰相关酶通过调控组蛋白修饰水平，进而影响染色质结构和基因的表达。其中，组蛋白甲基化H3K9me2、H3K9me3及H3K27me3被认为抑制基因表达，多分布于转录不活跃的染色质区域［35]，而H3K36me3和H3K4me3多富集在转录活跃区域［36]。基因表达受到组蛋白修饰的严格调控，多梳抑制复合物（polycomb group, PcG）可以通过H3K27me3抑制下游靶基因表达，而COMPASS或其类似物，如Trithorax蛋白可以通过H3K4me3激活下游靶基因表达［37-38]，这些组蛋白修饰相互协调共同精准调控基因表达。玉米HDAC家族中ZmHDA101、ZmHDA102以及ZmHDA108在玉米各器官中普遍表达［39]，其中，ZmHDA101降低H4K5乙酰化水平，使得种子发育过程中低乙酰化［39]，ZmHDA108可以降低H3K9me2及H3、H4组蛋白去乙酰化，这使得玉米发育相关基因受到精准的调控［40]。ZmHO-1及ZmGSL-1启动子区域的组蛋白乙酰化影响玉米的高温反应［41]。热激玉米幼苗导致叶片中H3K9、H4K5以及H3乙酰化显著升高，H3K9me2修饰减少［33]。此外，组蛋白甲基化H3K27me3和DNA甲基化，microRNA及内源性小干扰RNA可以协调调控玉米茎和根的发育［42]。

玉米胚乳中含有大量的印记基因，来自于亲本的等位基因出现差异表达，玉米印记基因red1过表达导致玉米胚中细胞色素积累［43]。组蛋白甲基化H3K27me3和DNA甲基化共同影响玉米胚乳的印记基因表达［44]。土壤的盐碱化直接影响玉米幼苗的发育，组蛋白修饰在植物环境应激反应中起着重要作用，其中H3K9和H4K5乙酰化与盐胁迫响应及渗透胁迫有关, H3K9和H4K5乙酰化上调玉米细胞壁相关基因ZmEXPB2和ZmXET1表达，从而导致玉米细胞变大、盐胁迫引起的离子毒性减轻；H3K9和H4K5乙酰化也上调玉米渗透胁迫响应基因ZmDREB2A（Ehydration-responsive Element Binding Protein 2A）表达来介导玉米渗透胁迫能力［45-46]。茎腐病是玉米病害之一，广泛分布于玉米产区并严重影响玉米产量。ZmCCT（CCT Domain-containing Gene）是qRfg1位点上的抗病功能基因，表观遗传修饰的变化影响了ZmCCT在根部抗茎腐病的功能。TE1的插入/缺失改变了ZmCCT的H3K27me3/H3K9me3及H3K4me3水平，H3K4me3减少和甲基化的CG富集使病原体诱导的ZmCCT表达被抑制，导致玉米容易感病。ZmCCT的表观修饰调控使得玉米可以更加准确和及时地防御茎腐病［47]。组蛋白乳酸化（Kla）调控哺乳动物免疫反应，近期研究发现玉米根系中普遍存在乳酸化修饰，并且干旱敏感系B73和耐旱品系Jing216的乳酸化修饰存在明显差异，干旱处理B73和Jing216发现B73的乳酸含量显著降低，而Jing216没有显著变化，因此，乳酸含量也可作为植物耐旱的生理指标［48]。此外，组蛋白修饰影响玉米光反应、昼夜节律及代谢变化［33]。

2.2 DNA修饰

DNA甲基化是表观遗传学中最早被发现的一种修饰方式，可以通过添加甲基基团来调节基因表达。目前已知的DNA修饰方式包括甲基化、羟甲基化、脱氧基化等。甲基化是最常见的一种DNA修饰方式，它指的是在DNA分子上加入甲基基团，从而改变DNA分子结构和表达，进而影响植物的生长发育和逆境应答等方面。

DNA 5mC修饰是在胞嘧啶上的第5碳原子上加入甲基基团（CH3），其广泛分布在植物转座元件（TEs）和基因区［49-50]，多集中在CG、CHG和CHH（H代表C、A或T）序列区域［51]，由DNA甲基转移酶DRM1、DRM2、CMT1、CMT2、CMT3以及MET1和MET2催化形成。5mC修饰被认为是一种抑制性标记，参与基因表达沉默、转座子插入及缺失，以及基因组稳定性［52-53]。DNA 5mC对玉米生长发育至关重要，不同的组织部位表现出不同程度的DNA甲基化［54]，Eichten等［55]对玉米自交系品种建立了全基因组DNA甲基化图谱，并发现玉米自交系中存在不同的甲基化区域，这些区域多分布在转座子附近。DNA甲基化和转座元件共同影响基因表达。Vgt1位点是影响玉米营养生长到生殖生长阶段转变的关键位点，ZmRap2.7（AP2/ERF Transcription Factor）被认为是玉米开花抑制基因，Vgt1中的转座元件MITE的DNA甲基化会影响ZmRap2.7的转录，导致玉米提前开花［56]。ZmNAC111与玉米抗旱性相关，过表达ZmNAC111可以增加玉米抗旱性，转座元件MITE通过DNA甲基化5mC和组蛋白修饰H3K9me2抑制ZmNAC111表达，从而影响玉米的抗旱性［57]。5mC分布及含量受到多种因素影响，如温度胁迫及其他非生物胁迫可以影响玉米DNA甲基化分布模式，从而影响基因表达并进一步稳定遗传［33,55]。DNA甲基转移酶表达水平在玉米叶片发育过程中受到严格调控，这导致玉米叶片的分裂区、过渡区、延伸区及成熟区存在不同的CG和CHG甲基化模式［58]。缺失DNA甲基转移酶DDM1导致植物胚胎发育异常［59]，突变玉米中编码DNA甲基化酶相关基因zmet2和zmet5，以及DDM1同源基因chr101和chr106导致玉米出现比拟南芥更为严重的表型［60]。

DNA 6mA修饰在原核生物中较为丰富［61]，影响原核生物DNA复制及转录过程［62]，在植物发育过程中也可以调控相关基因表达［50]。6mA在拟南芥和水稻中的分布模式是一致的，大部分富集在异染色质区域，参与影响植物非生物胁迫响应［50,63]。此外，在拟南芥中也发现了DNA 4mC、5hmC修饰，但在玉米中的分布和功能还未被揭示［64-65]。这些研究结果表明，DNA甲基化可以调控植物基因表达进而影响植物生长发育，对玉米中DNA甲基化模式的解析将有利于提升玉米产量。

2.3 RNA修饰

目前RNA上的化学修饰被鉴定出超过160种，这些修饰参与调控基因表达、pre-mRNA的剪切、RNA稳定性和运输、转录和翻译等过程［66]。表观转录组学主要研究mRNA上动态修饰的位置、对基因表达的调控和生物学功能等方面［67]。随着RNA修饰测序技术、质谱色谱联用技术（LC-MS/MS）的发展，越来越多的mRNA修饰在生物体中的功能被逐渐揭示，如N7-methylguanine（m7G）、N6-methyladenosine（m6A）、N6,2-O-dimethyladenosine（m6Am），N1-methyladenosine（m1A）、5-methylcytosine（m5C）、5-hydroxymethylcytosine（hm5C）、2'-O-methylated nucleosides（Nm）、pseudouridine（Ψ）［68]。mRNA修饰也广泛存在于植物中，调控相关基因表达并影响植物的生长发育［68]。m6A修饰普遍分布在拟南芥和水稻的不同组织部位，敲除编码m6A相关甲基化酶基因MTA、MTB、FIP37将导致植物胚胎致死［69]。m6A在植物中可以调控分化因子的表达，进而影响干细胞分化。MTA缺失导致叶片卷曲、花絮和顶端分生组织均受到影响，FIP37的缺失导致茎尖分生组织（SAM）过度增殖［70]。敲除编码m6A去甲基化酶基因ALKBH10B导致拟南芥延迟开花［71]。水稻中m6A甲基化酶成员OsFIP影响水稻的孢子发育［72]。此外，m6A修饰也参与植物叶片的发育和果实的成熟，m6A识别蛋白EVOLUTIONARILY CONSERVED C-TERMINAL REGION2（ECT2）和ECT3在拟南芥叶片形成中起关键作用，突变番茄中编码RNA m6A去甲基化酶SLALKBH2可以延缓果实成熟［73-74]。m6A影响植物对胁迫的响应，在玉米中，干旱胁迫后编码m6A去甲基化酶基因ALKBH10表达增多，使得m6A水平降低，尤其是干旱胁迫相关基因Actin-7（ACT7）、 ECERIFERUM4（CER4）和CER10［75]。近期研究人员发现m6A修饰也参与植物响应低温变化［76]。在玉米自交系B73和MO 17中发现RNA m6A与基因表达呈现负相关，m6A修饰的基因在B73和MO 17中有着大量的自然变异，表明了m6A促进玉米自交系中的基因发生自然变异［77]。

在植物中，m5C修饰对环境变化也非常敏感。在高温或干旱胁迫下，m5C修饰降低，但在生长素、细胞分裂素和ABA等几种植物激素处理下升高［78]。此外，m5C修饰也影响植物根发育以及光合作用［38,78-80]。水稻中m5C甲基化酶OsNSUN2失去功能导致植株对光温更加敏感［80]，此外，m5C修饰也可以和组蛋白甲基化H3K27me3相互协调调控下游靶基因表达［38]。

总之，RNA修饰在植物生长发育期间扮演着重要的角色，通过改造作物中RNA修饰相关酶的含量进而达到提高作物产量的目的，这是一种有效提高作物产量的途径。m6A去甲基化酶FTO被报道在植物中缺乏该基因的同源基因，研究人员通过在单子叶水稻和双子叶土豆中引入动物基因FTO（Fat Mass and Obesity Associated）来调控植物中m6A水平。过表达FTO的水稻及土豆的产量与生物量都增加了约50%，此外，过表达FTO的水稻光合效率和抗旱能力均增加［81]。这说明通过表观编辑遗传育种技术，可以培育出更高产高生物量的优良品种，从而实现粮食增产。玉米中的RNA修饰分布及其功能还未被解析清楚（表1），因此对玉米中RNA修饰功能解析，改造玉米中RNA修饰相关酶是提高玉米产量的新途径。

表1 植物中RNA修饰相关酶Table 1 RNA modification related enzymes in plants

2.4 染色质重塑和非编码RNA

植物中庞大的DNA序列被压缩成更高阶的染色质结构，染色质结构的动态调节对于基因的表达调控至关重要。染色质重塑（chromatin remodeling）是指在基因复制和染色体重组过程中，ATP依赖的染色质重构因子对核小体的重新定位、核小体结构及组蛋白共价修饰改变［85]。SNF2因子可以促进DNA发生易位，从而介导染色质重塑和改变DNA可及性，许多植物中的SNF2蛋白被鉴定出来，如拟南芥、水稻和玉米，并发现其参与多种生物过程［86]。染色质重塑因子ZmCHB101调控玉米硝酸盐反应［87]，SWI/SNF ATPase与植物胚胎发育相关［88]，SWP37可以抑制植物内源性免疫反应［89]。

真核生物中除了编码蛋白的RNA（mRNA）之外，还存在着大量的非编码RNA（noncoding，ncRNA），其中长链非编码RNA（lncRNA）在调控基因表达中发挥着重要的作用［33]。lncRNA参与玉米中微RNA（microRNA，miRNA）-mRNA调控网络，在玉米中已鉴定出多种组织特异性lncRNA，例如，lncRNA_35524、lncRNA_31273和lncRNA_69328只在玉米胚中表达，而lncRNA_71309、lncRNA_02785、lncRNA_86055和lncRNA_58195参与胚乳发育［90]。此外，一些lncRNA还参与调控玉米的胁迫反应和玉米的耐磷性，例如，TCONS_00012662可以响应干旱胁迫［91]，PILNCR1可以响应磷的缺乏［92]。miRNA主要与基因转录后抑制相关［93]，miRNA在玉米生长发育过程中扮演着重要的角色［33]，参与玉米种子发育［94]、胁迫响应［95]等过程。此外，miRNA也影响玉米对营养元素的吸收，如miRC10和miRC108影响玉米对氮的吸收，miR528s、miR169s、miR166s和miR408/b可能与硝酸盐信号有关［33]。除了以上ncRNA之外，小干扰RNA（small interfering，siRNA）、环状RNA（circRNAs）也影响玉米的生长发育，一些siRNA影响玉米对病毒的应激反应［96]，circRNA在不同玉米品系中也表现出明显的差异［97]。

2.5 表观编辑

近年来，基因编辑工具层出不穷，从锌指核酸酶（zinc finger nuclease, ZFN）、转录激活因子样效应物核酸酶（transcription activator-like effector nuclease,TALEN）到第三代编辑技术CRISPR-Cas9，基因编辑技术正逐步应用于疾病治疗和作物产量提升等方面。表观遗传机制涉及染色质的稳定性并造成可遗传的变化，生物体建立表观遗传记忆并保持遗传的稳定性［98]。表观遗传编辑不同于CRISPR-Cas9等编辑工具，其不会改变DNA序列而是改变生物体内的表观遗传信息。重写表观遗传图谱是在不改变基因序列的情况下调节基因功能的另外一种方式，根据调节基因上表观修饰的变化来沉默或激活基因表达，而这种修饰的改变往往是可稳定遗传的。表观编辑调控基因表达可以通过调控相关的甲基化酶或去甲基化酶，导致基因表观修饰发生改变从而达到抑制或激活下游靶基因的目的。研究人员根据表观遗传修饰分布开发出了CRISPRoff和CRISPRon表观编辑工具，CRISPRoff是在小RNA的引导下将甲基基团粘贴在基因特定位点上，带上甲基修饰的基因随后被沉默表达，CRISPRon是通过去甲基化酶消除基因上的甲基修饰，从而逆转沉默效果［99]。这种可逆转的表观编辑工具在DNA序列不改变的情况下调控特定基因表达被认为是基因编辑的里程碑式进展［100]。CRISPRoff结合DNA甲基化酶DNMT3a和DNMT3L以及招募组蛋白修饰的抑制结构域KRAB，将该系统导入到基因组中可以达到80%-90%的基因发生沉默［100]，CRISPRoff系统在细胞分裂及分化过程中仍然可以保持稳定性［99]。表观编辑系统有潜力对其他编辑系统难以靶向的基因组进行修饰，从而达到目的基因的精准调控。表观修饰相关酶的催化结构域是表观编辑工具的重要组成部分，不同的表观编辑工具可用于添加、删除和识别植物中不同的表观遗传密码。目前表观编辑基于基因编辑系统与表观修饰酶的催化结构域相互作用来修饰基因组中表观遗传标记，从而导致染色质结构改变和基因表达变化［101]。表观编辑也是理解表观修饰、细胞重编程和功能机制解析的有效方法，可以用于表观育种，在改善作物产量性状方面有着很大的希望。ZFN与SU（VAR）3-9 HOMOLOG 9（SUVH9）结合诱导下游靶基因FWA发生DNA甲基化，从而沉默FWA基因表达［102]。基于基因编辑系统CRISPR的SunTag系统偶联烟草中DRM甲基化转移酶NtDRMcd被用于靶向拟南芥中DNA甲基化［103]。

通过调节植物内表观修饰水平来改善作物产量性状是目前表观编辑育种的策略。FTO作为哺乳动物体内的RNA去甲基化酶可以调控动物内m6A水平，研究人员将动物内的FTO转到水稻和马铃薯内，并降低了体内m6A水平，使得poly（A）RNA和染色质开放程度增多［81]。利用表观编辑改造后的水稻和马铃薯的根系变大，光合效率和抗旱能力增加，水稻的分蘖数目增多，产量和生物增加约50%［81]。水稻细胞中转化Cas12j2驱动的表观编辑系统（5mC）可以导致水稻淀粉合成基因OsGBSS1表达水平急剧下降，该系统可以微调水稻中下游靶基因表达［104]。表观编辑的出现也为表观修饰在抗逆性遗传改良中的应用提供了支持，DCas9与拟南芥组蛋白乙酰转移酶HAT1融合，通过重塑染色质来提高脱落酸响应元件AREB1/ABF2基因表达，提高了拟南芥的抗旱性，这说明表观编辑系统dCasHAT在改造作物胁迫响应方面有着良好的应用前景［105]。因此，表观编辑的开发和利用在作物产量性状的改良上具有广阔的前景。编辑效率是限制表观编辑技术的因素之一，CRISPRoff和CRISPRon表观编辑工具的开发可以针对不同靶点进行操作，但是随着时间推移，被沉默的基因会被再次启动，这使得表观编辑效率降低，探索亚稳态沉默基因将是提高表观编辑效率的有效途径［99]。合成生物技术是基于工程化设计理念，对生物体进行有目标的设计、改造或重新合成。目前，基于合成生物技术的“合成表观”（synthetic epigenetics, SynEpi）整合了工程学理念和表观遗传基础，结合表观编辑是提高作物产量的新策略。研究人员已经成功将来自哺乳动物和烟草相关模块融合，并将其通过表观编辑技术导入到植物中，从而精准控制植物的营养生长和开花［106]。随着单分子实时测序技术和第三代测序技术的应用，植物中核酸修饰分布及功能被不断解析，而表观编辑技术可以定向调控核酸修饰水平，因此表观编辑技术在提高作物产量中有巨大潜力。此外，基于人工智能等信息技术而开发的表观智能预测和设计技术更加优化了合成表观回路，如水稻智能数据库eRice［107]和水稻基因组开放染色质区域预测的智能模型SMOC［108]，以及作物表观遗传预测模型SMEP［109]，这使得研究人员可以更精准改造作物中表观信息，从而达到作物高产的目的。

3 育种应用与展望

目前，玉米已经成为世界上产量最大的粮食作物，随着气候的急剧变化、耕地面积的减少以及人口增多，粮食作物的产量需要提升50%，才能满足全球人类的需求［110-111]，因此提高玉米产量是作物育种的重要目标。尽管已经克隆了一些玉米产量相关基因/QTL，如YIGE1基因影响穗的发育，过表达YIGE1可以增加雌穗花序分生组织大小并提高籽粒产量［111]，Zm00001d044081启动子影响玉米籽粒大小和重量［112]；NAC7基因通过调控玉米光合作用来影响产量［113]，突变ZmCLA4将导致玉米叶夹角变大［114]；籽粒大小是影响玉米产量的重要性状，QTL位点qkl-2调控玉米籽粒大小［115]，但玉米各性状之间往往相互影响，调控相关性状基因之间的关系网络有待明晰。

玉米产量易受到高温、干旱、盐碱等非生物胁迫因素影响。表观修饰在植物响应非生物胁迫中起着重要的作用，如玉米中DNA甲基化可以有效防止热激情况下转座子沉默现象［116]，热激玉米幼苗也将导致H3K4me2及H3K9ac增多，从而增多热激转录因子Hsf表达量［117]。此外，DNA甲基化也影响玉米响应干旱胁迫相关基因表达［118]，以及玉米中转座子在不同胁迫条件下发生差异表达［119]。随着对RNA修饰检测技术的开发，RNA甲基化在植物非生物胁迫中的作用被逐渐解析，如m6A与干旱胁迫相关［75]，m5C与高温胁迫相关［80]，但RNA甲基化在玉米响应非生物胁迫中的作用还未被解析，因此解析RNA修饰在玉米中的功能是探索玉米发育过程中的新方向（图1）。

图1 玉米中表观遗传机制Fig. 1 Epigenetic mechanism in maize

表观遗传变异是通过表观修饰的可遗传变化来调控基因表达，从而影响生物体表型［120]，表观遗传变异也是表型变异的一个重要来源。植物中有很多基因易受到表观遗传变异，其中拟南芥Qua-Quine Starch（QQS）基因在自然界中经常发生表观遗传变异，该基因主要参与淀粉代谢［120]。表观遗传变异也将导致不同基因型出现表达水平差异［121]，使基因能够以比突变更快的可遗传方式调整其表达，这种变异同时还保留了快速逆转的可能。尽管，自发的表观遗传变异被认为是不稳定的，但有利的表观变异有可能通过DNA序列的可遗传变异而变得稳定。通过表观编辑技术对表观遗传变异位点进行改造也可以达到调控基因表达的目的。玉米有着比拟南芥和水稻更大的基因组，富含大量的转座子，在表型和遗传变异方面有着独特的优势，因此探索玉米表观遗传信息，发掘有利的表观变异位点，通过表观编辑等技术对表观修饰进行改造，这将是提高玉米产量的新方式。