应激影响生猪和猪肉品质的研究进展

韩依辛，甄 锐，邱 菲，刘梦竹，康桦华，涂 杜，傅云扉，徐志宏,,*

（1.岭南现代农业科学与技术广东省实验室肇庆分中心，广东 肇庆 526238；2.广东省农业科学院动物卫生研究所，广东 广州 510630）

我国作为猪肉产量和消费大国，2022年猪肉产量5 541 万t，猪肉消费量5 694.8 万t，国民猪肉消费比例常年第一，随着国家高质量发展和人民生活水平的不断提升，我国国民的日常肉品需求也从吃上肉转变为了吃好肉、吃健康肉。生猪应激又叫猪应激综合征（porcine stress syndrome，PSS）[1]，生猪应激时会出现精神紧张、呼吸加快、肌肉震颤、皮肤发干发红等症状，导致猪肉颜色苍白、质地变软、系水力降低、表面出现汁液，形成PSE（pale, soft, and exudative）肉，影响肉制品的口感、不能达到消费者购买的标准，造成了经济损失[2]。本文总结生猪应激产生的原因，分析应激对生猪和猪肉的影响，提出缓解应激的技术，以期避免养殖和屠宰阶段生猪应激的产生，降低对肉质的影响，保证对于健康肉品的供应需求。

1 生猪应激反应

应激反应是一种多因素诱导的复杂的动物机体对内外刺激产生的全身非特异性适应反应，而引起应激反应发生的因素则被称为应激原[3-4]。动物下丘脑-垂体-肾上腺（hypothalamic-pituitary-adrenal，HPA）轴是应激反应产生的主要内分泌轴，通过应激源产生的应激信号会被传递到下丘脑室旁核，一部分下丘脑室旁核神经元将促肾上腺皮质激素释放激素释放到垂体门脉系统，刺激垂体前叶合成和释放促肾上腺皮质激素（adrenocorticotropic hormone，ACTH），当ACTH到达肾上腺皮质后，会发出糖皮质激素合成信号，合成皮质醇等糖皮质激素，调节对应激源的生理反应，如图1所示[5-6]。

图1 HPA轴示意图Fig. 1 Schematic diagram of HPA axis

不同的应激源会导致不同的应激反应，目前通常将应激反应按照不同应激源分为4 类：由热量、重金属、疾病相关错误折叠蛋白等引起的胞质热休克反应；由毒素、过敏原等引起的线粒体未折叠蛋白反应；由有害气体及疾病引起的缺氧应激反应以及由热量和营养不良等引起的氧化应激反应。胞质热休克反应会引起热休克蛋白1（heat shock proteins 1，HSP1）和HSP90结合，线粒体未折叠蛋白反应会引起HSP70表达升高[7-8]，缺氧应激反应会引起缺氧诱导转录因子上调[9]，而氧化应激反应主要是由于动物体内抗氧化剂和自由基不平衡导致的，在热量以及营养不良条件下使动物体内自由基增多，导致氧化应激反应的产生[10-11]。

适当而轻微的应激反应可使动物对环境的适应能力增强，使其更快地适应环境，增强其免疫机能，但大多数应激反应的发生都是过度而强烈的，这种过度的应激反应可能会导致动物的机体出现异常，影响动物的生长速度、消化、免疫功能及生产性能，并且还有可能诱发多种应激性疾病甚至导致动物死亡[12]。在应激反应中，不光使动物生理上感到痛苦的行为会导致动物应激，一些引起动物心理情绪波动的行为也会导致应激的发生，引发生理反应[13]。其中生猪的应激反应在养殖及屠宰阶段较为常见，又被称作PSS[14-15]。当生猪处于应激状态时，其机体的糖酵解和糖异生速度提升，会导致血糖升高，并且生猪长时间受到应激状态的影响也会导致血液中乳酸水平升高、猪肉pH值降低、肉品质降低等[16-17]。

2 不同因素对生猪应激的影响

从生猪养殖到屠宰的整个环节，引起生猪应激的因素主要分为内在因素和外在因素两大类，其中内在因素主要由于不同基因对应激的敏感程度不同而导致携带不同基因的生猪抗应激能力不同，而外在因素则是生猪整个养殖和屠宰阶段的各种外界刺激导致生猪产生不同程度的应激反应。养殖过程中环境、气候、转群、人为因素、更换饲料等造成生猪应激[14-15,18-19]，屠宰过程中多种因素，如惊吓、气温过高或过低、运输时间过短或过长、运输密度过大、待宰休息时间过短、生猪之间打架等导致生猪应激的产生[20-21]。

2.1 基因对生猪应激的影响

不同品种的猪由于携带不同基因，其对应激的敏感程度也不同，例如，某些猪抗应激能力更强而某些猪则更易产生应激反应，其中氟烷（halothane，Hal）基因的隐性纯合子（Halnn）对应激的敏感性强于其显性纯合子（HalNN），而酸肉（rendement napole，RN）基因则引起携带该基因的猪宰后猪肉pH值显著低于未携带RN基因的猪[22-24]。基因对生猪应激的影响总结见表1。

表1 基因对生猪应激的影响Table 1 Effects of genes on stress in pigs

2.2 环境温度对生猪应激的影响

Xiong Yunxia等[28]研究发现，在（25f1）℃和（35f1）℃ 2 种不同温度条件影响24 h后，（35f1） ℃条件下的生猪采食量相比（25f1）℃条件下的生猪明显下降，并且生猪的粪便微生物组成中变形杆菌有所增加，而拟杆菌则有所减少。Teixeira等[29]通过对巴西本土品种piau猪进行为期15 d的热应激研究发现，热应激（30 ℃）15 d猪体质量的增加和最终体质量都低于正常温度（22 ℃）的猪，并且热应激条件下猪的颈部、背侧、侧腹以及直肠温度和呼吸频率略高于正常组，血清中三碘甲状腺素略低于正常组。这2 项研究表明，热应激不仅能够改变生猪的采食量及增重情况，还会影响生猪肠道微生物的组成。

2.3 运输对生猪应激的影响

生猪在养殖阶段转场和前往屠宰场时通常都会经历长时间的运输，而在这段运输过程中也会导致应激的产生。de Arun等[30]对12 头通过卡车进行转场的生猪进行研究，运输时间为12 h，运输平均速度为40 km/h。在运输前、运输后即刻、运输后7 d 3 个时间点采集血液和唾液样本并进行分析。结果表明，经过12 h运输后，生猪的直肠温度、呼吸频率、皮质醇、酶活性等血清应激指标以及HSP、促炎细胞因子水平均相比运输前的基础值有明显升高，而高密度脂蛋白胆固醇（high-density lipoprotein cholesterol，HDL-C）和白细胞介素4（interleukin 4，IL-4）相比运输前有明显降低，并且在运输后7 d所有指标均恢复至运输前的基础值。

通常情况下，人们普遍认为较短的运输时间对生猪应激的影响会更小，但也有相关研究表明，在较短时间运输时，更容易导致生猪产生应激反应，对生猪应激的影响更大[31-33]。目前仍需对不同生猪运输时间进行进一步研究，找出更适合的运输时间，减少生猪应激反应的发生。运输对生猪应激的影响总结见表2。

表2 运输对生猪应激的影响Table 2 Effects of transportation on stress in pigs

2.4 生猪间打斗对生猪应激的影响

在养殖和屠宰过程中生猪之间相互撕咬打斗也是引起生猪应激反应的一大原因，其中比较常见的就是生猪之间的咬尾现象，咬尾可能会导致生猪生长发育减缓、引起疾病等一系列问题的出现。Valros等[36]选取12 只在养殖过程中常被咬尾（TB组）及13 只无被咬尾（C组）现象的猪进行对比，采集运输至屠宰场前和运输后的唾液样本以及致晕后宰杀时的血液样本，并采集半膜肌进行肉质相关指标的测定。结果表明，TB组猪运输前后的唾液皮质醇含量升高与C组猪相比较小，血清皮质醇含量与C组猪相比较低，这说明生猪在养殖过程中的长期反复应激会导致其对屠宰阶段应激反应的敏感程度降低。

2.5 待宰休息时间对生猪应激的影响

生猪到达屠宰场后，是否有待宰休息时间及休息时间长短也会影响生猪的应激情况，且与生猪的性别也有一定关系。Jama等[37]选取同农场养殖的杜洛克长白杂交公猪、母猪各半，共60 头运输120 km到达屠宰场，其中15 头公猪和15 头母猪在到达屠宰场时屠宰，另外30 头猪在屠宰场待宰栏休息20 h后屠宰，运输前、运输后以及到达待宰栏休息20 h后3 个节点采集唾液、血液和尿液。研究发现，母猪血清中肌酸激酶水平显著较高，公猪和母猪唾液中皮质醇水平在运输前差异不大但在运输后均有升高，且公猪皮质醇水平升高程度更大，在待宰栏休息20 h之后母猪唾液皮质醇水平变化不大，公猪唾液皮质醇水平降低至母猪水平。运输至屠宰场后母猪的血清皮质醇水平高于公猪，在经过20 h待宰休息后血清皮质醇水平均有所下降但下降程度差异不大，母猪尿液皮质醇水平下降程度较大。母猪体内肌酸激酶水平较高表明与公猪相比母猪对于身体接触更加敏感，而根据唾液皮质醇结果可以得出公猪对于运输应激更加敏感的结论。由于生猪进入屠宰场需要经历赶猪、装车、运输、卸猪等过程，生理和心理并未恢复至正常状态，通常需要12 h以上的休息时间。但待宰休息时间过长也会导致生猪消耗过多能量[38-40]。

2.6 宰杀方式对生猪应激的影响

生猪在屠宰场被宰杀时所采用的不同宰杀方式也会引起不同程度的应激。目前国内常用的方式主要有3 种，一种是在固定区域或生猪运输传送带上直接放血宰杀，一种是先通过电麻击晕设备对生猪进行三点式电击击晕，此时猪会发生强直性肌肉收缩，在这之后再进行放血。龙定彪等[41]在对长白×荣昌二元杂交猪的2 种不同宰杀方式进行研究时发现，直接宰杀心脏屠宰的生猪相较于电击晕后放血屠宰的生猪其血清葡萄糖、血清肌酸激酶、血清乳酸脱氢酶含量都要更高。第3种方式则是使用70%～80%的高浓度CO2致晕生猪后再进行宰杀，吴小伟等[42]通过对比CO2致晕后放血宰杀和电击晕后放血宰杀生猪的血液理化指标发现，CO2致晕后放血宰杀生猪的肌酸激酶、乳酸脱氢酶和乳酸含量都要更低。Marcon等[43]通过研究发现，相比电击晕后放血宰杀，高浓度CO2致晕后放血宰杀能够显著减少生猪出现骨折及肝肾充血的概率。这说明高浓度CO2相较于电击晕对生猪应激的影响更小，但由于高浓度CO2致晕法的成本较高，目前国内还是选择前2 种宰杀方式的屠宰场居多。

3 应激对宰后猪肉的影响

在养殖阶段，生猪应激后通常能够得到充分的休息，从而缓解应激对生猪的影响，但在屠宰阶段，生猪会因为陌生的环境以及装车、运输、卸车等流程更易导致应激反应的发生，在得不到较好休息的情况下直接使猪肉的品质下降，对猪肉的色泽、保水力、pH值及质地造成影响。

3.1 应激对色泽的影响

猪肉的色泽通常用色度值来表示，郭建凤等[44]对宰前运输4 h和2 h的生猪宰后猪肉色度值进行研究，结果发现，宰前运输4 h的生猪宰后24 h猪肉红度值和黄度值均显著高于运输2 h的生猪，这可能是由于生猪适应了长时间的运输，应激程度有所下降。龙定彪等[41]对直接宰杀心脏和电击晕后放血屠宰2 种方式的宰后猪肉色度值进行研究，结果发现，电击晕后放血宰杀的猪肉亮度值显著低于直接宰杀心脏的猪肉。

生猪在养殖期间长时间受到应激的影响也会对宰后猪肉色度值造成影响，Valros等[36]对12 头在养殖期间经常受到咬尾应激影响以及13 头无影响的生猪进行研究，结果表明，养殖期间长时间受到应激影响的生猪其宰后24 h半膜肌亮度值显著高于对照组生猪。色度值的变化会很大程度上影响消费者的购买欲望，所以生猪在养殖和屠宰过程中的应激问题应受到充分的重视。

3.2 应激对保水力的影响

保水力是衡量肉品品质的重要指标之一，通常来讲，肉品品质越高则肉品的保水力越高，而最常用来体现保水力的2 个指标就是肉品的蒸煮损失率和滴水损失率。生猪受应激影响后其宰后猪肉的保水力会变差。田寒友等[45]对宰前运输3 h和6 h的生猪进行研究，结果发现，运输3 h的生猪其宰后猪肉蒸煮损失率和滴水损失率均更低，保水力更高。van de Perre等[46]研究发现，生猪经过长时间的待宰休息，其宰后猪肉的保水力则会下降。黄强力等[47]对电击晕后放血宰杀以及直接放血宰杀的生猪宰后猪肉进行研究，结果发现，相对直接宰杀，电击晕后放血宰杀生猪宰后猪肉滴水损失率更低，吴小伟等[42]则发现，相比电击晕后放血宰杀生猪，CO2致晕后放血宰杀生猪宰后猪肉蒸煮损失率更低。

3.3 应激对pH值的影响

pH值是最常见的用来衡量酸碱度的指标，在肉品中也是用来衡量肉品质量的关键指标。pH值会直接影响肉品的色度、嫩度、蒸煮损失及保藏期[48]。Urrea等[35]对200、235、270 kg/m23 种不同运输密度生猪的血液相关应激指标研究后对宰后猪肉也进行了研究，对比宰后1 h背最长肌pH值及宰后24 h背最长肌pH值发现，270 kg/m2条件运输的生猪其宰后1 h背最长肌pH值显著低于运输密度200、235 kg/m2组生猪宰后1 h背最长肌pH值。在宰杀环节，黄强力[47]、龙定彪[41]、邹华锋[49]等均发现，电击晕后放血宰杀生猪宰后猪肉pH值显著高于直接放血宰杀的生猪。Vermeulen等[50]对2009ü2011年间18 家屠宰场共8 508 头生猪进行宰后30 min背最长肌pH值的测定，并对运输、装卸、待宰休息、宰杀致晕方式进行评估，通过运输时的密度是否在0.41～0.51 m2/100 kg区间，装卸、待宰休息、宰杀致晕时的噪声是否低于85 dB分为合格和不合格流程，并对4 种流程进行组合，结果表明，4 种流程全部合格情况下的背最长肌pH值为6.30，4 种流程全部不合格情况下的背最长肌pH值为6.13，差异显著，说明屠宰运输时过小或过大的密度以及装卸、待宰休息、宰杀致晕时过大的噪声都会导致生猪应激并且影响宰后猪肉pH值。

3.4 应激对质地的影响

生猪受到应激影响后，会产生猪肉质地变软、弹性变差、嫩度下降等情况，影响口感，而剪切力和咀嚼性是评价猪肉质地的主要指标。吴小伟等[25,42,51]对不同季节及不同宰杀方式宰后猪肉剪切力及咀嚼性进行研究，结果发现，夏季的宰后猪肉剪切力最高，咀嚼性最低，质地最差，高浓度CO2致晕后宰杀生猪宰后猪肉剪切力更低，并且在同样在轨时间为44 min时高浓度CO2致晕后宰杀生猪宰后猪肉咀嚼性更高。

4 减少应激的措施

养殖或屠宰阶段的应激会导致生猪采食量降低、生长速度缓慢，宰后猪肉颜色变白、质地变软、表面出现汁液、保水力降低、pH值下降、影响肉品口感等一系列问题，最终导致肉品不能达到消费者购买标准，造成经济损失。如何减少应激、改善肉质是目前的一大热点问题。

4.1 养殖中减少应激的措施

4.1.1 改善空气质量

养殖中应激虽然大多有足够的时间缓解但也会导致生猪出现采食量降低，影响生产性能[52]。如何在养殖过程中缓解应激，减少应激造成的经济损失是近些年研究的热门课题。Kim等[53]通过在不同养殖阶段使用空气净化器，对比无空气净化器饲养室内生猪的皮质醇、肾上腺素等血液应激指标，生猪的肌间脂肪厚度和最终胴体等级等猪肉质量指标发现，在有空气净化器饲养室中饲养的生猪其肌间脂肪厚度和最终胴体等级总体上优于没有空气净化器饲养室中饲养的生猪，且差异显著，并且在有空气净化器饲养室中饲养的生猪其血液中皮质醇含量也低于无空气净化器饲养室中饲养的生猪，证明空气净化器可以有效缓解生猪饲养时的应激问题。

4.1.2 改善温湿度

雾化、通风、淋浴都是圈舍中常用的降温方法，并且常通过温热指数（temperature-humidity index，THI）来确定猪的热应激期[54-55]。THI按下式计算。

式中：T为空气温度/℃；RH为相对湿度/%。

Godyn等[56]通过对比2 个基本相同的产房不开启雾化系统以及1号产房开启、2号产房不开启情况下2 间产房温度、RH、THI以及母猪呼吸频率、直肠温度等发现，2 间产房在使用雾化系统前室外温度为20.5 ℃，1号产房的温度、RH以及THI都要高于2号产房，1号产房在使用雾化系统后室外温度为28.2 ℃时，温度较2号产房低2.1 ℃，RH高18.6%，THI低0.8，差异显著。之后对两产房内母猪皮肤温度、呼吸频率及直肠温度进行检测，其中1号产房和2号产房内母猪呼吸频率为49.1、68.6 次/min，差异极显著，但两产房内母猪皮肤表面温度及直肠温度基本无差异。结果证明，雾化系统虽然会使房间内RH升高，但能够有效降低房间内气温及THI，并且可以适当降低母猪呼吸频率，能够有效缓解改善热应激情况。

4.1.3 改善养殖空间

养殖的环境及空间大小也会影响生猪应激的程度，Lebret等[57]对2 种养殖条件下的巴斯克猪进行比较，结果发现，传统方式养殖（1.0 m2/头）的生猪其血浆ACTH、血浆皮质醇，以及宰后猪肉的亮度值、滴水损失率、解冻损失率均高于自由放养生产系统（2.5 hm2围栏中养殖）中的生猪。

4.1.4 补充缓解应激物质

除利用改善环境的方法外还可以通过给生猪补充一些物质的方法来缓解生猪应激，其中刘瑞生[58]、朱友根[59]等认为可以通过增加日粮中氨基酸水平以及补充电解质、VE及微量元素等来缓解生猪热应激。刘晶[60]则提出，在养殖期间生猪发生热应激时可以使用竹叶、鱼腥草、菊花、陈皮等混合煮制灌服以减少应激。

4.2 屠宰中改善应激的措施

屠宰工艺中的生猪由于没有充足的休息时间，在这期间产生的应激反应会对生猪及宰后猪肉品质产生很大影响，目前屠宰场常用的缓解应激方法主要为淋浴及适当延长待宰休息时间。

4.2.1 宰前淋浴

Nannoni等[61]通过使用一种配备淋浴器的生猪运输车辆对装载后和卸载前使用及未使用淋浴器的生猪血液乳酸含量、宰后1 h背最长肌pH值以及背最长肌滴水损失等指标变化进研究，结果发现，使用淋浴器的生猪血液中乳酸含量低于未使用淋浴器的生猪，宰后1 h背最长肌pH值高于未使用淋浴器的生猪，并且滴水损失率也相较未使用淋浴器的生猪更低，表明在生猪运输时使用淋浴器有明显的缓解应激及改善肉质的效果。

4.2.2 适当宰前休息

通常生猪进场后会进入待宰栏休息一段时间，这是因为生猪如果进场后立即宰杀，其应激状态未能恢复会对血液应激指标及肉质造成比较大的影响[62-63]。短时间的休息可能不足以缓解生猪的应激情况，但由于禁食和陌生环境等原因，长时间的待宰休息可能会导致生猪之间发生啃咬而加大应激反应甚至死亡，因此合适的待宰休息时间才能够更好地缓解生猪应激。Young等[64]通过研究发现，生猪到达屠宰场后经过休息能显著提升宰后猪肉的保水力，邹华锋等[49]对屠宰场休息6、12 h后屠宰的生猪背最长肌pH值及滴水损失率等进行对比研究，结果发现，休息12 h生猪宰后24 h pH值高于休息6 h生猪且滴水损失率也较休息6 h生猪更低。Sutherland等[40]研究表明，过长的休息时间会加大生猪在屠宰工艺中的死亡概率。短时间的休息不能够充分缓解应激，而长时间的待宰休息导致生猪的能量消耗过多，使猪肉品质下降，找出最适合的休息时间还需要进一步的研究。

5 结 语

生猪应激作为生猪养殖与屠宰阶段常出现的一种现象，其不仅会导致生猪血液应激指标升高，在生猪无法得到充足休息或长时间处于应激状态的情况下还会导致宰后猪肉品质变差。目前养殖阶段有改善空气质量、降低温度、补充缓解应激物质等方法缓解应激，但屠宰阶段缓解应激的手段依旧单一，进一步缓解屠宰应激、改善猪肉品质还需要更加高效的手段与现有方法进行结合。

在养殖阶段，应当培育抗应激能力更强的猪种。屠宰阶段，应继续研究不同运输时间以及不同待宰休息时间对生猪应激的影响，找到适合生猪的运输时间及待宰休息时间，在待宰时可以在饮水中适当添加电解质、VE等微量元素或是中药成分来缓解应激，可以通过播放音乐的方式改善屠宰场的噪音环境，使生猪放松下来，更快适应环境，减少应激，提高猪肉的品质。