菊芋资源在反刍动物饲粮中的应用现状

晓 敏， 弓 剑

（内蒙古师范大学生命科学与技术学院，内蒙古自治区高等学校生物多样性保护与可持续利用重点实验室，内蒙古呼和浩特010022）

菊芋（Helianthus tuberosus L.）是菊科多年生块 茎 草 本 植 物 （Yue等 ，2020；Ersahince等 ，2017），其长度、块茎的颜色、枝和茎的数量以及叶的比例取决于品种、土壤类型和气候条件（Szpunar-krok等，2016）。它作为高产低投入的物种，在各种土壤类型（如贫瘠和沙质土壤、盐碱地）和不同气候条件 （干旱和高温）下均可种植（Ersahince等，2017）。此外，其还具有很强的繁殖能力、抗病虫害和抗冻能力等（Yang等，2015）。由于以上特点，菊芋作为栽培作物在我国黑龙江、辽宁、吉林、北京、内蒙古、河北、山西、河南、湖南、湖北、四川、山东、江苏、安徽、陕西、新疆、宁夏等省区均有种植（刘海燕等，2019）。

菊芋作为一个物种，具有很强的竞争力，能快速生长遮蔽土壤表面，并形成一个资源捕获区，从而抑制其他物种的生长（Kays等，2007）。据报道，菊芋地下块茎产量高达75.5 t/hm2，地上鲜绿色物质产量高达120 t/hm2（Papi等，2015；Diederichsen，2010）。菊芋株高达2～4 m不等，每年可以割3～4茬（Papi等，2015）。 菊芋富含矿物质、低含量的脂肪、高含量的膳食纤维和高比例的酚类物质（Fratianni等，2007）及天然抗氧化剂，如维生素C、类胡萝卜素、多酚、羟基肉桂酸和黄铜等（Jimenez-escrig等，2003）。它也是菊粉和低聚果糖的丰富来源（Radwan等，2007）。菊粉和低聚果糖可影响家畜消化生理特性、血液代谢产物及其代谢（Ma等，2011；Kays等，2007）。 因此，在适当的生长期收割茎叶，可作为干旱和半干旱地区反刍动物的高价饲粮 （Yang等，2015）或青贮饲粮（Papi等，2019）。菊芋副产物中的粗蛋白质含量接近于紫花苜蓿甘草（Kaya等，2010），是反刍动物非常好的非常规饲料，可以掺入到饲粮混合物中，取代反刍动物日粮中的常规粗饲料来源，如苜蓿干草、青贮饲粮等（Sallam等，2008）。但目前在国内关于菊芋在反刍动物生产中的应用研究并不广泛。因此，本文将菊芋的营养成分及生物活性物质及其对反刍动物生产性能、营养物质表观消化率、血液生化指标、瘤胃参数及瘤胃微生物、体内氮沉积的影响进行叙述，并对菊芋在反刍动物饲粮中的开发利用前景进行展望，以期为菊芋在反刍动物生产中的应用奠定基础。

1 菊芋的营养成分及生物活性物质

1.1 干物质 菊芋块茎的干物质（DM）占块茎质量的16.5%～36.2%（Sawicka等，2020）； 菊芋块茎含有各种结构性碳水化合物，如单糖（葡萄糖、果糖），双糖（蔗糖）；低聚糖（菊粉、伪菊粉、低聚果糖）和多糖（甘露聚糖、纤维素、木质素和半纤维素）等（Sawicka等，2020）。菊芋块茎中菊粉含量占鲜重的7%～30%（Kays等，2007）或干重的60%～85.5%（Aduldecha等，2016），是储存碳水化合物的主要形式，但是块茎填充之前，暂存在根茎中（Szewczyk等，2019）。菊芋块茎具有15 MJ/kg DM的高代谢能含量（Samal等，2017）。以上特点赋予了菊芋独特性和特殊的工业价值。菊粉不同于淀粉和纤维素，是葡萄糖聚合物，是主要的能量来源。哺乳动物的消化酶不易分解菊粉，经消化道进入大肠后在双歧杆菌和其他益生菌的作用下发酵生成短链脂肪酸（SCFAs）、乳酸和气体（CO2、H2和CH4），降低肠道pH，从而抑制肠道有害菌群 （沙门氏菌和大肠杆菌）的增殖。此外，菊粉还具有促进钙的吸收，降低胃肠疾病，刺激免疫系统，调节血脂和降低癌症风险等药理性功能（商婷婷等，2019）。

1.2 纤维 菊芋块茎中的纤维含量为114～208 g/kg，其主要成分有纤维素、半纤维素、果胶和木质素等（Sawicka等，2020）。纤维是反刍动物（如牛、绵羊、山羊）饲粮中不可或缺的营养成 分，在盲肠或瘤胃内被消化（Kanber，2021）。饲粮纤维刺激反刍动物咀嚼活动和唾液流动方向（Ersahince等，2017）。唾液中的碳酸氢盐和磷酸缓冲液中和有机物在瘤胃中发酵产生的酸度的增加。反刍动物饲粮中的草料或纤维不足可能降低咀嚼活动、瘤胃pH、纤维消化、微生物产量，导致代谢紊乱，如酸中毒、蹄叶炎等（Shaver，1997）。此外，菊芋还具有增强肠蠕动，降低胆固醇和消化系统中的一些有害物质的吸收，延缓碳水化合物水解的作用，从而降低血糖水平 （Okada等，2017）。菊芋块茎除了含有可溶性纤维之外，还含有不溶性纤维，其含量为新鲜块茎重的0.9%～1.9%，即块茎DM的2.7%～13%（Danilcenko等，2017）。

1.3 蛋白质 根据NRC（Council，2001）的描述，菊芋是含有中高等水平蛋白质的牧草，其生长期粗蛋白质 （CP）含量达到18%，随着植物的成熟降至6.2%（Ersahince等，2017），在营养上可比与人们熟知的饲粮作物相媲美（Papi等，2019）。特别是菊芋叶中富含蛋白质，而叶蛋白富含赖氨酸和蛋氨酸（Schweiger等，2003）。 菊芋块茎富含蛋白质，包括必 需 氨 基 酸 （Danilcenko等 ，2013；Sawicka等 ，2013），其中含硫氨基酸和芳香族氨基酸比例占主导 地 位 （Danilcenko等 ，2013；Reshetnik，2011；Mikos-bielak等，2000），且大多数（70%）都是易溶性的（Michalska-ciechanowska等，2019）。菊芋块茎中的平均蛋白含量为76 g/kg DM（Sharifi-rad等，2018；Danilcenko等，2013）。 众所周知，蛋白质在所有生物体的新陈代谢中起着至关重要的作用。

1.4 磷和镁 菊芋块茎中的磷 （280 mg/100 g DM）和镁（1120 mg/100 g DM）含量充足，并且含有过量的钠（5.8 mg/100 g DM），但钙（89 mg/100 g DM）和钾（3210 mg/100 g DM）含量缺乏（Sawicka等，2020；Sawicka等，2013）。 茎叶部分的钙含量比块茎中的高8倍左右，磷和钾含量分别低5倍和4倍，镁含量相当（Schweiger等，2003）。从营养学的角度来看，钙与镁的比例是至关重要的。然而，块茎中的过高的钾浓度，无法弥补钙的缺乏或镁的适宜含量（Meric，2009）。

1.5 其他 菊芋块茎含有丰富的维生素，包括维生素C、β-胡萝卜素、B族维生素（如硫胺素、核黄素、烟酸和生物素）等，还含有抗坏血酸（Sawicka等，2020）。菊芋块茎中饱和脂肪酸占优势，而茎叶中不饱和脂肪酸占优势 （Byung-Sung，2011；Talipova，2001），其主要以中性脂、糖脂和磷脂的形式存在（Sawicka等，2020）。中性脂肪含量从根茎中的58.3%到块茎中的49.6%不等，块茎中的糖脂含量最高（43.1%），而根茎中最低（35.2%）；叶片以磷脂为主（11%）（Li等，2020）。中性脂肪包括石蜡（paraffinic）、不饱和烃、类异戊二烯烃鲨烯、生育酚、游离脂肪酸、类胡萝卜素（β-胡萝卜素、α-胡萝卜素、γ-胡萝卜素、番茄红素、玉米黄质、叶黄素）、类异戊二烯醇、三萜系化合物、甾醇类、含有植物甾醇和三萜烯醇的脂肪酸酯、三酸甘油酯、4-单甲基甾醇和叶绿素等（Sawicka等，2020）。酚类化合物是天然的抗氧化剂，是指酚醛酸和黄酮类化合物，具有很强的抗氧化能力（Sawicka等，2020）。菊芋叶片和块茎中含有的主要酚类化合物是绿原酸（Sawicka等，2020）。这些化合物具有清除自由基、增强自由基向活性较低的化合物的歧化、螯合促氧化金属、降低或提高一些酶的活性等功能。菊芋块茎含有较高比例的酚类化合物，达1477～1082 mg/kg DM（Michalska-ciechanowska等，2019）。此外，菊芋还含有很多植物化合物，包括多酚（Catanǎ等，2018）、香豆素、不饱和脂肪酸、多安衍生物和倍半萜烯等 （Heimler等，2017），它们具有抗氧化、再生和抗衰老等作用。

菊芋块茎和地上部分（茎、叶和花）中的功能性或生物活性成分有益于动物的健康 （Kays等，2007）。因此，菊芋可用作动物饲粮的营养添加剂（Tajodini等，2015） 或牲畜的绿色饲粮（Ceccarelli等，2010）。但是，需要注意的是，菊芋的营养成分随植物的成熟而发生变化。另外，由于菊芋茎叶还含有单宁和皂苷等抗营养成分 （Ersahince等，2017），如果添加比例不适，会对动物产生一些不良影响。

2 菊芋在反刍动物生产中的应用

2.1 对反刍动物生产性能的影响 反刍动物饲粮中适量添加益生元能有效促进动物健康和生产性能（Lee等，2009）。据报道，在犊牛饲粮中额外添加12 g菊芋粕（含6 g菊粉）饲养56 d后，平均日增重和平均增体重显著提高（Jonova等，2018）。Król（2011）在荷斯坦黑白花犊牛饲粮中添加6 g/d菊粉饲养56 d后发现，终体重显著高于对照组和3 g/d菊粉添加组。雄性荷斯坦黑白花犊牛[（23±5）d；（50±5）kg]日粮中添加含有48.5%～50.1%菊粉的菊芋粕试验中也发现类似的效果 （ārne等，2016）。如上所述，犊牛饲粮中添加的菊芋粕或菊粉能显著提高犊牛活体重量 （Verdonk等，2004；Kaufhold等，2000；Webb等，1992）。

王水旺等（2014）利用菊芋粕替代小尾寒羊基础饲粮（DM基础）饲喂60 d后发现，基础饲粮中添加15%菊芋粕能有效促进羔羊生长性能。另外，在雄性拉赫曼羔羊（Rahmany lambs）饲粮中添加菊芋副产物能使羔羊终体重显著提高，导致平均日增重也显著提高（Salman等，2014）。由此可见，菊芋粕及副产物可使用于动物饲粮之中，因为它们可以改善动物健康（益生菌效应）、动物福利（防止刻板行为）和减少畜牧业对环境的影响（Blair，2007）。以上对反刍动物生长性能的积极影响可能是益生元的作用，益生元是有益调节反刍动物肠道微生物菌群和改善动物健康的潜在方法。特别是，益生元可能通过增强营养、消化和代谢过程、生长和发育以及免疫系统能力来改善反刍动物的整体健康和性能（Stover等，2016）。

2.2 对反刍动物营养物质表观消化率的影响研究表明，奥斯米公羊（Ossimi Rams）饲粮中用不同剂量的菊芋（7.5%、15%、30%）替代精粮发现，与对照组或30%添加组相比，7.5%添加组的营养物质消化率（DM、OM、CP、EE、CF）显著提高（Abd EI-Mola等，2018）。Petkov等（1997）也发现，绵羊饲粮中添加菊芋能使所有营养物质消化率显著提高。在雄性拉赫曼羔羊饲粮添加菊芋副产物能使羔羊DM、OM、CP、CF、EE和无氮提取物（NFE）消化率显著提高（Salman等，2014）。Hindrichsen等（2006）发现，与许多其他副产物饲粮相比，菊芋饲粮具有较高的OM和CP消化率。Bramble等（2004）研究发现，用菊芋替代肉牛饲粮中20%的蒸汽压片玉米时DM和CP消化率明显提高。另有研究表明，用菊芋粕替代15%和30%的基础饲粮，对各营养物质消化率均无显著影响 （王水旺等，2014）。Samal等（2017）研究表明，在大鼠日粮中添加菊芋粕能有效提高CP、EE和CF的消化率，并有利于钙和磷的吸收。体外试验也表明，以盛开期的菊芋替代30%的紫花苜蓿，对饲粮消化率和代谢能 （ME）没有任何影响 （Fazaeli等，2009）。 此外，菊芋青贮替代玉米青贮（0、50、100、150、200 g/kg DM）饲喂查尔公羊发现，对营养物质的消化 没有 不利影响 （Papi，2015）。 另外，Razmkhah等（2017）研究表明，菊芋青贮饲粮替代540 g/kg DM玉米青贮饲粮，对绵羊营养物质消化率没有不利影响。然而，另有研究发现，在绵羊饲粮中添加4%的菊芋粕对DM、OM和EE消化率没有不利影响，且CP消化率显著提高；但酸性洗涤纤维（ADF）消化率降低，可能的原因是菊粉可抵抗纤维水解酶活性，特别是纤维素酶和半纤维素酶活性（Traiyakun等，2013）。据报道，在反刍动物中，菊芋地上部分的有机质消化率（OMD）和代谢能分别为59%～63%和9.6 MJ/kg（Karsl等，2009）。以上结果均表明，菊芋饲粮对于反刍动物营养物质消化率具有积极的作用，是反刍动物非常好的非常规饲粮，也是蛋白质、可溶性碳水化合物、能量和类胡萝卜素的来源。

2.3 对血液生化指标的影响 血液生化指标能够反映相应时间段内的营养状况指数（Maurya等，2015）。绵羊饲粮中添加的菊芋粕对血液尿素氮（BUN）没有任何影响（Traiyakun等，2013）。 另有研究发现，奥斯米公羊饲粮中添加菊芋使血清总蛋白、白蛋白和球蛋白浓度（g/dl）不同程度的提高；而胆固醇和肌酐水平显著降低；对血清AST和ALT没有不利影响 （Abd EI-Mola等，2018）。Razmkhah等（2017）研究表明，菊芋青贮饲粮替代玉米青贮饲粮，对绵羊血液参数（葡萄糖、甘油三酯、胆固醇、总蛋白质、白蛋白、球蛋白）没有不利影响。杨立杰等（2017）研究发现，奶牛日粮添加10%菊芋青贮茎秆，不改变血液白细胞、红细胞和血小板总数，红细胞压积、平均体积、平均血红蛋白量和血红蛋白浓度以及淋巴细胞比率；可提高血清中谷胱甘肽过氧化物酶（GSH-Px）活性。Papi（2015）发现，菊芋青贮替代玉米青贮饲喂查尔公羊对于血糖浓度、血液尿素N没有不利影响。以上结果均表明，反刍动物摄取菊芋牧草，一般处于良好的营养状态，肝脏处于正常的生理状态，同时可以改善奶牛抗氧化能力。因此，菊芋可以作为提高机体健康的饲粮原料。

2.4 对反刍动物瘤胃微生物及参数的影响

2.4.1 pH反刍动物瘤胃液pH的正常范围为6.0～7.3（Abou等，1963）。 瘤胃液pH可反映瘤胃微生物的生存环境及饲粮在瘤胃内的消化程度，是反映瘤胃综合发酵水平的重要指标，其主要受饲粮成分和性质、采食时间、唾液分泌量的影响（王水旺等，2014；Mcdonald等，2011）。 此外， 瘤胃发酵产物，如NH3-N和VFA也影响瘤胃液pH（Mcdonald等，2011）。在绵羊饲粮中添加的菊芋粕对瘤胃液pH没有不利影响 （王水旺等，2014；Traiyakun等，2013）。菊芋青贮饲料替代540 g/kg DM玉米青贮饲料，对绵羊瘤胃液pH没有不利影响（Razmkhah等，2017）。然而，在雄性拉赫曼羔羊饲喂菊芋副产物时发现，瘤胃液pH显著降低（Salman等，2014）。但是，降低值处于瘤胃液pH的正常范围之内。因此，在反刍动物饲粮中添加的菊粉或菊芋副产物对瘤胃液pH没有任何不利影响。

2.4.2 原生动物 瘤胃液pH的稳定性对肠道微生物种群的持续性和稳定性起着至关重要的作用（Franzolin等，2010）。瘤胃内原生动物对瘤胃pH的变化非常敏感，当瘤胃pH高于7.8或低于5.0时，它们都无法存活（Clarke等，1977）。瘤胃内如果没有原虫动物通常表现出细菌数量的增加、氨和VFA产量的减少以及有机物消化率降低，这些主要取决于动物所采食的饲粮的质量（Franzolin等，2010）。由于瘤胃原生动物快速摄入淀粉颗粒而减缓瘤胃细菌的发酵速率和随后产生的有机酸，具有缓冲作用（Franzolin等，2010）。此类缓冲作用倾向于稳定瘤胃发酵（Slyter，1976）和降低瘤胃消化物的氧化还原电位（Jouany等，1999）。在绵羊饲粮中添加菊芋粕对瘤胃内容物细菌及原生动物没有影响（Traiyakun等，2013）。另有研究发现，菊芋青贮饲粮替代玉米青贮饲粮，对奶牛瘤胃内原生动物（Isotrichidae，Entodiniinae，Diplodiniinae和Ophryoscolecinae）总数及组成没有不利影响（Razmkhah等，2017）。胡丹丹等（2017）利用16S rDNA高通量测序技术发现果寡糖可显著提高奶牛瘤胃中假单胞菌属、瘤胃拟杆属及瘤胃纤维降解菌的丰度。

2.4.3 挥发性脂肪酸 食草动物的最主要特征是具有利用植物结构性碳水化合物中的化学能的各种各样的机制和解剖学特征。这些动物胃肠道的某些部位比其他部位明显庞大，以便容纳由饲粮被微生物分解产生的挥发性脂肪酸 （VFAs）和乳酸（Allen，1997），是主要的能量来源。对于反刍动物来讲，瘤胃内生成的VFAs可提供反刍动物所需总能量的70%～80%。因此对于VFAs产量及比例的评定，对进一步提高反刍动物能量利用率具有重要意义。瘤胃内VFA产生的主要影响因素有饲粮成分、瘤胃内的酸碱度等。瘤胃液NH3-N浓度的增加可以满足微生物对氮的需求，最大限度地提高瘤胃发酵速率，最终促进瘤胃微生物蛋白的合成。瘤胃液NH3-N浓度主要受饲粮的影响，NH3-N浓度过高或过低都会抑制瘤胃微生物的增殖，进而影响瘤胃液对饲粮的消化吸收程度（王水旺等，2014）。在雄性拉赫曼羔羊饲粮添加菊芋副产物能使羔羊瘤胃液TVFAs和NH3-N浓度显著提高 （Salman等，2014）。Sallam等（2008）报道，与其他副产物相比，饲粮中添加的菊芋副产物能使瘤胃液NH3-N浓度最大限度提高。瘤胃液NH3-N浓度的增加可以满足微生物对氮的需求。然而，另有研究表明，在绵羊饲粮中添加的菊芋粕对瘤胃液NH3-N没有影响（王水旺等，2014；Traiyakun等，2013）。 同样，菊芋青贮替代玉米青贮饲喂查尔公羊对瘤胃液NH3-N没 有 不 利 影 响 （Traiyakun等 ，2013）。 另 外 ，Razmkhah等（2017）研究发现，菊芋青贮饲粮替代玉米青贮饲粮，对奶牛瘤胃液pH、总VFA和NH3-N没有不利影响。另有研究表明，菊粉具有减少瘤胃内NH3-N和CH4的产生，增加微生物蛋白的合成和活体增重的作用 （Jonova等，2017；Aārne等，2016；Samanta等，2013）。 由以上研究推断，菊芋牧草对反刍动物瘤胃原生动物及瘤胃参数（pH、NH3-N、VFA）没有任何不利影响。

2.4.4 甲烷 瘤胃中存在大量的不同微生物，包括产甲烷菌，它们是在高度厌氧条件下释放CH4的古细菌（Kumar等，2009）。甲烷是由产甲烷菌利用CO2和H2形成的（Van等，2011）。产甲烷菌在生产CH4的过程中消耗反刍动物摄入量的2%～15%的能量（Kumar等，2009；Moss等，2000）。 此外，瘤胃中甲烷产生水平的升高使生产率降低，并对反刍动物维持高水平生产能力产生负面影响（Kumar等，2009）。在犊牛饲粮中额外添加12 g菊芋粕（含6 g菊粉）饲养56 d后，瘤胃内CH4和CO2产生水平与对照组相比具有增加趋势，但无显著差异（Jonova等，2018）。关于菊粉对CH4产生的影响方面的研究很少，且有限的研究结果也不一致。因此，关于菊芋粕（含菊粉）在反刍动物瘤胃内发酵产生甲烷方面有待进一步研究。另外，体外发酵试验表明，随着菊芋植株的成熟，反刍动物体外总产气量和CH4的产生量减少（Ersahince等，2017）。这可能与随着菊芋植株的成熟木质素含量升高有关（Hindrichsen等，2005）。

3 小结与展望

菊芋及其副产物具有较高的营养价值，按一定比例添加于反刍动物饲粮中，具有与苜蓿相当的饲喂效果。但是，对不同动物类型饲粮中不同生长期的菊芋及菊芋副产物的添加水平及应用效果，有待进一步研究。

菊芋及其副产物用于反刍动物是非常好的非常规饲粮，既经济又环保，不仅减少了废弃物的排放又降低了处理费用，并且能增加额外收入。另外，菊芋茎秆及菊芋副产物的价格低于常规饲料且不影响动物生产性能，可以减少养殖场和养殖户生产成本。所以开发利用菊芋牧草这一非常规饲粮资源，对于我国西部地区土地资源和饲粮资源有效利用及畜牧生产有着重要的意义。另外，菊芋作为新成员已被纳入我国饲料数据库（2019年第30版）。因此，基于菊芋的反刍动物饲粮开发必将成为饲草料研发的新潮流。