独脚金内酯生物学功能研究进展

苏维娜，臧家富

（1．山东师范大学，山东 济南 250014；2．莒南县农业农村局，山东 莒南 276600）

独脚金内酯（SL）最早是从独脚金的非寄主植物棉花的根际分泌物中分离得到，到目前为止，已经从不同植物中发现大约25种天然的独脚金内酯。它们在化学结构上都包含1个三环内酯（ABC-ring）和1个由烯醇醚键连接在一起的单环内酯（D-ring）。SL分子结构的多样性主要源于ABC-ring上不同形式或位置的基团复杂性，天然独脚金内酯的化学合成受到限制［1］。GR24是一种广泛使用的独脚金内酯人工合成类似物，具有与内源独脚金内酯相似的生物活性［2］。

独脚金内酯影响植物侧枝生成、调节根构型，控制中胚轴伸长、增加根毛长度和抑制不定根等［3-7］。此外，还介导植物应对逆境胁迫的抗性（包括干旱、盐度、温度、营养缺乏和氧化胁迫），光照强度也会诱导独脚金内酯的积累［8-10］。在调节植物生长发育和耐逆性过程中独脚金内酯并不是孤立地起作用，而是与脱落酸（ABA）、细胞分裂素（CTK）和生长素（IAA）等多种激素相互作用。本文在概述独脚金内酯生物合成及其调控作用的基础上，进一步拓展和阐明与SL相关的植物激素信号间的互作网络，旨在更好地理解SL在植物非生物胁迫响应和激素交互中的功能。

1 独脚金内酯的生物合成与信号转导

独脚金内酯在植物自身发育和对环境的适应过程中发挥着不可或缺的作用，成为提高作物生产力和恢复力的潜在工具。SL生物合成和信号转导相关基因的研究是重要农艺性状遗传改良的关键。虽然SL的生物合成途径尚未完全阐明，但涉及的大多数酶已被确定。SL是由β-胡萝卜素衍生而来，通过β-胡萝卜素异构酶（D27）和两个类胡萝卜素裂解双加氧酶（CCD7和CCD8）基因使其转化为SL的前体CL（carlactonoic）［11］。CL由MAX1（more axillary growth 1）编码的细胞色素P450单加氧酶CYP711A氧化生成CLA（carlactonoic acid），CLA再经进一步的反应催化生成SL，但是目前对SL合成过程中CLA的下游途径仍知之甚少［12-14］。

SL主要在植物根部合成，由根向上运输到茎从而抑制分枝。在矮牵牛中，ABC转运蛋白PDR1参与调控细胞间SL的转移，影响SL的向顶运输和渗出土壤［3］。α/β水解酶D14含有由3个保守氨基酸（Ser-His-Asp）组成的催化三联体，可以特异性识别和结合SL［15，16］。受体D14水解SL发生构象变化进而与D3（在拟南芥和其它物种中为MAX2）和D53（在拟南芥中同源的SMXL6、SMXL7、SMXL8）形成SCF蛋白复合体，新形成的复合物随后介导转录抑制因子D53的泛素依赖性降解，并转导SL信号［17，18］。IPA1（ideal plant architecture 1）作为水稻D53下游的靶标基因，能直接调控D53基因的表达，而D53也会反过来抑制IPA1的转录水平，由此产生负反馈［19］。

2 独脚金内酯在植物抗逆境胁迫中的功能

2．1 干旱和盐分胁迫下的功能

气候变化导致干旱和高盐度加剧，对一些地区的作物产量产生负面影响。通过对拟南芥SL生物合成基因启动子序列的分析，鉴定出响应干旱和盐胁迫的反转录因子特异性结合的顺式作用序列［20］。SL生物合成或信号转导突变体对干旱和盐等渗透胁迫异常敏感，而GR24则可以诱导气孔关闭缓解盐胁迫对水稻幼苗的不利影响［21-23］。

AM真菌能与植物形成互惠共生体，增强对不同环境因素的适应性。NaCl处理诱导AM菌根化幼苗中的SL生物合成相关基因（CCD7、CCD8、MAX2）的表达［24］。盐胁迫下莴苣根际AM真菌丰度增加，提高植株抵抗水分胁迫的能力，SL在共生后的耐盐中起关键信号作用［25］。在水稻SL生物合成基因D17和D10突变体中AM定植水平则低于野生型植株，这表明植物可能通过增加SL产量，促进植物和土壤微生物的共生以抵御不断变化的环境条件。

2．2 营养胁迫下的功能

SL通过优化植物生长和触发资源分配来应对土壤营养缺乏。低磷、低氮和低硫等多种营养胁迫均可上调SL相关基因的表达，其中磷胁迫对促进SL的合成分泌最为显著［26，27］。SL能促进磷在营养匮乏时的迁移和吸收，番茄SL生物合成基因（D27、CCD8）参与调控磷饥饿应答反应，低磷特异响应基因如三联体IPS1-miR399-PHO2和高亲和力的磷转运体LePT2基因表达也被激活［28］。在营养缺乏条件下植物的许多特征与SL上调相关。在低磷或低氮条件下，SL可诱导叶片衰老，减少分枝，此外SL通过改变根毛密度和长度调控根系构型，使根在土壤中的分布更有利于有效养分的利用［29，30］。

SL促进豆科植物根系根瘤菌的形成，在固氮方面发挥重要作用。施用GR24可增加苜蓿（Medicago sativa）、豌豆和大豆的结瘤率［31-34］。在粳稻、豌豆和大豆中SL生物合成突变体的结瘤数目比野生型少［35，36］。SL的应用能增强营养获取和豆类产量。

2．3 氧化胁迫下的功能

多种非生物胁迫会诱导植物产生大量的ROS，包括过氧化氢（H2O2）、羟基自由基（·OH-）和超氧阴离子（O2·-）等，引发DNA的氧化损伤，使细胞代谢功能紊乱甚至死亡。叶面喷施独脚金内酯类似物GR24，能通过提高抗氧化酶活性有效缓解盐和弱光逆境对鼠尾草和番茄幼苗的氧化损伤［37，38］。土壤营养元素的缺乏会刺激植株合成活性更强的SL，同时伴随着ROS生成［39，40］。SL调节植物结构的平衡，以及ROS的代谢，有助于植物在变化的环境条件下进行适当的驯化。此外，ROS还可以作为第二信使分子介导SL的信号转导过程，由一系列酶相协调进而上调防御基因的表达［41］。例如，SL可以通过NADPH氧化酶激活信号分子H2O2的信号级联途径来缓解田菁幼苗的盐胁迫［42］。

3 独脚金内酯与其它植物激素的互作

3．1 独脚金内酯与脱落酸的相互作用

独脚金内酯（SL）通过与脱落酸（ABA）直接或间接地相互协同作用调控植物对非生物逆境的响应［43］。暴露在非生物胁迫下的菌根植物具有更高的SL和ABA水平［44］。番茄ABA突变体中SL生物合成基因的表达量和SL含量显著降低［45］。施用GR24降低荷花中LjNCED2的表达进而抑制渗透胁迫中ABA的积累［46］。SL和ABA合成途径密切相关，SL表达水平或敏感性变化影响ABA浓度和响应，并对植物的代谢产生影响。利用缺乏ABA的番茄突变体研究表明，SL通过一种未知的机制调节ABA的生物合成［47］。此外，SL与ABA互作还通过控制ABA诱导的气孔敏感性得到证实［48］。拟南芥SL缺陷突变体在干旱胁迫下气孔孔径增大，存活率降低，这可能是由于气孔关闭效率低增加蒸腾失水所致［49，50］。通常情况下，植物对水分亏缺反应是通过诱导ABA介导的气孔关闭来降低蒸腾作用。SL对气孔关闭的影响取决于ABA的合成、转运和敏感性［51］。SL与ABA的正相关是传导渗透胁迫信号调节气孔模式的关键决定因素。

ABA水平在非生物胁迫下快速增加，但在不同物种中SL含量可能存在差异。ABA正调控田菁叶片SL水平和信号通路中基因表达，提高盐胁迫抗性［52］。同样，在水稻和小麦根提取物中SL生物合成基因的转录水平上调，促进植物对缺水环境的适应性［53，54］。然而在干旱条件下却导致番茄根系中SL的生物合成受到抑制［55］。因此通过上调SL信号来选育具有抗旱潜力的作物品种尚待进一步探索。

3．2 独脚金内酯与细胞分裂素的相互作用

细胞分裂素（CTK）和SL之间的相互作用似乎随植物生理过程而变化。它们对不定根形成表现出各自独立的功能［56］，对芽激活和芽分支则是相互拮抗［57-59］。在拟南芥和豌豆中，细胞分裂素和SL都作用于芽特异性基因BRC1（Branched 1），该基因编码抑制芽生长的转录因子，是两种激素的共同靶点［60，61］。BRC1基因表达可通过GR24增强但却受细胞分裂素的抑制。同样地CTK和SL的拮抗作用表现在植物对干旱的适应。利用拟南芥的CTK缺失和信号突变体提供的证据表明，细胞分裂素在植物干旱适应中起负调控作用［62，63］。相反，SL通过改变气孔密度和气孔导度在抗旱相关生理性状方面发挥着积极的调节功能［21］。植物中不同的激素之间存在着复杂的内稳态调节。

3．3 独脚金内酯与生长素的相互作用

生长素（IAA）是植物生长发育的重要信号分子。生长素和SL在一个独特的反馈回路中相互作用［64］。生长素调节SL的生物合成，参与SL介导的各种发育过程［65］。在调控枝条分枝过程中，SL干扰生长素极性运输和生长素渠化，阻碍了腋芽的发育［5，66］。

在根发育中，SL通过调节生长素敏感性来控制侧根的生长，生长素极性转运主要依赖于生长素外排蛋白PIN［67，68］。PIN蛋白在细胞中的不对称分布决定细胞间生长素流方向，SL通过降低PIN蛋白水平扰乱生长素的极性运输，抑制侧根的形成［69］。同样，SL通过调节PIN活性抑制生长素外流，导致生长素在初生根分生组织细胞内积累，促进细胞分裂、分生组织区细胞体积的增大以及主根伸长［70］。在根毛发育调控中，SL和生长素之间也发生类似的互作，缺磷胁迫下独脚金内酯作用于生长素的下游，诱导表皮细胞内生长素水平增加，来调控水稻根毛的生长［7］。

4 展望

近年来，独脚金内酯（SL）激素功能的发现为更详细地探讨激素对植物发育的调控提供了契机与可能。表型可塑性在适应变化或极端的非生物环境中具有潜在的重要作用。通过对SL信号通路的修饰，可以构建出最优的作物株型，这是提高作物养分吸收和农作物产量的重要途径。分子技术的发展使作物的遗传改良变得更加可行，SL有望成为改善多种农艺性状和可持续农业的激素物质。与其它植物激素一样，在不适宜的环境条件下，SL的生物合成和活性会受到多个激素的串扰调控。根作为植物和土壤的界面，比植物地上部更容易受到各种非生物胁迫，根对周围环境的感知影响着植物形态的建成。很明显SL将环境信息转化为根系的生长线索，这些信号成分如何在分子水平上根据环境因素诱导SL生物合成和信号转导的机制尚不清楚。我们还需要对此进行更多的研究，并进行反向遗传学和突变体互补，以进一步了解信号网络。同时需要更多试验和理论研究来仔细分析SL和其它植物激素对整个植物组织水平的不同贡献，优化植物激素的内源水平，以最大限度地发挥多种激素之间的胁迫响应机制。