绦虫感受器结构概述*

李海云

(华南农业大学动物科学学院，广州 510642)

绦虫(tapeworm)隶属于扁形动物门(Platyhelminthes)绦虫纲(Cestoidea)。该纲成虫体背腹扁平、两侧对称、大多数种类外部分节，为三胚层、无体腔的动物。其生活史各期都营寄生生活，成虫绝大多数寄生在脊椎动物的消化道中，幼虫需在1～2个中间宿主体内发育，被习惯性称为绦虫蚴或中绦期或续绦期或变绦期(metacestode)幼虫。由于适应内寄生生活，绦虫消化系统完全退化而全靠体表微毛吸收宿主营养。

绦虫与其他新皮类动物(Neodermata)一样，在其体壁尤其是皮层中存在有各种感受器：即无纤毛和有纤毛的游离神经末梢。20世纪后半叶开始人们已对绦虫皮层超微结构、神经系统和游离神经末梢进行了一些研究和描述 (Morseth, 1967; Webbetal., 1974; Hessetal., 1977; Allison, 1980; Richardsetal., 1982; Biserova, 2008, 2016; Yonevaetal., 2018; Barketal., 2019; Mairetal., 2020)。已发现树突感觉末梢和皮层膜之间形成了特殊的接触，并描述了典型纤毛与基体和根发生的各种结构和变形(Jones, 1990; Biserova, 1987, 1991; Pospekhovetal., 1992a,b; Okinoetal., 1994; Bruansketal., 1998; Poddubnaya, 1998; Biserovaetal., 1999；Biserovaetal., 2016)。绦虫感受器的树突末梢通常变为球茎状结构，靠游离端为“肩”部，球茎状结构中一般含有线粒体、神经小管、颗粒状(电子致密)和非颗粒状(电子透明)囊泡等。以头节及生殖孔周围皮层中分布为多(Biserova, 1987, 1991; Jones, 1990; Okinoetal., 1994; Dudichevaetal., 2000a, b; Kornevaetal., 2015) 。有证据证实感受器与额腺前孔位置一致(Davydovetal., 1985; Biserovaetal., 2012)。感受器最多的形态数据来自对皮层超微结构的观察。在所有电镜研究的原尾蚴(procercoid)(Biserovaetal., 1999)、裂头蚴或实尾蚴(plerocercoid)(Webbetal., 1974; Hessetal., 1977)及成体期均发现有感受器。成体期，生殖孔周围的链体上发现存在有大量的感受器(Jones, 1990; Kornevaetal., 2001; Kornevaetal., 2015)同时链体的侧方也有分布(Dudichevaetal., 2000b)。锥吻绦虫有复杂的附着器官：成对的背腹吸槽(bothrium)和一个有4条触手的特殊的吻器官。触手和吸槽可以一起或单独收缩，明显受神经系统控制。锥吻绦虫皮层感受器的研究文献相对较多(Davydovetal., 1985; Biserova, 1987, 1991; Palm, 2008; Palmetal., 1998, 2000; Casadoetal., 1999; Jones, 2000; Biserovaetal., 2016)。

下面就已有研究的较典型的绦虫感受器结构进行介绍，以期对此类动物的感受器有基本的认识，以便对新皮类适应寄生生活方式的形态与功能的协同演化进行深入了解。

1 两线目(Amphilinidea)绦虫的感受器

两线目绦虫是研究最少的绦虫类群之一，全体仅一个节片，子宫孔和生殖孔不接近；雄性孔和阴道孔在体后端；子宫N型；子宫孔接近于发育不全的咽；内纵肌层发育不良；成体寄生于鱼类和龟类体腔中。仅描述过少数种类。对叶状两线绦虫Amphilinafoliacea和伸长澳洲两线绦虫Austramphilinaelongata有过生活史研究。对少数种类的幼虫及成体的超微结构、精子的发生及卵黄形成过程有过一些研究(李海云，2021)。其超微结构中，感受器主要为无纤毛和有纤毛两大类型。

1.1 伸长澳洲两线绦虫幼虫的无纤毛感受器

一类位于体前部位置的无纤毛感受器，最明显的特征是有一个厚厚的纤维基质鞘和一个具有短而发散小根的基体。纤维基质鞘沿着树突延伸，从皮层深入皮层下，包围着感受器的大部分区域。一层薄薄的皮层在感受器周围延伸，使感受器顶端游离，并与表皮直接接触。球茎“肩”部有2个电子致密领，球茎中有许多大的线粒体、神经小管、一个基体及从基体发出的短根(图1-A)。偶尔发现游离的树突，其内充满大量的神经小囊，有神经小管，并穿透皮层和表皮到表面形成球茎状膨大。没有桥粒或电子致密领，但有一管状结构，沿着其部分长度方向有一些电子致密的内容物，延伸到表面膨大的基部，建立起表皮和树突末端之间的接触。没有被树突占据的腔延伸到中心狭窄的树突和球茎表面膨大底部的管状环之间(图1-B)。在两条幼虫的近前端观察到一个树突末端的变形结构(图1-D)，其内有一些神经小管，侧面有感杆(rhabdomere)，一团包装密集的颗粒(色素？)以及一些附属小体，没能追踪到树突状末端向皮层下的延续部分，此结构可能是光感受器。有些树突末梢未达到皮层(图1-E)，有的达到皮层(图1-C, F)。另一型无纤毛感受器(图1-G)位于幼虫虫体后端排为一环的8个大的乳突状结构中，各乳突含一无纤毛感受器。其球茎中含有许多大的线粒体，一个有发散的交叉条纹状纤毛根(纹状小根)的基体和一束长长的无条纹细丝。电子致密领由几个薄环形成，除了顶端隔桥粒[septate desmosome，实际由隔状连接(septate junction)和半桥粒(hemidesmosome)组成]和电子致密领(electron-dense collar)结构外，在感受器和邻近表皮之间还发现有一些桥粒(desmosome)等胞间连接，以固定感受器。

图1 伸长澳洲两线绦虫幼虫感受器结构示意(改绘自Rohde et al., 1985, 1986)

1.2 伸长澳洲两线绦虫幼虫的纤毛感受器

包括单纤毛和四纤毛两种类型。单纤毛微绒毛感受器(图1-H)在体前端附近大量发生。显然，它对应于浸银幼虫中的小乳头(Rohdeetal., 1983)。与分布于幼虫相同区域表面的四纤毛感受器(图1-I)相比，它的直径较小。有2个腹前部群，各约13个单纤毛感受器，以及略多的后腹中部群，约10个单纤毛感受器。尚不清楚靠近身体赤道的一对小乳头是否属于同一类型。四纤毛感受器直径较大，表现出与浸银幼虫中的大乳头相吻合 (Rohdeetal., 1983)。有2个腹前部群，各有3～5个乳突，略位于腹前部单纤毛感受器的后方。

2 旋缘目(Gyrocotylidea)绦虫的感受器

旋缘目绦虫身体单节，粗壮，纺锤状或伸长。前端有肌肉质吸盘样附着器官。体后部区域渐弱，通常终止于圆花饰(rosette)样附着器官(偶尔丢失或缺？)。侧方边缘多有凹凸的体褶。体表广泛分布有棘或分布区窄或无棘。

2.1 玫瑰旋缘绦虫Gyrocotyle rugosa 圆花饰的感受器

玫瑰旋缘绦虫圆花饰的感受器有3型：I型感受器位于圆花饰的上、下表面边缘，其特征是具有一条无纤毛小根的长纤毛，感受器球茎含2个电子致密领和几个线粒体(图2-A)。II型感受器比I型大，位于圆花饰的上表面，有一条有纹状小根的长纤毛，同样有2个电子致密领和1或2个线粒体(图2-B)。这两型感受器的纤毛都是“9+2”轴丝结构。III型感受器位于圆花饰的下表面，没有感觉纤毛，但有一纹状纤毛小根，并且被封闭在皮层和肌肉组织中，有一个复杂的微纤维与纤毛小根关联的三维球形格结构。感受器球茎中含有大量的膜包小泡、神经小管和线粒体(图2-C)。I型感受器的感觉纤毛暴露于肠道环境，可能感受机械刺激(Horridge, 1965)，因此，可能是一种触觉感受器，并可能在实现寄生虫与宿主粘膜的附着中发挥重要作用。II型感受器有感觉纤毛，可能也是机械感受器，同时由于其与三角涡虫Dugesiatigrina的化学感受器相似，推测可能也有感受化学刺激的功能，在实现圆花饰在肠的特定部位附着中发挥作用。III型感受器很可能是机械感受器，其缺乏与外界的直接联系，表明其不可能是化学感受器。圆花饰附着在肠绒毛上的作用模式会进一步证实其机械接受功能。该感受器位于圆花饰的下表面，此处的压力由吸杯建立，且与放射状和环状肌肉相邻，肌肉可以为持续附着提供动力(Allison, 1980)。

图2 玫瑰旋缘绦虫圆花饰的感受器结构示意(改绘自Allison, 1980)

2.2 乌尔纳旋缘绦虫Gyrocotyle urna十钩蚴(lycophora)的感受器

人们在乌尔纳旋缘绦虫十钩蚴上发现有8种不同类型的感受器(表1)，多数位于体最前端头腺的开口附近。其中5种为单纤毛感受器，感觉纤毛突出于外表面(图3)；其余3种感受器不达体表(图4)。

表1 乌尔纳旋缘绦虫十钩蚴8型感受器比较

图3 乌尔纳旋缘绦虫十钩蚴上的5种纤毛感受器结构示意(改绘自Xylander, 1987)

图4 乌尔纳旋缘绦虫十钩蚴的感受器结构示意(改绘自Xylander, 1987)

3 鲤蠢目(Caryophyllidea)绦虫的感受器

鲤蠢目(亦译为核叶目)绦虫具有单节体制，没有内、外分节，仅有一套生殖器官。它们外形上类似于单节绦虫亚纲的种类。有关鲤蠢目绦虫新种、分类及结构的报道不断都有(Orosetal., 2017; Uhrovietal., 2021)，而对其感受器的研究报道不多，其中有对吸口凿开绦虫Glaridacriscatostomi(更名为“亚口鱼格拉里绦虫”更为合适)感受器的研究报道(李敏敏等，1991)。

吸口凿开绦虫采自亚口鱼Catostomuscommersoni。李敏敏 等(1991)报道此绦虫有两型感受器，其中一型为有纤毛的感受器(图5)，该型感受器为神经细胞树突末端穿过基底膜在体被合胞体内远端膨大形成的长锥形球茎状结构，通常单个存在，亦发现有双生的现象。该型感受器的端部在近体被表面处膨大形成两“肩”。整个感受器为基底膜纤维层所形成的“鞘”包裹。两“肩”处的隔状连接和桥粒等配合鞘的作用将感受器固定在合胞体内，保持一定形状。感觉毛下方接基板，为一高电子密度、染色较深的结构，其下有5条色深、形状大小与基板相似的条纹组成的基体(此“基体”结构可疑，基体应该是类似中心粒的结构)。在隔状连接下方内侧有一个致密领，感受器内有3种大小、 电子密度和染色程度不同的囊泡。没有观察到线粒体。另一型为无绦毛的感受器，文献中提供的图版II：11不清晰。据称该感受器梨形、倒悬于皮层合胞体内、 由隔状连接和桥粒固定。有2个致密领，致密领内侧中央有三圈明暗相间、 宽条带结构组成的圆筒形小“根”，其顶端呈钟罩状。小根的每条深色横带又由多条上细下粗、长的纵向短带组成。小根下方有线粒体，亦有神经小管。该型感受器除单生型外，常2个、 甚至3个聚合一起。此型感受器未见有基底膜纤维层所包裹。

图5 吸口凿开绦虫的具纤毛感受器纵切结构示意(改绘自李敏敏等，1991)

4 原头目(Proteocephalidea)绦虫的感受器

原头目绦虫头节有4个吸盘，常有显著的顶器官，偶尔有具棘的顶突；颈或长或短，与虫体活动状态相关；生殖孔位于侧方；精巢数目多；卵巢位于后方；卵黄腺滤泡状，通常位于侧方皮质或髓质；子宫孔存在或缺；已知为鱼类、两栖类和爬行类的寄生虫。对其感受器的研究主要是对长领原头绦虫[Proteocephaluslongicollis=短小原头绦虫(P.exiguus)]的研究。

图6 长领原头绦虫成体的6型感受器及其在头节上的分布示意(改绘自Bruansk et al., 1998)

4.1 长领原头绦虫的无纤毛感受器

I型感受器位于吸盘之间及头节基部近颈区。感受器被隔状连接和桥粒锚定在皮层中，有一个电子致密领。感受器中部胞质中有微管和一些线粒体(图6-B)，同时有大量电子透明囊泡。II 型感受器位于靠近吸盘的皮层中，有一大型小根，胞质中含有很多卵形的线粒体。隔状连接和桥粒将感受器锚定在皮层中。长出大型小根的基体位于感受器中部。小根表现为交叉条纹状。小根基部有一些小的电子透明囊泡(图6-C)。III型感受器位于头节基部近颈区，吸盘之间的皮层中，有一长的交叉条纹状小根。含2个电子致密领，一个隔状连接，小根基部有一些电子透明囊泡和线粒体。小根由细纤维固定在感受器中。

4.2 长领原头绦虫的有纤毛感受器

长领原头绦虫头节的皮层中观察到有3型有纤毛的感受器，主要位于头节及吸盘的侧方。IV型感受器的纤毛长度约1.4 μm，有些纵切面上可观察到基体，含1或2个电子致密领，很多透明囊泡，无毛状小根，从电子致密领横切可见基体为9组三联体微管结构(与中心粒结构类似)，由很多电子透明囊泡围绕(图6-E)。V型感受器的特征是球状的感觉球茎。纤毛短，长度约为0.4 μm，从基体发出延伸至2个致密领的顶部，球茎中含有一些线粒体和很多小型电子透明囊泡和一些微管(图6-F)。VI型感受器的特征是卵形感觉球茎穿过皮层向肌肉层伸展，其纤毛长约0.9 μm，由没有小根的基体长出，有2个电子致密领，胞质中充满很多电子透明囊泡，囊泡主要集中围绕着基体。很多线粒体位于感觉末梢的边缘和基部(图6-G)。

表2 长领原头绦虫成熟前和成体感受器的比较

图7 长领原头绦虫成熟前头节上的两型感受器结构示意(改绘自Bruansk et al., 2000)

5 双叶槽目(Diphyllobothriidea)绦虫的感受器

双叶槽目是近期从原假叶目(Pseudophyllidea van Beneden in Carus，1863)中分出来的一个类群(Kuchtaetal., 2008)。该目绦虫为原假叶目中生殖孔位于节片腹面、子宫孔的前部，有外贮精囊，无子宫囊，终末宿主为四足动物，常见于哺乳动物的类群。Okino等(1994)用电镜技术研究了猬叠宫绦虫Spirometraerinacei成体的结构，扫描电镜研究发现其孕节腹部表面有少量乳头。在生殖孔周围的中心部分表面可以识别到成排的乳头簇，外侧簇位于一对纵神经索和边缘神经索的上方，节片的两侧。透射电镜研究发现乳头上有两型无纤毛感受器(图8)。I型为单个感受器埋在乳头中，呈圆顶状，含2个电子致密领和4条由大量细纤维围绕的小根。II型感受器成群位于乳头之间，顶端暴露于外环境，为简单、球茎样感受器，含有电子透明囊泡和微管。

图8 猬叠宫绦虫成体的无纤毛感受器结构示意(改绘自Okino et al.,1994)

6 槽首目(Bothriocephalidea)绦虫的感受器

槽首目是近期从原假叶目中分出来的另一个类群(Kuchtaetal., 2008)。该目绦虫为原假叶目中生殖孔位于节片背面、子宫孔的后部，无外贮精囊，有子宫囊，终末宿主为鱼类，少数寄生于两栖动物(蝾螈类)的类群。Biserova等(1999)检测了结节三支钩绦虫Triaenophorusnodulosus个体发育不同期的感受器超微结构。发现成体有6型感受器。原尾蚴有3型。裂头蚴有4型，其中两型的结构与成体的一致(图9)。I型感受器存在于个体发育的各个时期。

图9 结节三支钩绦虫感受器结构示意(改绘自Biserova et al., 1999)

7 圆叶目(Cyclophyllidea)绦虫的感受器

圆叶目绦虫头节通常有4个吸盘。吻突通常存在但也可能缺乏，有钩或无。链体通常有明显的分节现象，通常雌雄同体。生殖孔通常位于侧方(中殖孔科位于腹部中央)。卵黄腺实质状，通常在卵巢后方。子宫变化大，可能持续存在或由副子宫器或其他衍生物替代。成体寄生于四足类动物。Hess等(1977)研究了科氏中殖孔绦虫Mesocestoidescorti四盘蚴(Tetrathyridium)的感受器，发现有两型：一型的感觉毛为长丝状，另一型感觉毛为棒状(图10)。

图10 科氏中殖孔绦虫四盘蚴的感受器结构示意(改绘自Hess et al., 1977)

8 锥吻目(Trypanorhyncha)绦虫的感受器

锥吻目绦虫为小型到中型多节绦虫。头节结构最为复杂，具2个或4个运动活跃的、固着或有柄的吸槽和4条可伸缩的、具有螺旋排列小钩的中空触手。对该目绦虫的感受器研究相对较多(Davydovetal., 1985; Jonesetal., 1998; Casadoetal., 1999; Palmetal., 1998, 2000; Biserovaetal, 2016)。典型的有以下几类。

8.1 巨大裸吻绦虫Gymnorhynchus gigas裂头蚴头节的感受器

巨大裸吻绦虫裂头蚴头节的皮层中存在4型明显的推断性感受器(包括3型单纤毛和1型无纤毛感受器)，列表3比较及图11示意如下。这是历史上首次对锥吻绦虫感受器详细结构的研究工作。

表3 巨大裸吻绦虫裂头蚴头节的4 型感受器比较

图11 巨大裸吻绦虫裂头蚴头节的I～IV型感受器的分布及结构示意(改绘自Casado et al.，1999)

8.2 苏梅尼科拉尼柏绦虫Nybelinia surmenicola裂头蚴的感受器

苏梅尼科拉尼柏绦虫裂头蚴的吸槽表面有纵向边缘褶皱：2个外边缘和2个内边缘褶皱，2个中间褶皱。仅在其中间褶皱上发现有一个位于皮层基底膜下的神经末梢。该游离神经末梢的末端球茎通过隔状连接和桥粒与皮层基底膜接触，球茎端部中央为电子致密盘，“肩”部有3个致密领，球茎内有一宽的根和一些线粒体。

8.3 副克里斯蒂安娜绦虫未定种 Parachristianella sp. 成体的感受器

副克里斯蒂安娜绦虫未定种成体的头节皮层上发现有6型感受器，3型纤毛感受器和3型无纤毛感受器。它们大多数位于吸槽的边缘表面，成对排列。链体皮层中还有1型无纤毛的感受器。该7型感受器列表4进行比较。

表4 副克里斯蒂安娜绦虫未定种成体的7型感受器比较

9 小结

绦虫的感受器分为纤毛感受器和无纤毛感受器两大类型，以头节和生殖孔周围分布为多，分布或于微毛丛中，或于乳头上，或微毛之间。感受器均为神经细胞的树突末梢变化而成，主体部分通常为球茎状结构，其中一般含有线粒体、神经小管、颗粒状(电子致密)和非颗粒状(电子透明)囊泡等。纤毛感受器一般由毛基体长出纤毛，纤毛或长或短，因种而异，也因分布区不同而异；有的毛基体有根，有的没有根，根的形态也各有不同，或大或小，有的为纹状根。球茎状结构的“肩”部，树突膜与皮层细胞质膜间有隔状连接及半桥粒(隔桥粒)或桥粒或半桥粒等胞间连接相连，“肩”下部通常有1～3个致密领，球茎状结构的其余部分与皮层细胞膜之间尚有一些胞间连接，这些连接结构将感受器固定在皮层或体壁的一定位置中。

不同类群绦虫的感受器有不同，同一种绦虫的感受器也有不同类型，甚至于不同发育期也有不同。这些不同主要表现在：数量的多少，类型的多少，纤毛的有无和长短，毛基体的有无，根的有无与形态，致密领的数目，隔桥粒或桥粒，线粒体的数目和大小，神经小管的丰度，囊泡的数目、大小及内含物等等。这些数据实际上是动态的，随绦虫的发育及生理状况而变动。人们到目前为止仅有一些大致的认识，早期的研究限于技术水平，有些结构可能认识不清甚至错误。这些感受器或感受物理性刺激、或感受化学性刺激、或兼而有之，它们的结构与感受机制，尚有待深入研究。