植物磷稳态的调控机制

刘潮 褚洪龙 吴丽芳 唐利洲 韩利红

（曲靖师范学院生物资源与食品工程学院 云南省高校云贵高原动植物多样性及生态适应性进化重点实验室 云南省高校特色果酒技术创新与应用工程研究中心，曲靖 655011）

矿质元素直接参与细胞的生长发育和新陈代谢等基本生命过程，是真核生物生长和代谢所必需的重要成分。磷（phosphorus，P）是植物必需的三大元素之一，维持细胞磷稳态对植物的生长和产量至关重要，磷素营养一直是植物营养学研究的热点问题之一。植物以H2PO4-和HPO42-的磷酸根离子（inorganic phosphate，Pi）形式从土壤中获取磷，而土壤磷主要以有机磷和无机磷的形式存在，大部分磷酸根离子被土壤固相吸附或与土壤中的阳离子形成难溶的磷酸盐，植物实际可利用的无机磷严重不足。全世界30%以上作物的生长受到磷的限制，土壤缺磷是限制作物产量和品质的重要因素［1］。传统农业需要施用大量磷肥，在提高作物产量的同时，也带来了肥料利用率低和环境污染等一系列问题，导致部分农田土壤富磷，培育合理而高效利用磷素的高产优质农作物是农业可持续发展的重要内容。由于磷矿石属于不可再生资源，未来几十年内将面临枯竭，提高植物对磷的利用效率成为现代农业面临的主要问题之一［1］。随着生物信息学和现代分子生物学技术的发展，人们对植物磷素的吸收和转运、维持磷内稳态平衡的分子机制有了越来越深刻的理解，这在基础研究和农业生产上均具有重要的意义。本文对植物磷稳态的调控机制进行综述，旨在为深入理解植物磷营养的吸收、转运和内稳态调控机制，以及通过遗传工程提高作物磷吸收及利用效率提供借鉴。

1 植物的磷稳态

磷是核酸、磷脂和ATP等生命大分子的重要组成成分，在植物光合作用、呼吸作用和能量转换等重要生命过程中发挥了不可或缺的作用［2］。适当的细胞磷浓度是维持植物生理生化反应所必需的，能提高作物的抗寒、抗旱和抗病等能力。缺磷直接影响植物体中核蛋白的形成和细胞的分裂、增殖，抑制主根生长，促进侧根和根毛伸长，但根系总长度保持稳定［3］。低磷条件下，植物产生一系列适应性反应，通过改变根系结构、分泌酸性磷酸酶、诱导与菌根真菌共生、增强外部磷的获取和内部磷的循环与再利用来维持磷的动态平衡［2］。营养生长阶段，磷素主要集中在幼芽和根尖，而生殖生长阶段，磷素通过再利用转移到种子或者果实中。前人通过正向或反向遗传学、功能缺失突变体或过表达的转基因植物等鉴定了多个参与植物细胞磷稳态调节的基因。磷胁迫响应因子PHR（phosphate starvation response）和磷转运载体PHT（phosphate transporter）构成了植物磷信号通路中的关键调节模块，在维持不同细胞器间的磷稳态中起重要作用（图1）。进化过程中，为维持磷稳态，植物在转录、转录后和翻译后水平上形成了复杂的响应土壤磷含量变化、磷信号传感和级联的分子机制，用以调控根系结构、有机酸分泌、低磷适应相关基因表达、菌根形成等［1，4］。许多转录因子、miRNAs和磷转运体参与磷信号通路，其活性受糖和植物激素信号调控。高盐、干旱、低温和病原等环境胁迫显著影响植物对养分的吸收和利用，低磷胁迫信号与环境应激信号通路间可能存在互作关系［5］。提高磷效率可以通过提高植物对磷的获取效率和利用效率来实现。因此，揭示植物响应磷含量和调节磷平衡的分子机制不仅具有重要的生物学意义，还将为开发“磷高效”农作物和农业可持续发展奠定理论基础。

图1 植物细胞磷稳态调控的核心分子［6-8］Fig. 1 Core elements involved in cellular-level phosphorus homeostasis［6-8］

2 土壤磷的活化

根系是植物吸收磷的主要器官，根系释放的有机阴离子对磷吸收有重要作用，柠檬酸循环产生的低分子量有机酸（如柠檬酸、苹果酸和丙二酸和草酸等）通过与无机磷和有机磷竞争吸附位点或配体促进矿物溶解，提高土壤磷的有效性［9］。水稻（Oryza sativa）分泌酸性磷酸酶OsPAP10c至土壤环境中，提高了水稻根系表面磷酸酶活性，利用其自身启动子提高OsPAP10c表达，显著促进水稻生长和单株产量［10］。低磷胁迫下，植物通过增加根系分泌物、侧根和根毛长度与密度，改变根的形态和结构，诱导磷饥饿响应基因表达，从而提高植物磷的吸收能力［2］。转录组和代谢组数据显示，低磷胁迫4周后，燕麦（Avena sativa）根系柠檬酸和苹果酸分泌增加，48个与有机阴离子生物合成和外排有关的基因持续上调表达［11］。在缺磷条件下，耐低磷模式植物白羽扇豆（Lupinus albus）产生大量紧密排列的丛生根，通过一氧化氮（nitric oxide，NO）的积累增加根系磷吸收表面积，同时大量分泌质子、有机酸和酸性磷酸酶，从而增加土壤中磷的有效性［12］。不同磷响应模式基因型的大豆（Glycine max）根系蛋白质组学比较研究发现多个具丰度差异的蛋白质，包含多个参与羧酸合成的酶，如苹果酸脱氢酶和异柠檬酸脱氢酶等［13］。针对这些酶的合成调控相关基因的深入研究对于了解有机酸的产生和释放机制具有重要指导意义。

3 植物磷吸收的调控机制

植物缺磷引起根系外部形态结构改变，包括侧根、根毛密度和长度的增加［1］。植物进化出应对缺磷的一系列适应性反应称为磷饥饿反应（phosphate starvation response，PSR）。低磷信号通过触发木质部细胞中生长素的增加，诱导TMO5/LHW（target of monopteros 5/lonesome highway）二聚体引发的维管细胞中细胞分裂素的生物合成，改变表皮细胞生长，增加根毛密度，提高拟南芥的磷获取［14］。在缺磷条件下，白羽扇豆可能通过LaABCG36s和LaABCG37s参与的生长素调控，促进了丛生根的形成，提高了植物对低磷的耐受性［12］。

转录因子调控是PSR的重要组成部分。PHRs是一类含MYB-CC结构域的磷素正调控转录因子，其功能受磷素负调控因子SPX4抑制［15］。植物磷吸收很大程度上依赖于质膜定位的PHT1，其由质膜磷酸转运蛋白家族基因PHT1编码，受多个基因在不同水平上的调控，PHR1是控制磷吸收和分配、花青素积累和碳代谢的关键转录激活剂［4］。PHR1由MYB转录因子家族DNA结合蛋白基因所编码，通过结合P1BS元件，启动下游包括PHT1在内的多个PSR基因表达［16-20］。水稻中OsPHR1-OsPHR4均响应磷胁迫信号，并冗余调控了低磷诱导基因的表达，OsPHR2和OsPHR4过表达均导致转基因水稻的茎尖磷积累增加，且OsPHR2的过表达也会促进根伸长和根毛增殖，而OsPHR4主要在维管组织中表达，且贯穿整个生长发育周期［21-22］。水稻磷转运蛋白OsPHT1；3和OsPHT1；8介导了极低磷浓度条件下磷的吸收、转运和再利用，MYCS（mycorrhiza transcription factor binding sequence）和P1BS（PHR1 specific binding sequence，GnATATnC）是 植 物 菌根诱导PHT基因启动子中必需的调控元件，IPS1（induced by phosphate starvation 1）基因通过介导级联信号调节PHT1s和PHO1的表达，调控植物根系的活动和磷从地下到地上的运输［21］。磷充足时，几乎检测不到IPS1（induction by phosphate starvation 1）的表达，但低磷条件会诱导IPS1的高度表达［23］。拟南芥中9个PHT1基因受低磷诱导表达，Pht1；1和Pht1；4双突变体对磷的吸收能力比野生型降低了75%［24］。

microRNA（miRNA）是一类20-24个核苷酸的内源非编码小RNA，多以单拷贝、多拷贝或基因簇的形式存在于基因组中，通过干扰转录或翻译介导靶基因的下调表达，在细胞内发挥重要调节作用。一些miRNAs可响应低磷胁迫信号，并被运输到不同器官中，通过调节磷吸收相关基因的表达来增强对磷的吸收，响应植物对磷的应答反应［25］。miR399和miR827受PHR1正调控，miR399通过靶向PHO2提高PHT1表达，系统调节磷稳态［26-27］。玉米中miR399特异性受低磷胁迫诱导上调表达，miR399过表达的转基因玉米植株成熟叶片边缘出现磷中毒表型，miR399-PHO2调控通路保守的存在于玉米、拟南芥、水稻中［27］。长链非编码RNA（PILNCR1）可与 PHO2 竞争性结合miR399，在玉米磷信号调控中发挥平衡作用［27］。在许多植物物种中，miR399基因家族的表达与菌根定殖呈负相关［28］。低磷胁迫下，Hvu-miR399调控其靶基因HvPHO2下调表达，并释放出磷转运蛋白PHO1和PHT1s，促进磷酸盐的吸收和转运［29］。miR393通过调节生长素受体在细胞水平上负调控丛枝菌根的发育［30］。除此之外，多个miRNA 家族成员参与了植物对磷稳态的调节，如miR169、miR395、miR778等在调控植物磷的吸收和转运中发挥作用［25，31］。

多数陆生植物通过与丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）共生，在根皮层细胞中分化出丛枝，以增加矿质养分（尤其磷素）的获取［32］，共生植物通过感受磷营养状况控制共生菌根的发生和发展［33］。这一过程由复杂的信号网络进行调控，包括植物激素、microRNAs和多肽分子［34］。低磷胁迫强烈诱导了独脚金内酯（strigolactone，SL）的生物合成，SL刺激番茄（Solanum lycopersicum）根系分泌丛枝菌根分支因子，促进了AMF与植物的共 生［35］（图1）。ABCG类 蛋 白PDR1（pleiotropic drug resistance 1）驱动了矮牵牛（Petunia hybrida）SL向根际的运输，PDR1过表达植株加强SL合成和AMF菌丝分支，促进侧根形成、根毛伸长和菌根形成，显著提高了低磷条件下的磷吸收和植物生物量［36］。首个被克隆的高亲和磷酸盐转运体是源自酵母（Saccharomyces cerevisiae）的PHO84［37］，而菌根真菌PHO84型H+/Pi共转运体参与了外生菌根共生界面中磷的卸载［38］。植物与AMF的互作存在物种差异性，7种AMF分别接种蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）和番茄，发现在AMF定殖、植物营养吸收和生长、植物磷吸收相关基因表达水平均存在明显差异［33］。蒺藜苜蓿的菌根共生必需转录调节因子IPD3（interacting protein of does not make infections 3）和IPD3L促进菌丝在植物根系内部的生长，在高磷环境下具有稳定信号传递的功能［39］。

根瘤是豆科植物生物固氮的主要场所，在植物氮磷平衡调节过程中发挥重要作用。研究发现，大豆根瘤中GmPHR和GmPHT1之间存在复杂的网络调控关系，高表达GmPHT1；11增强了磷的积累和固氮酶活性，二者在共同维持根瘤磷动态平衡中发挥作用［40］。miR2111作为茎尖-根部转运信号，通过抑制结瘤的负调因子TML（too much love），活化根部细胞分裂素感知因子LHK1（lotus histidine kinase 1）和自动调节的茎尖因子HAR1（hypernodulation aberrant root formation 1），促进根瘤菌的侵染［41］。

植物磷稳态受到多种植物激素的调节作用。根尖通过感受环境PO43-浓度，调节根系生长和对磷的响应，生长素（auxin）、脱落酸（abscisic acid，ABA）、赤 霉 素（gibberellin，GA）、细 胞 分 裂 素（cytokinins，CK）和乙烯（ethylene）等植物激素参与其中［42］。低磷条件下，水稻根系生长素IAA浓度增加，促进膨胀素（expansin）基因表达，增加根系的长度和表面积［43］。ABA通过抑制低磷诱导的果胶甲基酯酶活性和磷酸转运蛋白基因OsPT6表达，降低果胶含量，负调控根和地上部可溶性磷的含量，从而减少细胞壁磷的再利用及其向地上部的转运［44］。GA在番茄幼苗的磷饥饿反应起双重作用，促进了根系初生根的生长，抑制了幼苗中花青素积累及其相关基因的表达［45］。玉米素（zeatin）是重要的细胞分裂素，在植物根/茎生长平衡中发挥重要作用，拟南芥通过增加顺式玉米素（cis-zeatin，cZ）/反式玉米素（trans-zeatin，tZ）的比例对低磷胁迫信号做出响应，cZ通过促进根和根毛的伸长，提高根系从周围环境中吸收磷的能力［46］。低磷条件下，NO的积累诱导乙烯合成，乙烯通过提高果胶含量显著提高根系可溶性磷含量［47］。生长素、细胞分裂素和乙烯促进了植物磷的吸收和转运，而脱落酸和赤霉素在植物磷利用中发挥负调控作用。

4 植物磷转运的调控机制

肌醇多磷酸盐（inositol pyrophosphate，InsP）作为磷信号分子广泛存在于所有真核细胞中，可被受体SPX蛋白感知，在人类、真菌和植物的生长发育、能量代谢和抗逆等多个生命过程中有重要作用，受到越来越多的重视［48-50］。研究发现，InsPs在植物的磷响应过程中发挥负调控作用，其通过结合含有SPX结构域的磷酸盐转运蛋白、信号蛋白和多聚磷酸酶，靶向植物特有的PHR螺旋卷曲CC（coiled-coil）结构域，调节植物的低磷胁迫反应，调控磷的吸收、转运和存储［49-50］。磷充足时，二磷酸钠五磷酸激酶VIH1和VIH2促进InsP7合成为InsP8，后者直接结合磷受体SPX1，促进SPX1和PHR1的相互作用，从而抑制PHR1对低磷响应基因的激活［7］。磷缺乏时，InsP8含量降低，SPX1不能和PHR1结合，PHR1结合到P1BS位点，激活低磷响应基因的表达，启动低磷胁迫应答［7］（图1）。

低磷信号通路主要由PHR1和相关转录因子构成，这些转录因子通过调控下游基因表达，主要控制低磷响应过程，如磷的转运、细胞膜重建、根冠比调整及光合作用抑制等［48］。PHR-PHT1构成一个跨物种的保守调控模块，在维持植物磷稳态中起重要作用［40，48］。植物中PHR1组成性表达，受SPX结构域蛋白（SPX1、SPX2和SPX4）负调控，而SPX结构域蛋白通过识别InsP感受低磷信号［48］。AtSPX1和AtSPX3在植物对低磷胁迫的适应中发挥积极作用，AtSPX3负调控AtSPX1对磷饥饿的反应［51］。正常条件下，SPX在InsPs的作用下，结合并抑制PHR1和花青素合成相关蛋白PAP1（production anthocyanin pigments 1）对下游基因的调控，低磷条件下，由于缺少InsPs，PHR1和PAP1被SPX释放，PHR1结合到低磷响应基因的启动子上，直接诱导PHT1和PHF1（phosphate transporter traffic facilitator 1，定位于内质网，调节PHT1s由内质网向胞质的转运）的表达，从而激活了PAP1和二氢黄酮还原酶基因DFR（dihydroflavonol 4-reductase）等的表达，促进磷的吸收、分配和再利用［8，20，52］。磷充足条件下，SPX4是地上部PHR1依赖性和非依赖性PSR反应的负调节因子，其功能丧失导致地上部磷的过度积累［15］，SPX4蛋白通过结合PHR2抑制其进入细胞核，阻碍PHR2对下游基因的调控，从而抑制磷信号通路的启动［53］。SPX4的稳定性同时受到泛素E3连接酶SDELs、PHR2和多聚磷酸肌醇（IPs）的调控，富磷条件下含量较高的IPs介导SPX4与PHR2形成稳定复合体SPX4-IPs-PHR2［49］，导致SDELs不能有效识别SPX4，从而阻碍了SPX4的泛素化修饰，SPX4得以稳定存在，PSR处于静息状态。低磷条件下，SPX4-IPs-PHRs复合体解聚，SDELs能有效识别并泛素化修饰游离的SPX4蛋白，促进其降解，PHR2进入细胞核启动下游磷信号基因表达［54］。拟南芥根中，PHR1能响应生长素信号，受生长素应答因子ARF7和ARF19的直接调控［55］。OsPHR1-OsPHR3通过识别启动子中P1BS顺式元件调控OsPHR4的表达［22］。研究发现，大多数植物miR827靶向PHT5，而十字花科（Brassicaceae）和醉蝶花科（Cleomaceae）植物miR827靶向NLA（Arabidopsisnitrogen limitation adaptation）［56］，抑 制靶基因表达，而NLA和PHT5均为SPX结构域蛋白，NLA具有E3泛素连接酶活性，可降低AtPT2、OsPT2和OsPT8的积累［57-58］，PHT5作为液泡磷转运蛋白介导磷的贮存和再分配［59］。miR399调控了多个磷响应和磷转运靶基因，这些基因主要参与植物磷代谢、应激响应、基因表达调控等多项进程［60］。OsWRKY21和OsWRKY108蛋白通过W-box顺式作用元件诱导OsPHT1；1的持续表达［61］。除此之外，其他家族的转录因子，如AP2/ERF（ERF070）［62］、bHLH（bHLH32）［63］、ZAT（ZAT6）［64］等在调节低磷胁迫适应的不同时空形态的生理学和分子反应中起关键作用。这些研究表明不同家族转录因子参与调节磷稳态的信号传感和级联反应，并构成了复杂的调控网络。

植物通过磷酸盐转运体调控无机磷在不同的细胞、不同的组织之间的转移分配，以此满足植物生长发育对磷素的需求。拟南芥（Arabidopsis thaliana）磷酸盐转运蛋白基因PHO1（PHOSPHATE1）主要在根的维管细胞中表达，PHO1蛋白包含亲水N端的SPX（SYG1/Pho81/XPR1）三重结构域和疏水C端六次跨膜的EXS结构域，可将无机磷装载到根的木质部中，主要参与磷从根部通过木质部向地上部的运输，受PHO2负调控［65-66］。磷充足条件下，转录因子WRKY6和WRKY42直接负调控磷根冠转运关键基因PHO1的表达，抑制根冠磷转运［67-69］。低磷胁迫下，磷酸盐响应的E3泛素连接酶1（PRU1）泛素化WRKY6，解除WRKY6对PHO1的抑制作用，促进磷根冠转运［67］。小立碗藓（Physcomitrella patens）中多个AtPHO1同源基因受低磷胁迫诱导上调表达，表明苔藓植物与高等植物在磷信号通路中有相似的调控机制［70］。拟南芥和水稻SULTR磷转运蛋白（SULTR-like phosphorus distribution transporter，SPDT）均定位于质膜上，在植物磷的组织分配和转运中起作用［71-72］。mRNAs作为信号源，在植物组织间长距离移动，应答低磷胁迫信号，调控低磷胁迫相关基因表达和其它相关反应［48］。长期低磷胁迫的拟南芥中，90个转录本表现为受磷胁迫诱导的迁移，mRNA的迁移率受环境条件（磷饥饿）的影响［73］。在自交系和野生玉米根系中，类胡萝卜素裂解酶基因ZmCCD10a受低磷诱导显著上调表达，体外实验表明ZmPHR1；1和ZmPHR1；2可直接结合ZmCCD10a启动子，拟南芥ZmCCD10a过表达株系优先向地上部分配磷，从而增强其低磷耐受能力［74］。

不同细胞器间的磷转运在植物磷稳态中发挥重要作用。液泡是植物体内的重要磷库，磷在液泡中的临时存储对维持磷稳态有重要作用［6］（图1）。研究表明，液泡磷酸转运体（vacuolar phosphate transporter，VPT）家族成员VPT1（PHT5；1）和VPT3负责磷在液泡中的存储、隔离和分配，保障生殖阶段磷向生殖器官的有序流动，在植物生殖发育中起重要作用［75］。水稻PHT5同源物OsSPX-MFS1、OsSPX-MFS2和OsSPX-MFS3定位于液泡膜上，其中OsSPX-MFS1介导磷向液泡的流入，而OsSPX-MFS3介导磷向胞质的流入［76］。水稻液泡磷外流转运蛋白OsVPE1和OsVPE2，由质膜甘油-3-磷酸转运蛋白进化而来，在液泡磷的外运过程中发挥作用［77］。拟南芥pht5；1突变体中积累的磷低于野生植株，液泡和细胞质的磷浓度较低，而PHT5的过表达导致液泡中磷大量积累［59］。PP2C型蛋白磷酸酶OsPP95通过调控水稻PHT的磷酸化水平，影响其从内质网向质膜的转运及植物体内磷稳态［8］。酪蛋白激酶OsCK2通过磷酸化PHT1s，抑制水稻中PHT1s由内质网到质膜的转运，而OsPP95与OsPT2和OsPT8相互作用，在Ser-517处使OsPT8去磷酸化，促进了OsPT2和OsPT8从内质网到质膜的转运，导致磷的积累。OsPP95和CK2拮抗调控PHT1的磷酸化状态，影响PHT1从内质网向质膜的转运，进而调控植株的磷平衡［8］（图1）。磷属于可再利用元素，在叶片衰老过程中，储存在老叶中的磷元素会被重新转移到新生叶片或果实中。水稻中酸性磷酸酶基因OsPAP26在缺磷或叶片衰老过程中上调表达，其在磷从衰老叶片到新生叶片的再利用中发挥作用［78］。

营养元素的平衡对作物产量和品质的形成至关重要。植物体内存在氮磷平衡的调控和信号途径互作关系，使植物保持氮磷平衡的吸收和利用。根系磷饥饿诱导（phosphate starvation induced，PSI）基因及PSR 反应受到氮素有效性的控制，小麦（Triticum aestivum）、水稻等作物缺氮时PSR会主动关闭［79］。AtNLA介导硝酸盐转运蛋白AtNRT1.7和AtPHT1s的降解，调节NO3-从源到库的再分配，参与了氮磷吸收利用的拮抗互作调节［57，80］。水稻通过NRT1.1B-SPX4-NLP3 / PHR2级联整合了植物中氮和磷的信号传导网络。在硝酸盐存在情况下，NRT1.1B通过招募E3泛素连接酶NBIP1，介导SPX4的泛素化降解，从而释放PHR2，激活下游磷吸收利用相关基因，SPX4降解的同时促进了氮信号核心转录因子NLP3从细胞质向细胞核中的穿梭，进而激活硝酸盐应答反应，实现了氮磷营养平衡的分子机制［81-82］。PHO2 在氮信号与 PSR 反应中起“调节器”作用，参与PSR的E2结合酶PHO2表达水平受到氮有效性的调节，PHO2又是 NRT1.1的正调节因子，植物氮磷信号间存在复杂性与连通性特点［79］。高氮条件下，PHR2激活硝酸盐诱导高表达基因HINGE（highly induced by nitrate gene）转录，HINGE蛋白通过与SPX蛋白结合，释放PHR2，增强磷响应基因的表达［81］。研究也发现，拟南芥和玉米（Zea mays）中的磷酸盐诱导的GARP型转录抑制子NIGT（nitrate-inducible GARP-type transcriptional repressor）既诱导磷转运相关基因的表达，又抑制氮转运相关基因的转录，调节植物的氮磷平衡［83］。此外，水稻二磷酸腺苷葡萄糖焦磷酸化酶基因OsAGP受低磷和低氮信号诱导，在植物“碳-氮-磷”养分协同中发挥作用［84］。目前，人们对植物体中磷与其他营养元素的互作调节知之甚少。外源高钾浓度抑制拟南芥对磷的吸收，从而诱导PSR并上调磷吸收相关基因的表达［85］，钾的施用降低了磷的有效性［86］。miR169s和miR399s等与氮磷饥饿相关的miRNAs也受到钾缺乏的调控［31］。

5 结语

土壤缺磷限制了作物的产量，了解低磷土壤条件下植物维持磷稳态的机制，对于确保全球粮食安全至关重要。近年来，植物磷吸收、运输和代谢的分子机制研究取得了巨大进展，成为研究最为深入的营养信号通路之一［1，6］（图1）。植物磷稳态的维持是通过多种生理过程的协调来实现的，包括根际磷的吸收、木质部的装载、器官间的分配和再利用，涉及多种组织和器官间的信号交流和物质能量转换。植物根系在有效磷的活化和吸收中发挥决定性作用，因此，在利用基因工程进行作物育种过程中，应重视植物根系性状及分泌物与低磷胁迫响应能力的关系，全面揭示植物磷稳态的调控机制，为作物高产育种和农业可持续发展奠定理论基础。

重要磷信号相关调控因子间的作用网络已逐 步 被 揭 示，如PHR-PHT1［40］、PRU1-WRKY6-PHO1［67-68］和miR399-PHO2［28］等 的 调 控 系 统。CRISPR/ Cas9系统作为一种精确且高效的基因编辑技术，因具有特异性和易操作性，为快速而系统地建立基因敲除系、调控因子组合的工程化提供了极大便利，被广泛应用于疾病治疗和作物育种研究。该技术在植物磷稳态调控中具有较大应用潜力，大量与植物磷稳态相关的调控因子已被鉴定和验证，通过基因工程手段对这些分子进行组合研究具有广阔的应用前景和价值［18］。

虽然对植物磷稳态机制的研究已取得大量进展［25，87-88］，但仍有一些问题有待解决；低磷胁迫诱导有机酸分泌的分子机制尚不清楚；营养元素信号通路间的互作关系还不明确；miRNA除了直接调控相关基因表达外，也通过表观遗传的方式响应低磷胁迫，虽然鉴定并验证了一些低磷胁迫相关的miRNA，但这些miRNA 对其靶基因的调控机制还需更深入的研究。此外，小干扰RNA、长链非编码RNA等小分子RNA在调控植物磷稳态中的作用仍有待进一步研究［32］。今后研究面临的一个挑战是建立局部信号与远程感知与转换的信号网络，尽快将模式植物的研究成果转化到栽培作物中进行验证，这对于作物品种改良和遗传育种具有重要的指导价值。在环境友好型农业和不可再生资源有限的情况下，植物磷稳态已成为植物营养研究的热点方向，具有重要的理论和实践应用价值。