浙江长兴扬子鳄保护区扬子鳄巢位生境调查研究

王震伟 邹卫强 任大斌 徐菊敏 李 慧 韩群花 付春正*

(1.长兴尹家边扬子鳄自然保护区，长兴，313100；2.浙江大学生命科学学院，生命系统稳态与保护教育部重点实验室(浙江大学)，国家濒危野生动植物种质基因保护中心(浙江大学)，杭州，310058)

扬子鳄(Alligatorsinensis)是一种在全球范围内极危的爬行动物(Reptilia)，隶属鳄形目(Crocodylia)，鼍科(Alligatoridae)，短吻鳄属[1]。扬子鳄是世界现存25种鳄类中最濒危的一种，也是我国特有的一种鳄类动物[2]。曾广泛分布于中国各地，但由于栖息地环境破坏，以及人类对扬子鳄的过度捕杀，使得扬子鳄种群数量迅速下降乃至濒临灭绝[3]。目前，扬子鳄主要分布在安徽宣城扬子鳄保护区和浙江长兴扬子鳄保护区。截至2019年，安徽宣城扬子鳄保护区人工繁育扬子鳄种群已超过16 000条；浙江长兴扬子鳄保护区共有扬子鳄6 691 条[4-5]。

扬子鳄与其栖息地环境形成一个相互制约、相互联系，关系错综复杂的统一有机体[3]。栖息地环境直接或间接地影响着扬子鳄巢位选择、筑巢行为、产卵行为和孵化行为等；而扬子鳄的筑巢行为和挖洞行为也在影响着其栖息地的环境[6-7]。气候变化对于爬行动物的存活具有严重的影响，尤其是对于巢内温度决定子代性别的扬子鳄更是如此[8]。气温的改变会引起扬子鳄雌雄性别比例的波动，打破原有的雌雄性别比例平衡，从而影响扬子鳄的繁殖和存活[8]。大量的研究表明，爬行动物通过巢位选择来适应气候的变化[9-13]。当外界气温较高时，选择遮蔽度高的位置进行筑巢产卵繁殖；而当外界气温较低时，则倾向于选择开阔的位置进行筑巢产卵繁殖[14]。研究表明：锦龟(Chrysemyspicta)也是一种由巢内温度决定子代性别的爬行动物，自然巢穴中出生的锦龟雌雄性别比例要比人工巢穴中出生的雌雄性别比例稳定，这直接证明了锦龟可通过巢位选择来减少外界气温变化对其子代雌雄比例的影响[15]。因此，对于温度决定性别的动物来说，营巢位置的选择具有重要的生物学意义。而扬子鳄营巢位置的选择，除受到气温变化的影响外，还受到植被盖度、距水源的距离、平坦度、干扰因子等环境条件的影响[16]。

动物的行为主要包括繁殖行为、取食行为、社群行为和空间行为4个大类，其中繁殖行为是爬行动物生活史重要的组成部分，也是我国爬行动物生态学研究中最为广泛的领域之一[17]。国内关于扬子鳄繁殖行为的研究，已有一些相关报道，研究对象主要是人工圈养种群，如营巢和产卵行为、吼叫行为、护巢行为、性行为[16，18-20]。目前，关于扬子鳄保护区不同生境条件下的扬子鳄巢位选择和繁殖行为差异的研究尚有不足。因此，笔者除对长兴尹家边扬子鳄自然保护区核心区和野放区的扬子鳄巢位生境及巢温进行调查外(2017年5—10月)，还对该保护区核心区和野放区2014—2019年繁殖期母鳄的营巢次数、产卵窝数和护巢率进行统计，分析比较核心区和野放区扬子鳄巢位生境差异、繁殖行为及产卵窝数差异，进而了解核心区和野放区的生态环境是否有利于扬子鳄的生存与保护，从而为更好地恢复扬子鳄栖息地，提高扬子鳄繁殖率和更好地保护扬子鳄提供科学依据，这也对其他扬子鳄保护区的生境恢复和发展具有重要的借鉴意义。

1 研究区域概况

长兴尹家边扬子鳄自然保护区(30°93′N，119°73′E)，始建于1979年，该保护区主要由核心区和野放区2部分组成，保护区内鳄鱼由1979年的11条奠基繁育而成，截至2019年9月，该保护区内扬子鳄数量已超过6 000条[4]。核心区为扬子鳄繁育研究中心，不对游客开放，核心区生境条件与野生的自然环境基本一致，面积15 100 m2，由生态池组成，生态池中心为人工岛屿，四周环水(图1)。

野放区于2009年开始建设，2011年正式完工，2012年4月15日首次将核心区中的扬子鳄大规模放归至野放区(图2)[21-23]，以重建浙江扬子鳄野生种群。自2012年起，该保护区每年均进行扬子鳄野化放归，将核心区中7—8龄的扬子鳄放归至野放区，截至2019年野放区已放归鳄鱼960条[2]。野放区属于自然环境，面积42 000 m2，为景区的一部分，对游客开放。长兴尹家边扬子鳄自然保护区范围内共有维管植物239种，其中被子植物231种，裸子植物6种，蕨类植物2种；植被资源共有26个群系，其中栽培植被有5个群系；动物资源包括鱼类39种，两栖类(Amphibia)16种，爬行类23种，鸟类(Aves)67种，兽类(Mammalia)15种[4]。

2 研究方法与数据分析

巢位生境参数有巢体积、宽畅度、水源水平距离、水源垂直距离、郁闭度和最近树距离，调查时间为2017年5—10月[8]。扬子鳄巢呈近似圆锥体，其巢体积的计算公式参照圆锥体体积的计算公式：

式中：H为巢高(m)，即巢基到巢顶的垂直距离；D为巢宽(m)，即巢材的最大水平宽度。

宽畅度为扬子鳄入水通道的宽度(m)；水源水平距离是巢中心距水源的水平直线距离(m)；水源垂直距离是巢中心距水源平面的垂直距离(m)；参照孙雪文等[24]方法测量郁闭度；最近树距离为巢中心距最近高于3 m的树的距离(m)[8，24]。在调查巢位生境同时，在鳄卵中间放置一个设置时间为20 min的温度计(ZDR-20，杭州泽大仪器有限公司)，以记录巢温。同时，在巢的上方，距巢1 m左右也放置一个温度计，用以记录巢外气温的变化。为防止非人为因素导致的温度计损坏问题，每星期检查2次温度计的运行情况，如有损坏，及时更换。此外，还对该保护区核心区和野放区2014—2019年母鳄的营巢次数、产卵窝数和护巢率进行统计。基于以上数据，对长兴扬子鳄保护区核心区与野放区的扬子鳄巢位生境，巢内、外温度，母鳄的营巢次数、产卵窝数和护巢率进行差异分析。核心区与野放区的巢位生境参数：巢体积、宽畅度、水源水平距离、水源垂直距离、郁闭度和最近树距离，巢内、外温度的均温、最大值、最小值和气温波动，核心区与野放区母鳄的营巢次数、产卵窝数及护巢率的差异显著性检验均采用SPSS 20.0的非参数检验中莫斯检验进行分析。

3 结果与分析

3.1 核心区和野放区扬子鳄巢位生境差异

长兴尹家边扬子鳄自然保护区扬子鳄巢距水源的水平距离及垂直距离均显著低于野放区(P<0.01，图3B、C)；而核心区扬子鳄巢的最近树距离显著高于野放区(P<0.01，图3F)；核心区扬子鳄巢的体积、宽畅度和巢周围生境的郁闭度与野放区无显著差异(图3A、D、E)。

3.2 核心区和野放区扬子鳄巢内、外温度差异

由表1可见，长兴尹家边扬子鳄自然保护区核心区扬子鳄巢外的气温均温和气温波动均显著低于野放区(P<0.05)；而核心区扬子鳄巢的巢内平均温度，温度波动与野放区并无显著差异。

表1 2017年核心区和野放区扬子鳄巢的内外温度

3.3 核心区和野放区母鳄的繁殖参数差异

随着时间的推移，核心区母鳄的营巢次数和产卵窝数呈现下降趋势(图4A、C)，野放区母鳄的营巢次数和产卵窝数呈现逐年递增的趋势(图4A、C)，但核心区2014—2019年母鳄的营巢次数和产卵窝数与野放区无显著差异(图4B、D)；此外，核心区母鳄护巢率显著高于野放区(P<0.01，图4E、F)。

4 讨论

扬子鳄是中国特有的珍稀极危物种，其野生个体总量少于300 条，面临着野外灭绝的风险[5]。改善野生扬子鳄的栖息地环境并进行扬子鳄野外放归已成为我国扬子鳄保护工作的重要内容[5]。将人工饲养的扬子鳄重引入至野外可以有效地复壮扬子鳄野生种群，而重引入的一个重要方面是保证放归至野外的个体能够成功繁殖[25-26]。扬子鳄营巢位置的选择是其营巢是否成功的关键因素，进而直接影响野外放归个体能否成功繁殖[25]。扬子鳄营巢位置的选择受到许多复杂环境因素的影响，如外界气温、植被盖度、距水源的距离、平坦度、干扰因子等[8，16]。野生条件下，扬子鳄会耗费整个营巢时间的70%(约1周)来选择合适的位置[27]。长兴尹家边扬子鳄自然保护区野放区扬子鳄巢外的气温均温和气温波动均显著高于核心区(P<0.05)，但野放区扬子鳄巢的巢内平均温度、温度波动与核心区并无显著差异；同时野放区扬子鳄巢距水源的水平距离及垂直距离均显著高于核心区(P<0.01)，而野放区扬子鳄巢的最近树距离显著低于核心区(P<0.01)，这表明扬子鳄可能通过选择营巢的位置来适应外界的气温及温度的波动。扬子鳄并不进行孵卵行为，扬子鳄巢内温度的维持主要是通过太阳照射[27-28]。阳光过多，会导致巢内温度过高，进而导致扬子鳄卵的孵化失败[29]。野放区的扬子鳄可以选择离树较近的位置进行营巢，利用树冠阻挡过多的太阳照射，从而维持合适的巢内温度，使鳄卵能够成功孵化。核心区和野放区的巢内温度均温均高于巢外气温均温，其中核心区巢内平均温度较巢外平均气温高1.1℃，野放区的巢内平均温度较巢外平均气温高0.9℃(表1)，此结果与美洲短吻鳄(Alligatormississippiensis)类似，美洲短吻鳄的巢内平均温高出巢外平均气温1.4℃[30]。此外，核心区和野放区的巢内温度波动均远远小于巢外气温波动(表1)，即便外界气温波动较大，扬子鳄也可以通过选择恰当的营巢位置来保证巢内温度的稳定。

营巢产卵是鳄鱼生活史中最关键的一个阶段，对于该物种的生存和繁衍具有巨大的影响，据统计，高达90%的美洲鳄(Crocodylusacutus)在孵化后至1龄内死亡[31-35]。美洲鳄巢内的孵化温度受外界温度、降水、太阳辐射及鳄卵代谢热的影响，而太阳辐射是维持美洲鳄胚胎发育的重要热源[36]。因此，气候因素(大气候)、营巢位置(中气候)和巢内发生的过程(小气候)将决定巢内的孵化温度及其波动[37]。气候因素(大气候)和营巢位置(中气候)共同调节，维持，升高或降低巢内的孵化温度；气温、太阳辐射和阴凉处的气温等气候因素是影响巢内孵化温度的主要因素[32]。温度在鳄鱼的生活史中起着至关重要的作用[38-39]。鳄卵的孵化温度决定了胚胎和幼鳄的许多特征和参数，如胚胎发育率、胚胎存活率、胚胎和幼鳄畸形的比例、幼鳄的体色与鳞片图案、体型大小和孵化时残余的卵黄重量以及孵化后幼鳄的生长发育、存活和体温调节等[40-43]。这些特征和参数可能会降低新生幼鳄的适合度，并影响鳄鱼种群的数量变化和存活能力[36]。此外，巢内的孵化温度还决定了鳄鱼胚胎的性别，即鳄鱼的性别决定机制为温度决定性别，全球变暖可能会对鳄鱼的性别比例产生影响，进而导致小种群鳄鱼的灭绝[36]。外界气候及温度对于长兴扬子鳄种群的存活与繁衍同样具有显著地影响[23]。研究发现：每年的2月即长兴扬子鳄种群冬眠后的临苏醒期的低温会导致长兴扬子鳄种群的死亡率上升；而8月高温会导致新出壳雄性幼鳄的比例增加；此外，9月高温还会导致幼鳄的出壳率下降[23]。虽然长兴尹家边扬子鳄自然保护区核心区和野放区的生态环境具有差异，且外界气候、气温均温和波动具有差异，但无论是核心区的扬子鳄、还是野放区的扬子鳄，均能够通过选择恰当的营巢位置来维持巢内温度的稳定，从而保证巢内鳄卵的正常孵化，进而维持种群的发展。

长兴尹家边扬子鳄自然保护区核心区母鳄的营巢次数和产卵窝数呈现下降趋势(图4A、C)，而野放区母鳄的营巢次数和产卵窝数呈现逐年递增的趋势(图4A、C)。造成这一现象的原因可能是由于核心区母鳄年龄大多处于30—40龄，部分高龄母鳄开始减少甚至停止营巢、产卵，这与古巴鳄(Crocodylusrhombifer)[44]和美洲短吻鳄[45]的研究结果一致，中年时期是母鳄生殖能力最强的时期，但随着母鳄年龄的继续增长其生殖能力逐渐下降；而野放区母鳄年龄大多处于10—15 龄，且每年会有来自核心区7—8 龄的扬子鳄迁入野放区，随着亚成年个体逐渐开始性成熟，野放区参与营巢、产卵的母鳄也在逐年增多。此外，野放区母鳄的营巢次数和产卵窝数呈现逐年递增的趋势，至2019年，产卵窝数高达83窝(图4A、C)，这表明由核心区放归至野放区的扬子鳄已经逐步适应野放区的生态环境。野放区逐年递增的营巢次数和产卵窝数也表明长兴尹家边扬子鳄自然保护区的野外种群复壮工程已经取得了一定的效果。

本研究通过调查、分析、比较长兴尹家边扬子鳄自然保护区核心区和野放区扬子鳄巢位生境差异、繁殖行为及产卵窝数差异，了解到长兴尹家边扬子鳄自然保护区核心区和野放区的扬子鳄均能够通过营巢位置选择来维持巢内温度，从而保证巢内鳄卵的正常孵化，进而维持种群的发展。此外还发现，由核心区放归至野放区的扬子鳄已经逐步适应野放区的生态环境，并开始参与繁殖，且营巢次数和产卵窝数呈现逐年递增的趋势。但每年均在核心区挑选健壮的扬子鳄放归至野放区，可能会对核心区扬子鳄种群的发展产生不利的影响，进而导致核心区扬子鳄种群的衰落。因此，后续的放归应该在系统调查核心区种群年龄结构后，优化放归策略，保证核心区和野放区的扬子鳄种群均能够继续存活发展壮大。此外，面对全球气候变化异常，为保证长兴尹家边扬子鳄自然保护区核心区和野放区扬子鳄种群的发展，还需对核心区和野放区的生态环境进行持续的监测和观察。