T2WI与DWI在直肠癌淋巴结转移评估中的应用

姜相森，阴祖栋，张新毅，韩武师

(山东省立第三医院影像中心，济南250031)

近年来，由于生活方式的改变，我国直肠癌的发病率呈逐渐上升趋势。直肠癌患者淋巴结转移和环周切缘阳性是术后局部复发的重要因素[1]。因此，正确评估淋巴结转移，对于术前是否给予新辅助治疗、手术方式选择等个体化治疗方案的制定至关重要。既往MRI对直肠癌的研究主要以高分辨T2WI为主，作为对常规T2加权图像进行淋巴结评估的补充，弥散加权成像(DWI)改善了淋巴结的整体检测性能。本文主要通过T2WI和DWI序列对淋巴结的形态学特征评估，探讨其在原发性直肠癌患者中预测淋巴结转移的临床应用价值。

1 资料与方法

1.1 临床资料 回顾性分析2016年4月～2018年3月63例直肠癌患者的临床资料，其中男38例、女25例，年龄25～87(59.6±8.2)岁。所有直肠癌患者均行全直肠系膜切除术治疗。均经病理检查确诊，病理类型均为腺癌，其中16例肿瘤位于上段直肠(肿瘤最低部位与肛缘距离>10 cm)，38例患者肿瘤位于中段直肠(肿瘤最低部位与肛缘距离5～10 cm)，11例患者肿瘤位于远端直肠(肿瘤最低部位与肛缘距离<5 cm)。根据美国病理学家学会共识[2]进行切除标本淋巴结的病理评估。纳入标准：术前均经组织病理学确诊，未进行任何放化疗治疗；术前行MRI(包括高分辨率T2WI和DWI序列)；MRI后1～2周内进行全直肠系膜切除术(TME)治疗；具有手术后淋巴结相关病理检查结果。排除标准：接受姑息手术的患者；病理类型为黏液性肿瘤；术前接受不明确治疗；合并其他恶性肿瘤及转移性疾病。本研究经医院伦理审查委员会批准，患者均知情同意。

1.2 MRI扫描 采用Philip Achieva1.5T MR通过体部线圈进行MRI扫描。所有患者在MRI检查前一天少渣饮食，嘱患者在检查前10 min排空直肠，检查前不向直肠内注入任何扩张肠道的对比剂，保持直肠处于自然状态。患者取仰卧位，无须屏气，采集序列均为平扫，包括T2WI矢状位、轴位及垂直于肿瘤长轴高分辨率小视野轴位、T2WI压脂轴位、与T2WI轴位相匹配的DWI序列、T1WI轴位。扫描序列参数为：T2WI重复时间(TR)3 000～5 000 ms，回波时间(TE)120 ms，矩阵256、激发次数(NEX)4；T1WI TR 400～600 ms，TE 10 ms，矩阵256，NEX 2；DWI TR 2 250，TE shortest，矩阵大小256，NEX 5。所有层厚在轴向T2WI和DWI上均采用相同的层厚(4 mm)和间隔(0 mm)。DWI序列采用自由呼吸，应用单次激发平面回波成像技术行横断位扫描。DWI序列扩散敏感因子b值取0和1 000。

1.3 图像分析 所有磁共振图像信息传送至专用影像工作站(PORTAL工作站)，由2名有经验的影像诊断医师对患者的临床和病理信息双盲情况下进行回顾性分析，结论不一致时协商达成一致意见。

1.4 淋巴结转移评价 MRI图像放大后连续层面观察，正确识别局部淋巴结，避免将血管、输尿管等结构断面误诊为淋巴结。T2WI和DWI图像淋巴结评价包括淋巴结短径、形状、信号强度、边缘。边界分为明确的或不明确；形状分为无固定形状、圆形、新月形或分叶状；信号强度被分为高、中等、低，信号强度的参照为正常直肠壁，内部信号分为均匀或不均匀[3]。根据第7版WHO分期标准和参考文献，当淋巴结表现为边界清楚、内部信号较均匀时，定义为良性淋巴结(图1)；当淋巴结表现为边缘模糊、分叶或不规整、DWI序列为不均匀高信号以及内部信号不一致时，定义为转移淋巴结(图2)[4～6]。以最终病理组织学报告作为参考标准，病理组织学转移淋巴结与相应的MRI图像淋巴结仔细匹配，并且由有经验的病理学家和放射科医师达成共识。由于转移性淋巴结及癌结节在MRI图像上目前还不能完全区分，故评价时将二者合并进行评价。

注：A为T2WI轴位图像，箭头示系膜内淋巴结边缘清楚，信号较均匀；B为DWI图像，箭头示淋巴结呈较均匀高信号，边缘清楚。

图11例患者直肠系膜良性淋巴结T2WI轴位图像与DWI图像

注：A为T2WI轴位图像，箭头示系膜内淋巴结边缘模糊不规整，信号不均匀；B为DWI图像，箭头示淋巴结呈不均匀高信号，边缘模糊。

图21例患者直肠系膜转移性淋巴结T2WI轴位图像与DWI图像

1.5 统计学方法 采用SPSS13.0统计软件。计数资料比较采用χ2检验，计量资料比较采用t检验。以组织病理学结果为金标准，四格表资料计算T2WI、DWI与T2WI+DWI准确性、敏感性、特异性、阳性预测值(PPV)、阴性预测值(NPV)。P<0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 淋巴结转移病理学评价结果 63例患者共检出397个淋巴结，其中239个淋巴结(81个转移淋巴结和158个良性淋巴结)经影像学检查结果与病理学检查结果可相对应，纳入进行分析。良性淋巴结短径1.8～13(2.6±1.3)mm，转移淋巴结短径2.5～22.0(6.4±3.2)mm，良性淋巴结短径小于转移淋巴结(P<0.01)。转移性淋巴结多表现为形态不确定、边界不清及边界清楚的分叶状中等混杂信号[7]。

2.2 淋巴结转移MR评价结果及诊断价值分析 单独使用T2WI和DWI、T2WI+DWI对与病理组织学结果匹配的239个淋巴结评估中，检出的转移性淋巴结分别为105、103、96个，良性淋巴结为134、136、139个。T2WI准确性、敏感性、特异性、PPV、NPV分别为79.9%、85.2%、77.2%、65.7%、91.0%;DWI准确性、敏感性、特异性、PPV、NPV分别为83.3%、88.9%、80.4%、69.9%、93.4%；T2WI+DWI准确性、敏感性、特异性、PPV、NPV分别为91.2%、96.3%、88.6%、81.3%、97.9%。见表1。

表1 T2WI、DWI、T2WI+DWI序列对直肠癌患者淋巴结转移的检出情况(例)

3 讨论

随着技术改进，MRI已成为直肠癌术前评估的重要影像学检查手段。虽然MRI在评估肿瘤浸润深度方面的诊断准确性较高，但对淋巴结评估的准确性不如局部肿瘤分期的准确性可靠[8]。基于对常规T2加权图像进行淋巴结评估的补充，DWI作为一种功能成像方式，已经广泛应用于临床。迄今为止，最具挑战性的问题是，对转移性淋巴结大小标准还没有达成共识。在原发性直肠癌中，最近的一项研究报告利用DWI上的信号强度识别小转移性淋巴结有望实现[9]。然而，目前信号强度区分转移和良性淋巴结的能力较差仍然是DWI的主要限制[2]。在本研究中，我们对原发性直肠癌T2WI和DWI序列上转移和良性淋巴结的大小和形态学特征进行了研究，结果显示转移性淋巴结的短径明显大于良性淋巴结，并且形态不确定、界限不清或界限清楚的分叶状中等混杂信号是淋巴结转移的重要指标。

传统的淋巴结转移评估主要基于淋巴结大小，由于直肠癌患者的正常淋巴结、反应性淋巴结和转移淋巴结可能经常重叠，因此用于区分良恶性淋巴结的大小目前还没有达成一致。有研究提出，与其他盆腔肿瘤相比，原发性直肠癌淋巴结微转移容易发生在正常大小的淋巴结[10]。Heijnen等[11]研究显示，以2.5 mm大小为界点预测淋巴结转移的敏感性和特异性分别为75%和64%。最近的研究显示，MRI对转移性淋巴结的诊断价值中，淋巴结大小似乎仍然是最可靠的参数，淋巴结短径是淋巴结转移的最重要且独立的预测因素之一[12]。本研究结果也显示转移性淋巴结的平均短径要明显大于良性淋巴结的平均短径，这也与既往研究相一致。既往一些研究[4，5]强调了MRI上淋巴结除大小外，也提出了信号强度和边界特征在预测淋巴结转移中的重要性。他们考虑到转移性淋巴结与非转移性淋巴结之间的大小重叠，将信号强度和边界添加到大小标准中以提高淋巴结转移的诊断置信度和准确性。因此最近的研究建议，确定淋巴结的潜在恶性，根据其短径外，还应考虑其形态(圆形与卵圆形)、信号强度(保留脂核的均匀信号对无脂核的非均匀信号)、边界(规则与不规则)，从而使MRI的灵敏度和特异性方面准确性分别提高到85%和97%[12]。

对于常规MR图像，已经有研究证明，单独使用T2加权图像使用大小(>5 mm阈值)、信号强度和边缘的标准在检测淋巴结转移的敏感性和特异性分别为85%和97%[4,12]。在另一项研究中，常规MRI和DWI比MDCT对淋巴结转移检测更准确，敏感性为97%，特异性为81%，MDCT的敏感性为86%和80%[13]。然而，在同一研究中，DWI的阳性预测值仅为52%。本研究中，DWI的阳性预测值也较低(69.9%)，基本与既往研究一致。DWI阳性预测值较低，但却有较高的阴性预测值，可以认为，在DWI上显示低信号的淋巴结几乎没有肿瘤转移[14]。DWI序列对形态学的辅助作用改进了整体淋巴结的检测，而不能准确区分良性淋巴结和恶性淋巴结，但高阴性预测值被用来排除淋巴结转移[15]。另外本研究还发现，在单独使用T2WI或DWI序列对淋巴结评价时，都会出现模棱两可的情况，单独使用T2WI判断淋巴结阳性105例、DWI序列为103例，而联合应用二者均为阳性时为96例，进一步分析原因主要是因为单独应用T2WI和DWI序列时出现模棱两可不能准确判断而出现误判。这种情况进一步说明，联合二者应用对转移性淋巴结的判断可以得到改善，这也是对既往转移性淋巴结相关研究的进一步证实[15]。

本文存在一定局限性，首先是回顾性研究，转移性淋巴结需要与病理组织学报告内容相对应，可能造成少部分转移性淋巴结没有包括在本研究中。其次是本研究样本量较小。另外在淋巴结大小和形态学研究时可能受部分容积效应影响。这些将在以后的研究中进一步完善。

总之，转移性淋巴结在T2WI和DWI上表现出与良性淋巴结不同的形态学特征。联合应用DWI和T2WI对原发性直肠癌淋巴结的诊断效能要优于单独使用T2WI。这将更好地协助临床制定合理治疗方案，最大限度地使患者获益。