高原鼠兔干扰对高寒草甸大型土壤动物类群的影响

叶国辉，楚彬，周睿，张飞宇，华铣泽，花蕊，王婷，花立民

(甘肃农业大学草业学院，草业生态系统教育部重点实验室，甘肃 兰州 730070)

土壤动物是陆地生态系统土壤生物的重要组成部分，在改善土壤结构和肥力，影响土壤健康和植物演替等方面具有重要作用[1-2].土壤动物群落组成和数量可以反映土壤的物理结构、食物资源和生境多样性[3-4].因此，许多研究把土壤动物群落作为外界干扰陆地生态系统的指示物种[5].近年来，草地生态系统因受人类活动干扰和环境影响呈现出结构和功能受损的局面[6-7].研究发现随放牧干扰强度增加，大型土壤动物群落的多样性、均匀性、丰富度均呈降低趋势[8].草地生态系统的生物干扰除放牧外，啮齿动物从种群数量和分布面积来讲是高寒草地生态系统重要的生物干扰源，对草地生产力、物种多样性以及水土保持等产生复杂而深远的影响[9-10].但是，草地啮齿动物干扰对其栖息地土壤动物组成和数量的影响目前尚未见报道.

高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原高寒草地生态系统的优势啮齿动物.由于其挖掘洞道造成水土流失、采食牧草与家畜竞争，多年来一直是高寒牧区重点防治鼠种[11].但是，高原鼠兔适度采食和掘洞行为能够改善土壤水肥条件，造成草地生境异质性，增加植物物种多样性和群落的稳定性[12].因此，研究高原鼠兔对高寒草地生态系统的干扰，对于保护生物多样性和科学防治鼠害具有重要意义.以往高原鼠兔干扰草地生态系统的研究侧重于对植物群落结构、物种多样性及土壤理化性质等方面[11,13]，缺乏高原鼠兔干扰对草地土壤动物群落影响的研究.高原鼠兔干扰下植物群落特征以及土壤理化性质变化与土壤动物的食物资源和栖息条件紧密相关.因此，研究高原鼠兔对土壤动物影响可以进一步解释该物种对草地生态系统的影响.基于以上认识，本研究在青藏高原甘肃省玛曲县典型高原鼠兔栖息区，选择同一放牧强度下3个不同高原鼠兔种群密度的栖息地，以有效洞口数代表干扰强度，调查土壤动物种类、数量以及植被和土壤理化性状，并分析大型土壤动物类群对高原鼠兔干扰下土壤理化性质和植被性状变化的响应.本研究对于科学解释土壤动物种群分布与环境因素的关系，进而评价高原鼠兔在草地生态系统中的功能和位置具有重要意义.

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于甘肃省甘南藏族自治州玛曲县，地理坐标N 33°50′23″，E 102°08′48″，海拔3 434 m.以高寒湿润气候为特征，年均气温1.2 ℃,1月平均温度-10 ℃，7月平均温度10 ℃，年平均降水量615.5 mm，年均蒸发量1 353.4 mm.全年平均日照2 583.9 h，年内霜期大于270 d，无绝对无霜期.土壤为亚高山草甸土，表层有5～10 cm草毡层[14].试验区地势平坦，植被类型为高寒草甸，优势种为矮生嵩草(Kobresiahumilis)，主要伴生种有披碱草(Elymusdahuricus)、金莲花(Trolliuschinensis)、鹅绒委陵菜(Potentillaanserina)、黄帚橐吾(Ligulariavirgaurea)、秦艽(Gentianamacrophylla)和翻白委陵菜(Potentilladiscolor)等.试验区高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是绝对优势鼠种.

1.2 试验设计与取样

本研究区选取10 hm2的四季牧场.于2017年7月份，采用堵洞开洞法获得高原鼠兔有效洞口数.根据有效洞口数量将研究区划分为高、中、低3个高原鼠兔干扰区，每个干扰区面积为100 m×100 m，相互间隔200 m.每个干扰区设置5个大型土壤动物采样点，样方面积0.5 m×0.5 m，取样深度15 cm.在土壤取样同时记录样方内植物物种数目，并剪掉样方内植物获得地上植物生物量.样地总盖度采用步测法[15].采用手捡法挑出大型土壤动物，除蚯蚓采用5%福尔马林溶液保存，其余土壤动物均采用75%乙醇溶液保存.由于大部分土壤动物幼虫鉴定到科比较困难，其次采集到的土壤动物数量相对较少，如鉴定到科、属难以用于后期数据冗余分析.因此，本研究土壤动物参考《中国土壤动物检索图鉴》[16]，鉴定到目.为便于多元排序分析，测定土壤理化性状的取样位置与土壤动物采集点一致.土壤按0～10、10～20和20～30 cm分层取样.土壤容重和含水量用环刀法测定，土壤紧实度使用土壤紧实度仪(Field scout SC900)测定.土壤全磷、全氮、全钾和有机质含量测定方法参考《土壤理化分析》[17]，土壤pH测定采用pHSJ-4A型pH计.

1.3 数据分析

1.3.1 植物物种丰富度计算 丰富度指数：R=S(S为样方中出现的物种数).

1.3.2 土壤动物群落特征指数计算 土壤动物密度采用个/m2表示[18]；土壤动物多度计算根据各干扰区不同土壤动物类群捕获量占捕获总量的百分比，个体数量大于捕获总量10%以上者为优势类群， 1%～ 10%者为常见类群，小于1%者为稀有类群[5，19].

1.3.3 多元排序 采用Canoco 4.5软件分析土壤动物类群和数量与环境变量的关系.排序之前做除趋势对应分析[20].为评估环境因子对土壤动物数量的影响，分别计算每个环境因子的总效应和净效应[21].所有排序的显著性均由MonteCarlo随机置换(999次)进行检验，采用CanocoDraw绘制RDA排序图.

以上数据用Excel 2013进行初步处理，用Spass 19.0中的LSD法进行数据的多重比较(α=0.05).

2 结果与分析

2.1 不同高原鼠兔干扰强度下植物物种丰富度和生物量变化

高原鼠兔不同干扰强度下植物群落结构明显不同(表1).随高原鼠兔干扰强度增加，草地植被总盖度和物种丰富度呈下降趋势，且高强度干扰样地植被盖度和物种丰富度显著低于低强度干扰样地(P<0.05).不同植物功能群地上生物量变化伴随高原鼠兔干扰强度增加呈现不同变化趋势，其中杂类草地上生物量伴随高原鼠兔干扰强度增加呈上升趋势，且高强度干扰度区杂类草地上生物量显著高于中、低干扰样地(P<0.05)；而禾本科植物地上生物量伴随高原鼠兔干扰强度增加呈下降趋势，且高强度干扰度区禾本科植物地上生物量显著低于中、低干扰样地(P<0.05).

表1 研究样地信息

不同小写字母表示不同样地间各项指标差异显著(P<0.05).

Different letters mean each variable in three plots has significant difference (P<0.05).

2.2 不同高原鼠兔干扰强度下土壤理化性状比较

不同高原鼠兔干扰强度下样地土壤理化性状差异较大(图1)，其中高干扰区和中干扰区土壤有机质含量显著高于低干扰样地(P<0.05).各干扰区土壤有机质和全磷含量均随土层深度增加而呈现降低趋势.不同深度土壤全磷含量随干扰强度下降而下降，且高强度干扰和中强度干扰区不同深度的土壤全磷含量均显著高于低强度干扰样地.土壤pH随干扰强度增加而升高，且高干扰样地不同深度土壤pH均显著低于低干扰样地.高强度干扰样地，0～20 cm土壤紧实度和土壤容重显著低于低强度样地.随高原鼠兔干扰强度增加，土壤全氮、全钾和含水量未呈现规律性变化.

不同小写字母表示同一深度不同样地间各项指标差异显著(P<0.05).Different letters mean each variable at same depth in three plots has significant difference (P<0.05).图1 不同密度高原鼠兔干扰下土壤理化性状比较Figure 1 The comparison of soil physical and chemistry properties in the plots under different disturbance of plateau pika

2.3 不同高原鼠兔干扰强度下大型土壤动物类群及数量变化

各干扰区共采集到大型土壤动物标本281个，分属于 3个门10个目(鞘翅目Coleoptera、双尾目Diplura、蜘蛛目Araneae、柄眼目Stylommatophora、单向蚯目Haplotaxida、膜翅目Hymenoptera、半翅目Hemiptera、等足目Isopoda、双翅目Dipterahr和鳞翅目Lepidoptera).高、中和低强度干扰样地土壤动物类群分别占7目、6目和5目.其中鞘翅目成虫和双翅目幼虫为各干扰区的共有优势类群；鞘翅目幼虫为高干扰区和中干扰区优势类群，分别占所调查区土壤动物总数量的10.71%和44.72%，而柄眼目、膜翅目成虫和半翅目成虫为低干扰区优势类群，分别占所调查区土壤动物总数量的16.67%、33.33%和16.67%.双尾目、蜘蛛目、膜翅目、等足目和双翅目为高干扰区的常见类群，单向蚯目和等足目为中等强度干扰样地的常见类群，鞘翅目幼虫为低强度干扰样地的常见类群.高、中、低干扰样地土壤动物密度分别为112、98和36只/m2，且高度和中度高原鼠兔干扰下的土壤动物数量显著高于低强度干扰样地(P<0.05)(表2).

表2 高原鼠兔不同干扰强度下大型土壤动物类群和密度变化

“+++”为优势类群，占总个体数10%以上；“++”为常见类群，占总个体数1%～10%；“+”为稀有类群，占总个体数 1%以下;“-”表示没有采集到标本.

“+++” means dominant fauna with individual number above 10%；“++” means common fauna with individual number between 1%～10%；“+” means rare fauna with individual number below 1%;“-” means no soil animal.

2.4 高原鼠兔干扰下大型土壤动物类群分布与环境因子的关系

RDA排序第一轴反映有机质含量变化，RDA排序第二轴反映其余环境因子的综合变化.从环境因子与土壤动物类群排序相关性可知(图2-A)，沿着轴1方向，不同干扰强度样地土壤动物群落分布主要受土壤有机质含量的影响.鞘翅目成虫(S1)、双尾目(S2)、双翅目(S4)、等足目(S5)鞘翅目幼虫(S9)和双翅目幼虫(S10)类群分布主要受土壤有机质含量影响外，其次受土壤紧实度和全氮含量的影响.而膜翅目类群(S6)与土壤紧实度、全钾和地上生物量紧密相关.综合分析表明不同干扰区土壤动物优势类群变化与其土壤理化性质相关.

从不同干扰区土壤动物类群分布可知(图2-B)，低干扰区柄眼目(S7)数量较高，单向蚓目(S8)、鞘翅目幼虫(S9)、双翅目幼虫(S10)在中干扰区数量较多，而鞘翅目成虫(S1)、蜘蛛目(S3)和鳞翅目幼虫(S11)在高干扰区数量较多.

图2-A中代码S1～S11表示土壤动物类群(鞘翅目、双尾目、蜘蛛目、双翅目、等足目、膜翅目、柄眼目、单向蚓目、鞘翅目幼虫、双翅目幼虫、鳞翅目幼虫)；图2-B数字 1～5表示高强度采样点样方，数字6～10表示中强度采样点的样方，数字10～15表示低强度采样点的样方.图2 土壤动物类群与土壤因子的排序图Figure 2 RDA biplot between environmental factors and soil animal communities

通过计算环境因子的膨胀系数( inflation factors，IFs)，结果表明土壤全磷的膨胀系数大于10，表现出较高的自相关性.剔除全磷含量影响，其余环境因子均符合分析要求.经Monte Carlo随机置换检验(表3)，表明9个独立的环境解释变量中，土壤因子(土壤有机质和土壤紧实度)变化对土壤动物类群分布解释的总效应达到显著水平(P<0.05)，而植被因子(物种丰富度和地上生物量)变化对土壤动物类群空间分布解释的总效应未达到显著水平(P>0.05).除去协同变量影响，各环境因子解释变量均无显著影响(P>0.05).

表3 环境因子对物种组成的总效应和净效应Table 3 Gross and net effects of environmental variables on species composition

* 表示在0.05水平(双侧)上显著相关，**表示在0.01水平(双侧)上显著相关．

* Correlation is significant at the 0.05 level,** Correlation is significant at the 0.05 level.

3 讨论

3.1 高原鼠兔干扰对大型土壤动物群落的影响

地下生物以及生态系统的功能和稳定性受地上过程影响[2].草地生态系统中地上植物群落空间分布格局可以影响地下土壤动物的组成[22].已有研究表明高寒草甸退化过程中，草地生物量减少会影响地表节肢动物的群落组成[23].而高原鼠兔种群过大时采食牧草导致牧草生物量降低[24]，进而会影响土壤动物类群丰度和密度.Brussaard and Hemerik[25]研究发现大型土壤动物数量在贫瘠土壤中较少.吴鹏飞等[19]研究发现若尔盖高寒草甸的大型土壤动物的类群和密度与土壤有机质含量呈显著正相关.本研究发现，高强度高原鼠兔干扰样地杂类草地上生物量相比中、低干扰强度样地显著增高，而禾本科植物地上生物量显著较低(表1).主要原因是高原鼠兔和家畜倾向于采食禾本科植物与豆科植物，而阔叶类杂类草，特别是有毒杂类草由于草食动物不喜食，其立枯体和凋落物可增加土壤有机质生物量，从而增加土壤动物食物资源有利于土壤动物种群数量提高.在高原鼠兔低强度干扰样地，受表层草毡层影响造成土壤紧实度较高和透气透水性较差，不利于土壤动物和微生物活动，降低了有机质分解速率，从而使得低强度干扰土壤有机质较低，导致土壤动物数量显著较低.此外，伴随高原鼠兔密度增加其地表排泄物也随之增加，进而增加了表层土壤有机质含量.因此，本研究中高原鼠兔高强度干扰区的大型土壤动物类群和数量均比其他两个干扰区高.

土壤紧实度是影响土壤动物的一个重要因素.刘任涛等[26]研究表明土壤动物群落多度与植物盖度和高度呈显著负相关.因为高的植物群落郁闭度会影响土壤温度和紧实度，不利于土壤动物的生存和繁殖.本研究发现随鼠兔干扰强度上升，导致草地中洞道数量增加进而显著降低了土壤紧实度(图1).在本研究的低强度干扰区，土壤表层土壤紧实度显著高于高强度干扰区.因此高强度干扰区土壤动物类群数和密度较中、低干扰强度样地明显较高.路凯亮等[27]在分析动物类群与土壤理化指标的相关关系中也发现，鞘翅目幼虫与土壤容重呈显著的负相关，双翅目幼虫与土壤容重呈显著的负相关.本研究也发现鞘翅目成虫、蜘蛛目和鳞翅目幼虫主要分布在高原鼠兔高强度干扰区.

3.2 不同土壤动物类群对栖息地环境因子的响应

不同土壤动物类群对土壤因子的响应不同.张洪芝等[28]研究表明不同土壤动物类群有其主要环境影响因子，其中鞘翅目和半翅目类群密度与土壤容重和全钾含量成正相关，而直翅目和双翅目类群密度与含水量、全氮以及有机质呈负相关.其他研究也表明环境因子与土壤动物类群分布具有相关性[29]，如土壤有机质与等足目和鞘翅目有很强相关性，土壤类型和pH与双翅目类群有相关关系[30].本试验发现不同干扰强度下，土壤动物优势类群受土壤有机质和紧实度显著影响，其中鞘翅目成虫、双尾目、双翅目、等足目、鞘翅目幼虫和双翅目幼虫类群分布主要受土壤有机质含量影响，其次受土壤紧实度和全氮含量的综合影响.而膜翅目类群与土壤紧实度和全钾紧密相关.在不同干扰强度高原鼠兔分布区，其中高干扰区土壤动物类群(鞘翅目成虫、蜘蛛目和鳞翅目幼虫)和中干扰区土壤动物类群(单向蚓目、鞘翅目幼虫、双翅目幼虫)倾向分布于疏松肥沃的土壤中，而低干扰区土壤动物类群(柄眼目)倾向分布于土壤结构紧实贫瘠的土壤中.

已有研究表明土壤动物群落组成和结构受植物群落物种组成影响[25]，主要是受凋落物和根系分泌物影响使得土壤动物类群存在明显差异.刘继亮等[31]研究发现植食性和捕食性土壤动物功能群密度与植物物种丰富度呈显著正相关，而与草本植物地上生物量呈显著负相关.本研究发现植物物种丰富度和地上生物量与土壤动物类群密度无显著相关性，冗余分析发现土壤有机质和土壤紧实度对土壤动物类群、密度影响大于植物对其影响.刘继亮等的研究是基于不同的植被生境展开，可能由于土壤动物食物网对土壤动物功能群分布影响较大，而导致与本研究结果存在分异.

总之，土壤动物类群分布和数量既取决于土壤环境状况，也取决于地上植物群落.本研究认为高原鼠兔挖掘打洞降低了土壤紧实度，其粪便的输入以及不喜食杂类草增加了土壤有机质含量，从而改善了土壤动物栖息环境.因此，土壤有机质和紧实度是影响调查区域高寒草甸大型土壤动物类群组成和分布的主要环境因子.

4 结论

本研究调查到玛曲县高寒草甸大型土壤动物共3门10目，其中鞘翅目成虫和双翅目幼虫为高原鼠兔干扰区优势土壤动物类群.高原鼠兔干扰对土壤动物密度具有显著影响，其通过挖掘采食活动明显改变了土壤理化性状(有机质含量和紧实度)进而影响土壤动物类群和密度.RDA分析结果表明有机质含量和紧实度与大型土壤类群和密度具有显著相关性，而与植物丰富度和地上生物量无显著相关性.