野生短尾猴集群运动的跟随者特征研究

李博文，王 希，吴 伟，李进华,3

(1.安徽师范大学 生命科学学院,芜湖 241000;2 安徽大学 资源与环境工程学院,合肥 230601;3.合肥师范学院 生命科学学院,合肥 230601)

自然界中大多数社会性动物采用群居生活，它们分工协作，共同维持群体的结构和功能。群居对于动物适应自然环境、提高生存能力以及保证种族的繁衍等都具有重要意义[1-3]。群体成员经常一起活动，这样可以增加捕食效率，共同抵御天敌[4]。群体的存在必须具有凝聚力(Social cohesion)，凝聚力是维持群体稳定的先决条件[5-6]。然而，由于在群体内个体的行为会受到其他个体的限制，不能独享食物，存在资源竞争[7]，而且每个群体往往是由不同年龄、性别的个体组成，它们的利益和各自的需求不同，这些差异会削弱群体的凝聚力，造成群体的分散[8]。

在长期进化中，集群运动(Collective movement)是动物保持群体凝聚力的一种方式，在运动中，成员具有相同的运动方向和统一的运动时间[9-11]。在群居动物中，集群运动是一种很普遍的现象，当某个个体发出一个新的运动方向的提议时，其他个体决定是否跟随，参与集体决策过程[12]。动物在集体决策过程中为了保持凝聚力会出现领导者和跟随者，在存在领导-跟随模式的群体中，集体决策有利于群体利益的获得，即群内大多数成员的利益能够得到保证[13]，因此有必要深入研究集群运动的整个发生过程。

然而目前关于集群运动的研究多集中于领导力及其类型的分析，领导力可以定义为：个体发起新的运动方向，并能成功吸引大多数成员跟随其后的能力[14]。领导力分为单一个体具有领导力(专制领导)和多个个体具有领导力(民主领导)两种类型[15-17]。集群运动的领导力不仅取决于领导者的状态和经验，还与跟随者有关[18]。比如，在领导力共享的群体中，跟随者可以选择是否跟随某个个体，它们可以影响集群运动和运动发起者能否成为领导者[13]。

关于跟随者的研究较多集中在跟随者数量对于集群运动成功率的影响，如在汤基猕猴(Macacatonkeana)中，跟随者会追随大多数个体选择的方向运动[19]；在蜜蜂的研究中，也表明群内大多数成员的意见会影响个体的选择[20]。目前并未见有关跟随者特征的研究，也没有关于未加入运动的潜在跟随者数量对集群运动影响的报道。了解集群运动的全部过程，尤其是阐明跟随者的加入过程对于理解动物和人类社会的集体决策有着至关重要的作用，因此有必要对跟随者的特征作进一步探究。

本研究对位于安徽黄山的短尾猴(M.thibetana)YA1群的集群运动过程进行了分析，以期探讨短尾猴群体中的跟随过程与集群运动成功率的关系。之前的研究揭示出短尾猴具有共享的领导力[8]，且跟随者参与集群运动的过程遵循选择性模仿(Selective mimetism)和法定人数(Quorum)两种参与法则[21]。我们提出以下预测：1)社会交往越密切的跟随者，将会越早加入集群运动；2)跟随者的年龄与集群运动的成功率存在正相关性；3)等级越高的跟随者，越能吸引更多的成员加入集群运动；4)跟随者的亲缘关系都会影响集群运动的成功率；5)潜在跟随者的数量也会影响集群运动的过程。

1 材料与方法

1.1 研究地点与研究对象

研究地点在安徽省黄山市黄山风景区汤口镇寨西浮溪村—黄山野生猴谷，位于北纬30°29′和东经118°10′交汇处，平均海拔为500 m，其中最高处海拔为1310 m。该地区植被覆盖度高，悬崖险峻，环境优美。海拔600～800 m以次生常绿阔叶林为主，如青冈栎(Quercusglauca)、甜楮(Castanopsiseyrei)、小叶青冈栎(Quercusgracilic)，并杂有竹林和人工种植的茶园、杉木以及农作物；800～1000 m为落叶、常绿阔叶混交林，如冬青(Ilexchinensis)；海拔1000 m以上的上层为落叶林，如茅栗(Castaneasequinii)、麻栎(Quercusacutissima)、山毛榉(Faguslongilata)等，下层为矮小的常绿树[7]。

研究对象为黄山鱼鳞坑A1群(YA1群)全部成年个体(26只)，猴群组成见表1，自1987年以来课题组便对YA1群进行长期跟踪调查研究，保持群体的详细动态变化记录，均能根据自然特征进行个体识别。

表1 本研究观察对象的性别、年龄组和社会等级DS指数Table 1 Sex,age class and David′s score for study subjects

*年龄组的划分[7]

*Division standard of age class[7]

1.2 研究方法和数据收集

本研究野外观察采样时间为2016年8月至2017年5月，有效观察天数219 d，有效观察时间14 040 min。在行为取样前，用抽签的方式确定个体的行为取样顺序，采用全事件取样法(All occurrences recording)记录短尾猴集群运动中跟随行为的全过程；采用目标动物取样法(Focal animal sampling)[22]记录短尾猴个体日常生活中的近距、理毛等友好行为；并且采用随机取样法(Ad libitum sampling)记录日常观察过程中出现的攻击-屈服行为。我们使用录音笔(型号：索尼ICD-AX412F)采集所有行为数据。

本研究在参考其他研究[13]的基础上，结合短尾猴的实际情况对集群运动中的行为进行如下定义：

1)发起者(Initiator)：群体内第一个在30 s内运动距离超过10 m以上距离的个体。2)跟随者(Follower)：在发起者出发之后，任何一个跟随其后，运动距离超过5 m，且运动方向与发起者的行进方向之间的角度不超过45°的个体。3)潜在跟随者(Potential follower)：在发起者出发之前，群体内的所有成员。4)集群运动发起过程的结束(Termination of initiation)：每个跟随者之间出发的时间间隔超过5 min以上，标志着发起过程的结束。5)成功的集群运动(Successful collective movement)：在发起过程结束之前，如果发起者能吸引到2/3以上群体成员跟随其参与运动，这表明该发起者领导了一次成功的集群运动。

1.3 数据分析和处理

为了分析跟随者加入集群运动的顺序与特征向量中心度系数的关系，个体在每次集群运动中的加入顺序通过参与次序指数(Joining order index)来计算：1-[(I-1)/(N-1)]，其中I代表个体在每次集群运动中的加入顺序，N代表集群运动中参与者的数量，指数范围从1(第一个位置)到0(最后位置)[13,23]。根据指数计算出每个个体的平均加入顺序，再乘以个体在所有集群运动跟随者中的出现率，即可得出个体平均参与次序指数，指数越大，表示个体越早加入集群运动。

特征向量中心度系数用两两关系指数(Dyadic association index,DAI)矩阵进行计算，DAI衡量的是个体a和个体b在除集群运动以外的日常活动中个体间关系[24]：Dab/(Da+Db-Dab)，Dab表示在目标动物取样中，个体a与个体b保持1 m近距的持续时间，Da表示对个体a的目标取样时间，Db表示对个体b的目标取样时间。

为了分析个体等级对集群运动跟随行为的影响，在观察过程中记录攻击-屈服事件，通过胜-负矩阵计算David′s Score(DS)值得出短尾猴个体的社会等级[5，25](表1)。

在分析个体间亲缘关系对跟随行为的影响时，亲缘关系用亲缘系数(the coefficient of relatedness,r)来衡量，在短尾猴中亲缘系数分为母子(r=0.5)、祖孙(r=0.25)、兄弟姐妹(r=0.25，兄弟姐妹可能有不同的父亲)、姑侄(r=0.125)[26-27]。

本研究所有数据在Excel中进行预处理，使用SOCPROG软件计算个体特征向量中心度，通过SPSS软件进行数据分析，采用Pearson相关性检验检验个体特征向量中心度、跟随者数量、年龄组、等级顺位以及亲缘关系与集群运动成功发生的关系。本研究所有检验均为双侧检验，置信区间设置为0.05。

2 结果

2.1 个体特征向量中心度与跟随者加入次序

为了揭示集群运动中跟随者加入次序的影响因素，我们分析了个体特征向量中心度与跟随者加入集群运动顺序的关系，结果显示跟随者的加入顺序与特征向量中心度之间存在正相关关系(Pearson相关性检验，N=26,r=0.781,P=0.00),见图1。

图1 跟随者加入集群运动中的顺序与个体特征向量中心度的关系Figure 1 Relationship between joining order and eigenvector centrality coefficient

2.2 潜在跟随者数量与集群运动成功发起时间

研究期间共采集到成功的集群运动事件144次，结果发现潜在跟随者的数量与成功发起时间无相关性(Pearson相关性检验，N=144,r=0.036,P=0.669)，见图2。

图2 潜在跟随者数量与成功的集群运动发起时间的关系Figure 2 Relationship between potiental follower numbers and duration of successful initiation of collective movement

2.3 年龄组与跟随决策成功率

结果发现，跟随者的年龄组与集群运动成功率(集群运动成功次数/总的运动发起次数)无相关性(Pearson相关性检验，N=29,r=0.068,P=0.728)，见图3。

图3 年龄组与集群运动成功率的关系Figure 3 Relationship between age class and successful ratio of collective movement

2.4 社会等级与集群运动成功率

通过计算David′s Score(DS)值得出成年跟随者个体的社会等级顺序，将DS值与集群运动成功率进行分析，结果发现雄性和雌性的DS值与集群运动成功率均存在正相关关系(雄性：Pearson相关性检验，N=11,r=0.735,P=0.01；雌性：Pearson相关性检验，N=15,r=0.628,P=0.012)，见图4。

图4 DS值与集群运动成功率的关系Figure 4 Relationgship between David′s score and successful of colltive movement ratio

2.5 亲缘关系与集群运动成功率

成年短尾猴个体间亲缘关系用亲缘系数(the coefficient of relatedness,r)来衡量，通过分析发现跟随者个体的亲缘关系与集群运动成功率之间存在正相关关系(Pearson相关性检验，N=347,r=0.392,P=0.000)，见图5。

3 讨论

本研究分别从跟随者的自然属性(年龄、顺位)、数量、社会中心度以及友好行为等方面分析短尾猴跟随者的特征与集群运动成功率的关系，我们发现，集群运动中的跟随者个体特征向量中心度越高，就越早加入集群运动；跟随者的社会等级和亲缘关系均会影响集群运动的成功率；然而，跟随者的年龄与集群运动成功率无相关性；此外，我们还发现跟随者数量与集群运动的成功发起时间无相关性。

图5 亲缘关系与集群运动成功率的关系Figure 5 Relationship between the coefficient of relatedness and successful of collective movement ratio

首先，本研究发现：跟随者加入集群运动中的顺序与个体特征向量中心度之间存在正相关关系，因此推测个体特征向量中心度高的个体在集群运动中很重要，且中心度高的个体更倾向于参与集群运动。这个结果与短尾猴集群运动参与法则的研究相符[21]，也与黑吼猴的研究结果类似，黑吼猴参与集群运动越早的个体具有更高的特征向量中心度[28]。研究结果说明了：短尾猴中社会交往越丰富、社会中心度越高的个体，越倾向于参与集群运动。

其次，在本研究中，成功集群运动的发起时间并不会受潜在跟随者数量的影响，即未参与运动的成员数量与成功发起时间无相关性。因此本研究认为，个体是否跟随领导者参与集群运动并不会受群体内其他个体的影响，而是会受集群运动的参与者的影响。有在鱼类集群行为的研究也表明鱼类游泳速度不会受群体大小影响[29]。

另外，本研究发现：短尾猴集群运动中跟随者的自然属性中年龄与集群运动成功率不相关，社会等级则与集群运动成功率呈正相关关系。跟随者年龄的大小与集群运动成功决策不相关，说明经验的多少并不能影响其他个体的选择，这与短尾猴的集群运动是共享决策相符[13]。而高顺位个体作为跟随者的时候，成功的集群运动更易出现，说明高顺位个体更容易吸引其他个体参与集群运动，这种高顺位个体作为集体决策的重要成员在山地大猩猩中也有发现[30]。

最后，短尾猴友好关系中的亲缘关系与集群运动的成功率呈正相关关系，说明群体成员一般与亲缘关系近的跟随者一起加入集群运动。短尾猴的社会为母系社会，在研究的对象群体内短尾猴社会由四个家族构成，群体内亲缘联系紧密，跟随者参与集群运动可能与子代对母亲的依赖或者学习生存技能有关，在川金丝猴的研究中发现雌性会形成亲属联盟，这与本研究结果类似[26]。

短尾猴集群运动中的跟随者对集群运动的成功率有着重要影响，与群内其他个体交往越密切的个体，社会中心度越高，对集群运动的影响越大，其作为跟随者的可能也越大；在成功的集群运动中跟随者的社会等级较高，而且在成功的集群运动中跟随者多与其他参与者之间存在亲缘关系，本研究结果验证了群体成员会有选择地跟随特定参与者加入的集群运动，即选择性模仿法则。本研究阐明了短尾猴集群运动中跟随者的特征。了解集群运动中跟随者的特征对于理解动物和人类社会的集体决策有着重要的意义，同时也为集群动物的保护和管理提供理论依据。

感谢：黄山野生猴谷工作人员谢升飞、汪有国、汪日光和谢玉峰对野外采样工作的支持和帮助，感谢房东程海滨一家对日常生活的帮助和照顾！