昆虫性冲突行为研究进展

唐 荣,董子舒,张玉静,郑霞林,陆 温

(广西农业环境与农产品安全重点实验室培育基地 广西大学农学院，南宁 530004)

性拮抗行为(Sexual antagonism，SA)包括性选择行为(Sexual selection)和性冲突行为(Sexual conflict)，是当前进化生物学研究领域的热点之一[1]。性冲突是指某一性别的个体从异性中寻求繁殖利益而让后者付出代价的机制[2]。目前，关于昆虫性冲突的研究主要集中在性别间/内冲突和物种形成等方面，现将其研究进展综述如下。

1 性冲突理论研究概述

性冲突主要研究雄性为从雌性中获得繁殖利益所做的努力与雌性为防止雄性的伤害所具有的抵抗力之间的协同进化现象，是一种两性间“进化利益的差异”(Differences in the evolutionary interests)[3]。性冲突的概念提出较晚，许多研究结果在最近20年才相继报道。

传统的生殖观认为两性间的选择是和谐与合作的关系，但忽略了这一过程中同时存在的矛盾。例如，一性别所偏爱的性状可能使另一性别产生高昂的代价。在这一情况下，即使两性在交配中非常配合但是它们的利益很难达到一致。

性选择理论认为雌性的卵子数量远少于雄性的精子数量，所以普遍接受雌性更具有相对的选择性的观点，而雄性则更多地接受选择和进行同性内的竞争[4]。但在实际性选择过程中，很多昆虫种类的雄性会强迫雌性(已交配的)交配，致使雌性受到一定的伤害。而性冲突则不同。在性冲突理论中，认为雌性的选择只专注于降低其交配所付出的代价，所以雌性会进化出抵抗性特征来减少(多余的)交配对自己造成的伤害。这就导致两性在形态、行为和生理特征上发生系列的“军备竞赛(Arms race)”式的进化现象[2]。

雌性(对于雄性强行交配而产生的)抵抗性(Resistance)和雄性(对于雌性反抗而产生的)持久性(Persistence)是性冲突理论形成的基础，在性冲突情况下产生的“军备竞赛”导致了两性特征的快速进化、两性出现新的特征以及生物多样性的快速发展[5]。例如，在雄性龙虱(DytiscuslapponicusGyllenhal)前足跗节1～3节特化成吸盘，便于吸附在雌虫光滑的鞘翅基部上。然而，Green发现了一些雌性个体翅基上开始进化出粗糙的结构，研究结果证实这些结构具有阻碍雄虫吸盘吸附的作用[6]。在水黾(AquariuspaludumFabricius)中也发现了这种性拮抗协同进化的现象。雌雄两性水黾中都有较长的腹部小刺，研究证明具有完整刺状结构的雌性能成功拒绝雄性与之交配[7]。总之，应对雄性的强迫行为，雌性总能灵活地应对并演变出适应性特征，这里称为雌性的可塑性(Plasticity)。性冲突的“主战场”主要是在雌性的体内，而对雄性而言显示出了一种不对等性。这种不对等性使两性在不断地博弈中达到一种动态的平衡[8]。

此外，还有一些极端的雌性拒绝雄性交配行为。Liam研究四纹豆象(CallosobruchusmaculatusFabricius)时发现雄虫在交配时会对雌虫身体产生直接的身体伤害，也发现雌性的免疫力与后代繁殖存在着负相关。这表明，雌性会权衡抵抗与繁殖后代的关系从而说明了雌性的抵抗具有高昂代价。雄虫阳茎表面覆盖着数百个尖锐的刺，在交配过程中穿透并损坏雌性生殖道的内壁，而具有较长阳茎的雄虫能促进受精成功[9]。雄性造成伤害来达到进化优势一直是争议较大的话题。以往少数观点认为，雄性直接伤害雌性致使雌性增加对生殖的短期投资[10]，现在的观点则认为造成的创伤只是交配多样性的“副产品”[11]。研究结果还表明，两性对抗的相对水平影响到雌性在交配过程中受伤的程度，从而支持了性拮抗协同进化的假设[9]。另一个极端拒绝交配行为的例子如天蓝蜓(AeshnajunceaLinnaeus)的假死行为。Khelifa在观察天蓝蜓的交配行为中发现，雌虫在拒绝雄虫交配时会一头栽入草丛装死，使雄虫扑了个空。这些例子说明，每个性别都采用其最有效的生殖策略来使自己达到生殖成功[12]。

导致某一性别特征演变的冲突称为交配前冲突，而交配后冲突则是指这些特征演变的基础，例如精液蛋白可能会对雌性的生理和行为产生变化而牺牲了雌性的健康适度[13]。Fricke等研究了黑腹果蝇(DrosophilamelanogasterMeigen)雌虫对特定射精成份(性肽)的反应，发现性肽对于雌性产卵、接受异性、摄食率以及免疫应答等具有潜在作用[14]。精子竞争也是交配后冲突的一种重要形式。多次交配的雌虫受精囊储存着不同雄虫个体的精子，而大多数的昆虫表现为最后精子优先[15]。应对雄虫的精子竞争，雌虫也会产生相应的手段——雌性隐秘性偏好(Cryptic female choice，CFC)，指的是交配前后雌性通过物理或化学的机制来抑制精子受精成功。因此，有很多因素决定着交配是否能产出后代。目前，有研究者预测在特定条件下，如高度的一妻多夫制下雌性交配前的困难选择或者雄性强迫交配时，雌性隐秘性偏好能发挥着重要的作用。该机制可以通过它在雌性抵抗性和雄性持久性中的动力驱使，成为两性协同进化多样性的中间枢纽[16]。

不少学者从遗传学的角度来研究性冲突。Gibson等[17]通过遗传模型，预测性拮抗基因位于性染色体上，即使一性别的代价超过对另一性别的利益时，性别连锁的等位基因也可遗传。Gavrilets[18]使用定量遗传模型来研究雌性避免直接交配的成本选择情况。该模型预测，由此产生的交配模式可能导致快速的性拮抗协同进化，其中雄性的性状因雌性的抵抗性而不断进化，在平衡状态下对雌性的抵抗的成本也可能是巨大的。

也有学者通过人工神经网络模型策略来处理在非平衡条件的雌雄两性协同进化。结果表明，雌性隐秘性偏好可被雄性加以利用。因此，没有任何性别在这场斗争中取得胜利，因为雄雌两性间从未达到过进化平衡。不管怎样，雌雄两性间特征出现“军备竞赛”式的进化现象只出现在有限或短暂的时期[19]。

基于大量研究结果的分析，Eberhard[20]并没有发现支持性对立的形态进化假说。随后，他又提出昆虫的性拮抗协同进化可能与有限的形态多样性有关[21]。2015年，开始有报道支持性对立的形态协同进化理论[22]，而拮抗行为和生理上协同进化方面的证据则较少。虽然性冲突理论源于性选择，但是关于性冲突理论的研究至今未得出令人信服的结论。

2 性冲突行为研究进展

2.1 性冲突行为研究涉及的昆虫类群

尽管性冲突关系到进化生物学中的普遍性问题，但目前用于这方面研究的生物类群仍非常有限。大多数的研究集中在臭虫、龙虱、水黾、果蝇、鱼类和鸟类。在性冲突的研究中，昆虫常被作为研究对象，而昆虫中又以果蝇为主。据统计，截至2010年，已报道用于研究性选择的节肢动物种类约有150 种，而用于研究性冲突的节肢动物种类仅50种[23]。从有限的几个动物类群的研究信息中还不足以对性选择和性冲突理论进行高度概括。因此，有必要增加新的研究对象，才能使性选择和性冲突理论及进化问题得到更科学的诠释。

2.2 性别内冲突行为研究

雌雄两性共有着大部分相同的基因组，但两性之间的选择往往不同。这将导致性别表型的遗传冲突，其中赋予某一性别适度优势的位点频率变化可能会对另一种性别的利益造成损失，这被称为性别内冲突[24]。雌性或雄性的拮抗选择与遗传相关会导致一种性别阻碍另一种性别的适应进化(adaptive evolution)[25]。而后由性别限制的基因表达的选择可导致两性的独立进化，从而使每个性别达到其适度的峰值。而在高强度性拮抗行为变异情况下的自然种群会使性别内冲突的概率降低[26]。

Chippindale等[27]发现黑腹果蝇实验室种群的两性在幼虫阶段存在着强烈的正遗传相关，进入成虫交配时则存在强烈的负遗传相关。研究结果表明，成虫存在大量拮抗性适度变异的基因，这些基因有利于雄性而不利于雌性。

目前，性别内冲突的机制尚不清楚。应用分子和基因组工具，可以更好地了解性别内冲突的遗传基础。如果研究机制能得到应用，这可能为性别内冲突的发生提供强有力的证据[28]。最新的测序技术方法正在为这种精细尺度的基因组研究奠定基础，这也意味着可以更加准确识别和定位性拮抗基因以及明确它的作用。这种遗传研究目前还很少，但可能是今后研究性冲突机制的重要方向。

成虫阶段的性拮抗也一直是大部分性别内冲突研究的重点，有研究者预测性别内冲突在成虫发育时起到了重要的作用[29]。Smith等[30]采用回归模型测试黑腹果蝇成虫基因表达、适度和性别之间的相关性，发现除性腺以外的所有组织中，共有8%的转录本显示为性拮抗，且显示为性拮抗的转录本与成虫的适度有很大的相关性(约60%)。但这仍然是保守估计，因为该研究仅以成虫为研究对象，而不同性状的冲突可能会在不同虫态出现。

2.3 性别间冲突行为研究

性别间冲突是另一种形式的性冲突，通过一组在雌性和雄性两个或更多个不同基因座的等位基因拮抗产生的相互作用，导致了每个性别或两性与性状的最佳适度的偏差[31]。

性别间冲突起因于两性间相互的直接作用，增强了一种性别的适度而牺牲了另一种性别的适度[28]。通常，雄性在精子竞争方面取得成功，并通过多渠道来阻止雌性获得适度，例如雄性可以利用生殖器的特殊构造来将先前雌性储精器官中存储的精子移除或冲洗。而随后雌性对于应对的演变开始了一场“军备竞赛”来减少自身适度的损失(即雌性防卫特征)[32]。预计每种性别间的反复适应循环甚至永久性循环都会随着进化时间而变化，然后导致生殖性状朝着各自有利的方向进行快速进化。

性别间冲突可以体现在交配频率、受精、相对亲本努力、雌性再交配行为和雌性生殖率上。两性都会演变出性拮抗适应，使结果偏向自己的利益，这将导致两性性状之间相互作用而产生性拮抗协同进化[33]。当雄性的特征与雌性的反应允许在性冲突下发生协同进化时，经常以“军备竞赛”式的进化产生。Parker[33]之前的研究表明，性拮抗协同进化可以导致快速、无定向和无法预测的进化改变。性别间冲突被认为是永久性别间拮抗协同进化作用的一个原因并具有广泛的意义。然而，有理论认为如果参与性别间性冲突的性状受到多方面的约束，则其永久性是受限的[2]。

理论上可以通过性别间冲突来预测性状发展有利于雄性而不利于雌性以及两性寿命进化演变。然而，很少有实验能够证实这些预测。

总的来说，性别内冲突较性别间冲突普遍，但关于性别间冲突在进化上的重要性却饱受争议。

2.4 性冲突与物种形成

性冲突被认为是物种形成的一个重要原因。以往的观点认为，雌雄两性在交配成本和利益方面的强烈偏差将导致两性产生长期的协同进化，促进种群之间的快速分歧和物种形成。基于现在的研究结果，物种形成是生殖隔离进化和种群遗传分歧的结果[5]。遗传分歧可以由各种进化因素驱动，包括突变、遗传漂变以及自然、社会和性选择。前人的研究认为，性冲突可以通过多种方式达成这些条件。由不同原因导致的生殖隔离也会致使两性在不同种群或后代中的繁殖适度不相适应[5]。

研究表明性冲突可促进异地种群分化(Allopatric divergence)。在异地种分化期间，假设雌性中存在多个感觉位点、化学或生物的偏好，雄性可以加以利用，随后雌雄两性沿着它们各自的进化轨迹，以不同的速率进行着协同进化。目前，已有研究证实性冲突可促进生殖性状的异地种分化[9]和同地种分化(Sympatric divergence)[34]。一般情况下，性拮抗协同进化可以提升物种形成的速率，但在特殊情况下也可促进种群之间的基因交流。虽然性冲突对物种形成的贡献取决于两性选择强度及每种性别的进化变化的范围，但这两个变量都难以确定[35]。

2.4.1 性冲突行为与物种生理隔离

Martin和Hosken[35]在胸廓鼓翅蝇(SepsiscynipseaLinnaeus)室内种群上首次发现性冲突可导致生殖隔离。在该蝇的交配过程中，雄性生殖器会对雌性生殖器造成一定的伤害，且雌性生殖器受伤的频率与交配率呈正相关，所以雌虫具有较高死亡率可能也和该因素有关[4]。观察发现，雌性通常通过剧烈摇晃试图驱赶雄性。进一步研究发现，在含有冲突种群下的交配频率要高于消除冲突的种群频率，而这种影响在高密度种群下比低密度种群下更加明显。因此，雌性的抵抗力来自冲突的种群，说明性冲突促使其生殖隔离的发生[35]。

之前的理论也认为，如果异地种群在性拮抗进化中演变出不同的适应性，它们之间的生殖隔离可能会迅速出现，并通过遗传漂变(Genetic drift)或局部适应(Local adaptation)来促进进一步的分歧[36]。Martin和Hosken[35]在胸廓鼓翅蝇的研究中表明，生殖隔离确实可能在性冲突后短时间内发生；不过后来对黑腹果蝇[37]、拟暗果蝇(DrosophilapseudoobscuraFrolova)[38]、四纹豆象[39]和赤拟谷盗(TriboliumcastaneumHerbst)[40]的类似实验未能在性冲突中发现生殖隔离现象。Plesnar-Bielak等[41]通过研究罗宾根螨(RhizoglyphusrobiniClaparede)来全面检测性冲突是否促进生殖隔离，实验通过一夫一妻制来扩大种群，从而使两性的进化利益一致并允许混交来消除性冲突。经过35代和45代的实验进化，并没有得出生殖隔离的证据。Gagnon等[42]在之后的研究中有表明性拮抗协同作用促进了种群分化，并使该物种自然种群内的性别达到平衡。Gavrilets[5]认为出现这些结果可能有以下3个原因：1)实验太短不能引起显著的变化；2)种群可能以相同的速度沿着相同的方向发展；3)实验条件下与持续的协同进化动力不同。

不过也有研究认为，未解决的性别内冲突可能阻碍任何形式的遗传分化，降低种群的平均适度并增加其灭绝率[43]，这些影响也阻碍了物种的形成。不过如果一性别处于强烈的方向选择下，则可以提高另一性别的适度，这种影响可以促进物种形成[43]。

在之后的研究中，Hoyle和Qilburn[44]使用海草扁蝇(CoelopaursinaWiedemann)建立了试验模型，通过虫体大小作为抵抗性和持久性特征来进行数据分析。该模型表示可以产生连续的协同进化并达到稳定的平衡，并且使用理论导出的数据估计所有的模型都能达到稳定平衡。由此，他认为在性拮抗协同进化模型的研究中，性拮抗协同进化夸大了雌性抵抗力和雄性持久力的性状，两性抵抗力与持久力稳定的平衡可能比连续的协同进化周期更为常见，因此性冲突不太可能促进物种形成。

Gavrilets[5]在最近的理论研究中认为，物种形成只是性冲突的几种可能进化结果之一。根据这些理论预测并通过实验分析了昆虫的受精蛋白，结果表明，性冲突在某些情况下或与生殖隔离和物种形成有关，但在一般条件下不会造成影响。

总的来说，性冲突和物种形成有一定关系，但不是最相关的因素。如果其他几个最相关的因素失效时，性冲突有可能会促成物种形成。不过，目前尚不清楚性冲突与生殖隔离现象的直接关系，关于性冲突与物种形成的研究也未得出一个令人信服的定论。

2.4.2 性冲突与物种生殖器结构进化

雌雄两性生殖器形态在许多昆虫类群或种群中差别很大。解开关于生殖器形态选择的潜在来源问题非常困难，由于生殖利益的冲突，每一个性别都会预测对另一个性别的适应性而做出反应。迄今为止，已发现性冲突在生殖器演变过程中发挥重要作用，例证涉及孔雀花鳉(PoeciliareticulataPeters)[45]、豆象科昆虫[46]和水黾(AquariuselongatusUhler)[1]。例如，雄性水黾生殖器前端进化出一种抓握的结构，而雌性也相应地进化出反抓握的结构[1]。而在盲蛛目的研究中，雌雄两性生殖器构造的演变似乎是由资源可利用性相关的协同进化反馈所引起的[47]。这些研究结果为支持性拮抗在生物多样性和种群生殖模式之间的作用提供了直接证据。

最近的研究表明，两性生殖器构造的协同进化是普遍的，性冲突和雌性选择观点都普遍支持该机制[22]。在该机制中，雄性生殖器进化较为迅速且可预测，雌性生殖器则相对无反应，即雌性形态反应相比于雄性来说比较滞后[48]。

研究昆虫生殖器协同进化和性冲突机制需要理解自然选择、雌性选择和雄性间竞争的协同作用。通过对相关的物种或种群的比较研究，以及通过实验检测生殖器无效特征适度的微观进化可以推断两性生殖器的协同进化。然而，由于缺乏两性生殖器功能形态的理解、交配行为的研究以及检测雌性生殖器差异的定量研究，可能会阻碍了这方面研究的进程。

3 结语与展望

昆虫两性交配是其种群延续的前提，因为雌雄两性在交配过程中存在着权衡交配次数和繁殖利益的问题，所以不同种类的昆虫都有着不同的交配策略。基于国外已有的性冲突研究，得出了大量支持和反对的证据，使得对性冲突在昆虫进化和物种形成等方面作用一直未能形成定论。不过随着分子生物学等技术的不断发展，已开始从基因的角度通过精确的技术手段来检测性冲突理论涉及的量化问题。对于性冲突理论的研究，从昆虫繁殖行为入手，也可以探索出一条害虫绿色防控新途径从而达到防控害虫种群的目的。

性冲突理论的提出不过几十年，虽然研究技术不断发展，但是缺乏阶段性成果。根据前人的研究情况，建议未来重点研究以下几个方面：1)需要将性冲突与昆虫交配器构造结合起来研究，辨别其作用途径，明确其作用过程；2)系统研究性冲突的协同进化问题，将性别内冲突和性别间冲突过程联系起来；3)明确性冲突在昆虫行为、形态和生理特征进化中起的作用；4)联系已有的和探求新的技术手段，通过更精准有效的方法来量化性冲突强度。