锰污染土壤对酸模叶蓼氮素代谢的影响

杨贤均，刘可慧，李艺，周振明，陈朝述，黎宁，蒋永荣，于方明*

1. 邵阳学院城乡建设学院，湖南 邵阳 422004；2. 广西师范大学生命科学学院，广西 桂林 541004；

3. 广西师范大学环境与资源学院，广西 桂林 541004；4. 广西壮族自治区环境监测中心站，广西 南宁 530028；5. 桂林电子科技大学生命与环境科学学院，广西 桂林 541004

锰污染土壤对酸模叶蓼氮素代谢的影响

杨贤均1，刘可慧2，李艺3，周振明3，陈朝述3，黎宁4，蒋永荣5，于方明3*

1. 邵阳学院城乡建设学院，湖南 邵阳 422004；2. 广西师范大学生命科学学院，广西 桂林 541004；

3. 广西师范大学环境与资源学院，广西 桂林 541004；4. 广西壮族自治区环境监测中心站，广西 南宁 530028；5. 桂林电子科技大学生命与环境科学学院，广西 桂林 541004

探讨超富集植物高浓度金属富集量对其生理机制的影响，对于了解超富集植物强大的解毒机制与其生理机制的相关性有重要意义。采用室内原矿土栽培的方法，研究了贺州某锰矿区未开采区（T2）、探矿区（T3）、恢复区（T4）、开采区（T5）、尾矿库（T6）土壤及桂林未受污染的菜园土（T1）对锰超富集植物酸模叶蓼（Polygonum lapathifolium L.）生长，锰吸收，叶片铵态氮、硝态氮、游离脯氨酸、可溶性蛋白质含量及氮素代谢关键酶（硝酸还原酶NR）、谷氨酰胺合成酶GS、谷氨酸合酶GOGAT和谷氨酸脱氢酶GDH）活性的影响。结果表明，随着Mn处理浓度的提高，酸模叶蓼根、茎、叶中Mn含量显著增加（P＜0.05），叶绿素a、叶绿素b和总叶绿素在T3处理时含量最高，此时分别为对照的1.15、1.23和1.17倍，但所有锰处理下酸模叶蓼生物量无显著性差异（P＞0.05）。Mn处理一定程度上提高了叶片中可溶性蛋白质含量，引起了酸模叶蓼氮素代谢关键酶活性的变化及硝态氮、铵态氮和脯氨酸含量的显著增加（P＜0.05）。T6处理硝态氮、铵态氮和脯氨酸含量最高，分别比对照提高了17.6%、43.8%和206.2%。NR、GS和GOGAT活性呈先增加后降低的变化趋势，NR、GS和GOGAT活性分别在T2、T3、T4处理时最高，此时分别比对照提高了6.4%、28.8%和66.4%。GDH活性则随着Mn处理浓度的增加而增加，在T6处理时活性最高，比对照提高了1.74倍。以上表明，GDH在解毒Mn毒害过程中具有重要作用。

锰污染；酸模叶蓼；氮素代谢；铵态氮；硝态氮

土壤重金属污染治理与修复已经成为当今研究的热点，传统的修复方法主要有物理、化学和生物修复。在重金属污染土壤生物修复方法中，超富集植物的萃取因其成本低、对环境友好、操作简便和不破坏土壤理化性质等优点而倍受关注（Yang et al.，2002）。同时，为更好地将超富集植物应用于实践，研究者们在超富集植物的定居条件，超富集植物对重金属的吸收、转运、分布特征以及重金属对超富集生理特征影响等方面做了大量的研究。但在不同重金属对不同超富集植物生理特征影响机制方面，结论不尽相同（王卫华等，2015）。广西素有“有色金属之乡”的称誉，其中锰矿的开采规模与强度居全国之首，土壤锰污染严重，积极寻求锰污染土壤治理方法迫在眉睫（杨贤均等，2016）。目前国内可供锰污染土壤修复的超富集植物有限，仅有锤序商陆（Phptolacca Aericana L.）、水蓼（Polygonum hydropip L.）、木荷（Schima superb）、短毛蓼（Polygonum pubescens Blume）（薛生国等，2008；刘恒等，2011）、青葙（Celosia argentea Linn.）（Liu et al.，2014）、酸模叶蓼（Polygonum lapathifolium L.）（Liu et al.，2016）6 种。其中酸模叶蓼是最近发现的锰超富集植物，对其的相关研究仅停留在酸模叶蓼对锰的吸收、转运和分布等方面，而对生理特征的影响研究较少（杨贤均等，2016）。锰污染下酸模叶蓼生理特征的变化是否与其他的超富集植物存在相似性不得而知，因此，本论文以锰污染土壤为研究对象，探讨了不同程度的锰污染土壤对酸模叶蓼氮素代谢的影响，旨在为酸模叶蓼的实践应用提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 实验材料

1.1.1 土壤采集与处理

在贺州某锰矿区根据矿区土壤类别设置采样点，分别为未开采区（T2）、探矿区（T3）、恢复区（T4）、开采区（T5）和尾矿库（T6）土壤，以桂林未受污染的菜园土为对照，标记为 T1，每个采样区选取5个点，取0～20 cm土层，并在现场将每个采样点所取的5个土壤制成混合土样，装入封口塑料袋带回实验室风干，过4 mm筛；然后装盆，每盆5 kg土壤，同时施入氮、磷、钾基肥，N、P、K的标准为100、80和100 mg∙kg-1，N以NH4NO3形式加入，P、K以KH2PO4形式加入。用去离子水保持湿润3周，每处理设置3个重复。土壤理化性质见表1。

1.1.2 植物培养

供试植物采自广西师范大学校园内的生物科技园，采集大小一致、高约12 cm的酸模叶蓼植株培植于来自矿区不同类别的土壤中，每盆1株，共18盆（共6个处理，3次重复），在温棚中培养70天后收获。常规培养，整个培养期内定期用去离子水浇灌。

1.2 实验方法

1.2.1 生物量测定

用自来水反复冲洗收获的酸模叶蓼，然后置于20 mmol∙L-1EDTA-Na2溶液中浸泡20 min以去除植株表面的锰，取出后再用去离子水冲洗干净，吸干表面水分，置于天平上称重。称重后将植株分成根、叶、茎 3部分，其中部分叶片装入密封袋中，置于-80 ℃冰箱中保存，用于生理指标的测定；另一部分连同根、茎放入烘箱内105 ℃下杀青30 min后，在80 ℃下烘干至恒重，磨碎备用，用于测定金属含量。

1.2.2 酶的提取与活性测定

硝酸还原酶（Nitrate Reductase，NR）、谷氨酰胺合成酶（Glutamine Synthetase，GS）、谷氨酸合酶（Glutamate Synthase，GOGAT）和谷氨酸脱氢酶（Glutamate Dehydrogenase，GDH）的提取与活性测定参照《现代植物生理学实验指南》的方法（中国科学院上海植物生理研究所，1999）。NR以1 h内还原KNO3生成NO2-的质量（μg）表示酶活性；GS活性以1 h内形成1 μmol γ-谷氨酰基羟肟酸的酶量作为1个酶活性单位；GDH活性以每分钟氧化1 μmol NADH所需的酶量为一个单位。谷氨酸合酶（GOGAT）的提取与测定参照Sănchez et al.（2004）的方法，定义每分钟反应液减少1 μmol NADH所需的酶量为1个酶活性单位。以上酶的提取和测定均在 0～4 ℃条件下完成，每个处理 3次重复。

1.2.3 铵态氮、硝态氮、可溶性蛋白质和游离脯氨酸含量测定

可溶性蛋白质含量参照Bradford（1976）的方法测定，使用牛血清蛋白制作标准曲线；铵态氮、硝态氮和游离脯氨酸含量的测定参照王学奎等（2006）的方法。

1.2.4 土壤基本理化性质及Mn含量的测定

土壤基本理化性质采用常规的农化分析方法测定。土壤、植物样品中的Mn含量采用原子吸收法测定。植物中锰含量的测定：称取0.50 g烘干且磨碎的酸模叶蓼样品于 100 mL三角瓶中，加入HNO3-HClO4（两者体积比为4∶1），消煮至澄清，用去离子水定容后采用原子吸收分光光度计（日立180-80型）测定各植物样品中的Mn含量。土壤中锰含量测定：称取0.25 g风干土壤置于聚四氟乙烯干锅中，加入氢氟酸 10mL，消煮至澄清，用去离子水定容后采用原子吸收分光光度计（日立180-80型）测定。

表1 实验土壤的基本理化性质Table 1 Physical and chemical properties of tested soil

以上所有测定重复3次，所得数据用SPSS 17.0软件处理，采用 Duncan新复极差法进行差异显著性检验。

2 结果与分析

2.1 Mn污染土壤对酸模叶蓼Mn吸收的影响

由图 1可知，酸模叶蓼根、茎、叶中的 Mn含量随着土壤中 Mn含量的增加而显著增加（P＜0.05），其中叶片中的 Mn含量最高，其次为茎和根。T6处理叶片中的Mn含量为T1处理的6.27倍，表明叶片是酸模叶蓼贮存Mn的主要器官。虽然酸模叶蓼根茎叶中的 Mn含量随着土壤Mn处理浓度的增加而增加，但是TF和BCF则随着 Mn处理浓度的增加而降低，T6处理中 TF和 BCF分别为 2.2和 0.2，分别下降了 71.1%和86.7%。

2.2 Mn污染土壤对酸模叶蓼生长及叶绿素含量的影响

由图2可知，所有锰处理对酸模叶蓼的生物量的影响不显著（P＞0.05），但T2～T4处理的生物量较高。另外，从整个生长周期来看，其外观无任何的中毒症状，表明酸模叶蓼能耐受较高浓度的锰污染，是一种良好的锰污染耐性植物。叶绿素 a、叶绿素b和叶绿素(a+b)的变化趋势相似，都呈先上升后下降的变化趋势，在 T3处理中含量最高，分别为T1处理的1.15、1.23和1.17倍，表明T3处理的锰浓度是酸模叶蓼的最适生长浓度。T6处理叶绿素a、叶绿素b和叶绿素(a+b)与T1处理无显著差异（P＞0.05）。

图1 Mn污染土壤对酸模叶蓼Mn吸收及转运、富集系数的影响Fig. 1 Effects of Mn contaminated soil on the Mn contents and the TF, BCF of P. lapathifolium

图2 锰污染土壤对酸模叶蓼生物量及叶绿素含量的影响Fig. 2 Effects of Mn on the biomass and contents of chlorophyll of P. lapathifolium

2.3 锰污染土壤对酸模叶蓼叶片中氮素代谢关键酶活性的影响

Mn处理对酸模叶蓼叶片中氮素代谢关键酶活性的影响见表2，由表2可知，随着锰处理浓度的增加，NR、GS和GOGAT活性呈先增加后降低的变化趋势，NR活性在T2处理时最高，比T1处理提高了6.4%，但无显著性差异（P＞0.05）；GS活性在T3处理时最高，比T1处理提高了28.8%，且差异显著（P＜0.05）；GOGAT活性则在T4处理时最高，比T1处理提高了66.4%，且与T1处理间差异显著（P＜0.05）。GDH活性则随着Mn处理浓度的增加而增加，在 T6处理时活性最高，比对照提高了174%。由此表明，Mn处理引起了酸模叶蓼氮素代谢关键酶活性的变化。

2.4 Mn对酸模叶蓼叶片中硝态氮、铵态氮、游离脯氨酸、可溶性蛋白质含量的影响

在Mn处理下酸模叶蓼可溶性蛋白质含量呈先升高后下降的变化趋势（表3），在T3处理时含量最高，为T1处理的1.25倍，且与T1处理差异显著（P＜0.05）；在 T6处理时蛋白质含量最低，比T1处理降低了9.9%，但无显著性差异（P＞0.05）。硝态氮、铵态氮和游离脯氨酸含量的变化趋势相似，均随着锰处理浓度的增加而增加，在 T6处理时含量最高，且与 T1处理差异显著（P＜0.05），T6处理酸模叶蓼硝态氮、铵态氮和游离脯氨酸含量分别比对照提高了17.6%、43.8%和206.2%。由此表明，高浓度Mn处理使得酸模叶蓼叶片中累积了大量的硝态氮、铵态氮和游离脯氨酸。

3 讨论

超富集植物不仅对重金属有超强的富集功能，同时在一定浓度范围内不会受到重金属的毒害。本研究结果表明，酸模叶蓼根茎叶中的Mn含量随着Mn处理浓度的增加而增加，且叶片中的Mn含量最高，其次依次为茎和根，这与本课题组前期研究结果一致（Liu et al.，2016）。T1～T6处理的酸模叶蓼，其外观无任何的中毒症状，生物量之间无显著差异（P＞0.05），但 T3处理的生物量明显高于其他处理。另外，叶绿素a、叶绿素b和总叶绿素在T3处理时含量也最高，此时分别为对照的1.15、1.23和1.17倍，表明T3处理的锰浓度是酸模叶蓼的最适生长浓度。叶绿素含量的增加以及植株无任何的可见中毒症状，也说明了酸模叶蓼对锰有超强的耐受性。酸模叶蓼的TF和BCF随着锰处理浓度的增加而呈下降的变化趋势，这与众多锰超富集植物对锰的富集、转运特性相似（Liu et al.，2016；Liu et al.，2014）。

氮代谢是植物最基本的生理过程之一，在代谢过程中与许多酶关系密切，期间NR、GS、GOGAT等酶便是氮素代谢过程中的关键酶（刘华等，2015）。NR是植物氮代谢关键步骤硝酸盐同化中的限速酶，本研究结果表明，NR活性随着锰处理浓度的增加呈先增加后降低的变化趋势，但所有处理与对照间的差异均不显著（P＞0.05），这表明Mn污染对酸模叶蓼叶片中硝酸盐同化成亚硝酸盐的影响不明显。GS在氮代谢过程中参与了多种物质的调节，是氮代谢中心的多功能酶（胡绵好等，2008）。有研究结果表明，GS活性与铵态氮存在一定的相关性（杨春等，2013）。赵越等（2003）发现铵态氮的增加提高了甜菜根和叶片中GS的活性。这与本实验中酸模叶蓼叶片中GS活性呈先增加后降低的变化趋势有一定的相似性。在植物体中，95%以上GOGAT主要以Fd-GOGAT（供体为铁氧还蛋白）形式存在于叶绿体中，与光合作用息息相关（许振柱等，2004）。本研究结果表明，酸模叶蓼叶片中的GOGAT活性除T6处理显著低于对照外，其余处理均显著高于对照（P＜0.05），且叶绿素a、叶绿素b和总叶绿素均有不同程度的增加，这表明GOGAT活性的提高有利于酸模叶蓼的光合作用。GDH在NH4+的同化过程中起重要作用，当植物在逆境中（王洋等，2015）、适应暗环境后、碳代谢受限时 GDH的活性会增加（许振柱等，2004）。在本研究中，GDH活性随着Mn处理浓度的增加而显著增加（P＜0.05），这表明酸模叶蓼还是受到了一定的锰胁迫，但酸模叶蓼GDH活性的提高是因为环境胁迫造成的，还是因为碳氮代谢受阻引起的，有待进一步研究。

表2 锰污染土壤对酸模叶蓼氮素代谢关键酶活性的影响Table 2 Effects of Mn on the activities of NR, GS, GOGAT and GDH in leaves of P. lapathifolium

表3 锰污染土壤对酸模叶蓼硝态氮、铵态氮、游离脯氨酸、可溶性蛋白质含量的影响Table 3 Effects of Mn on the contents ofN, N, free proline and soluble proteins in leaves of P. lapathifolium

表3 锰污染土壤对酸模叶蓼硝态氮、铵态氮、游离脯氨酸、可溶性蛋白质含量的影响Table 3 Effects of Mn on the contents ofN, N, free proline and soluble proteins in leaves of P. lapathifolium

Treatment w(Soluble proteins)/(mg·g-1) w(NO3--N)/(mg·g-1) w(Free proline)/(μg·g-1) w(NH4+-N)/(μg·g-1)T1 3.92±0.35 bc 9.78±0.58 b 103.23±2.76 e 439.03±11.16 d T2 4.12±0.55 bc 10.92±0.36 ab 142.55±10.95 c 460.79±8.89 cd T3 4.90±0.21 a 10.97±1.14 ab 125.97±4.26 d 461.37±22.04 cd T4 4.40±0.36 ab 10.83±0.81 ab 260.24±10.28 b 500.03±30.90 c T5 3.69±0.15 c 10.98±0.33 ab 268.19±9.04 b 548.37±23.62 b T6 3.53±0.19 c 11.50±0.70 a 316.11±7.49 a 631.44±25.16 a

土壤中的铵盐和硝酸盐是植物通过根系所吸收的主要无机氮，在植物体内，铵态氮和硝态氮均能转变成氨基酸类物质，与可溶性有机物质相结合而被吸收利用（杨春等，2013）。本研究结果表明，酸模叶蓼叶片中的硝态氮、铵态氮均随着锰处理浓度的增加而增加，在T6处理时含量最高，且与T1处理差异显著（P＜0.05），表明高浓度 Mn处理造成了酸模叶蓼叶片中硝态氮、铵态氮的累积。这可能与同化循环途径GS-GOGAT受阻有关（王洋等，2015）。另外，植物体中的在通过GS-GOGAT途径同化受阻后，还可以通过提高GDH活性同化体内的本研究中，铵态氮和 GDH活性均随着Mn处理浓度的增加而显著增加，这表明在 GS-GOGAT途径同化受阻后，GDH在同化过程中起到了一定的作用，但只能部分消除叶片中的害。另外，本实验中Mn处理虽然造成了酸模叶蓼铵态氮的累积，但生物量以及蛋白质含量等均没有受到Mn处理的影响，表明酸模叶蓼还存在着其他强大的解毒机制。有研究表明，游离脯氨酸不仅在植物体中起渗透调节作用（刘华等，2015），还在铵的过量同化、氮的贮存与转化方面起着重要作用（赵森等，2013）。在本研究中，游离脯氨酸含量随着锰处理浓度的增加而显著增加（P＜0.05），T6处理比对照提高了206.2%，这表明脯氨酸在解毒铵毒害过程中起着重要作用。

4 结论

在 Mn处理下，酸模叶蓼根、茎、叶中的Mn含量随着 Mn处理浓度的增加而显著增加（P＜0.05），且叶片中Mn含量远远高于茎和根，表明叶片是酸模叶蓼Mn贮存的主要器官。在T3处理时，酸模叶蓼的叶绿素含量最高，且生物量最大，表明 T3处理是酸模叶蓼的最适生长浓度。另外，Mn含量的增加引起了叶片中氮素代谢关键酶活性以及铵态氮、硝态氮等含氮物质的变化，造成了一定程度的铵毒害，但GDH活性的增加在一定程度上缓解了叶片中铵的毒害，使得叶片无任何可见的中毒症状。

名师需要有理论素养，在实践反思与研究中，不断凝练与学理化自己的教学风格或教学思想，让个人化的经验从零散走向系统，从经验的随意性走向结构化，从经验的直觉走向理论的自觉，成为教育教学知识的发现者和建构者。这种理性思考的品质与理论素养，是“明师”的高明所在。

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Effects of Manganese Contaminated Soil on Nitrogen Metabolism of Manganese Hyperaccumulator Polygonum lapathifolium L.

YANG Xianjun1, LIU Kehui2, LI Yi3, ZHOU Zhenming3, CHEN Chaoshu3, LI Ning4,JIANG Yongrong5, YU Fangming3
1. Department of Urban Construction, Shaoyang University, Shaoyang 422004, China;
2. College of Life Science, Guangxi Normal University, Guilin 541004, China;
3. College of Environment and Resource, Guangxi Normal University, Guilin 541004, China;
4. Guangxi Environmental Monitoring Centre, Nanning 530028, China;
5. College of Life and Environmental Science, Guilin University of Electronic Technology, Guilin 541004, China

To reveal the relationship between detoxification mechanism and physiology of the metal hyperaccumulator plants, an incubation experiment with intact soil was conducted to investigate the effects of Mn on the growth, metal accumulation and nitrogen metabolism in the manganese hyperaccumulator plant Polygonum lapathifolium L. The soils were collected from unmined (T2),mine-prospection (T3), recovery (T4), mining (T5) and tailing (T6) areas and an unpolluted soil from vegetable garden in Guilin (T1)was used as a comparison. The ammonium nitrogen, nitrate nitrogen, soluble proteins, free proline in leaves as well as the enzymatic activities of nitrogen metabolism including Nitrate Reducatse (NR), Glutamine Synthelase (GS), Glutamate Synthase (GOGAT),Glutamate Dehydrogenase (GDH), were determined. The results indicated that Mn contents increased significantly (P＜0.05) in the tissues of plants with the increased concentrations of Mn in the treatments. The contents of chlorophyll a, chlorophyll b and the total chlorophyll of P. lapathifolium reached maximum in the T3 treatment, which were 1.15, 1.23 and 1.17 times to the control,respectively. However, the biomass did not show significant increase (P＞0.05). The content of soluble proteins was also promoted as compared to the control, but not significantly (P＞0.05). Significant (P＞0.05) increase was found in the contents of ammonium nitrogen, nitrate nitrogen and free proline under treatment with the contaminated Mn soils; with maximum values occurred in the T6 treatment, in which these parameters were promoted by 17.6%, 43.8% and 206.2% compared to the control, respectively. The activities of NR, GS and GOGAT increased first, and then decreased with the increasing of Mn contents in the soil. The activities of NR, GS and GOGAT peaked in the treatments of T2, T3 and T4 with 6.4%, 28.8% and 66.4% increase compared to the control,respectively. At the same time, the activity of GDH increased significantly (P＜0.05) with the increase of Mn contents in the soil, with the value 1.74 times of the control. The results explicate that Mn contaminated soil could induce the changes of nitrogen metabolism of Polygonum lapathifolium.

manganese contamination; Polygonum lapathifolium L.; nitrogen metabolism; ammonium nitrogen; nitrate nitrogen

10.16258/j.cnki.1674-5906.2017.10.018

X171.5

A

1674-5906（2017）10-1776-06

杨贤均, 刘可慧, 李艺, 周振明, 陈朝述, 黎宁, 蒋永荣, 于方明. 2017. 锰污染土壤对酸模叶蓼氮素代谢的影响[J].生态环境学报, 26(10): 1776-1781.

YANG Xianjun, LIU Kehui, LI Yi, ZHOU Zhenming, CHEN Chaoshu, LI Ning, JIANG Yongrong, YU Fangming. 2017. Effects of manganese contaminated soil on nitrogen metabolism of manganese hyperaccumulator Polygonum lapathifolium L. [J]. Ecology and Environmental Sciences, 26(10): 1776-1781.

国家自然科学基金项目（41661077；51368011）；国家重点研发计划项目（2017YFD0801500）；湖南省自然科学基金项目（2016JJ6135）；广西自然科学基金项目（2016GXNSFAA380046）；桂林市科学研究与技术开发项目（2016012504）；广西岩溶生态与环境变化研究重点实验室项目（YRHJ15K002；YRHJ15Z026）

杨贤均（1974年生），男，副教授，主要从事景观生态规划与生物修复研究。E-mail: yxj0008@163.com

*通信作者。于方明，E-mail: fmyu1215@163.com

2017-08-22