真菌与植物共生机制研究进展

于小娟， 胡玉金， 刘润进

(青岛农业大学 菌根生物技术研究所，山东 青岛 266109)

真菌与植物共生机制研究进展

于小娟， 胡玉金， 刘润进*

(青岛农业大学 菌根生物技术研究所，山东 青岛 266109)

真菌与植物共生是一种非常普遍、复杂和重要的生物学现象。真菌与植物共生部位、共生类型和共生结构的多样性，以及参入共生的真菌和植物多样性奠定真菌与植物共生的生物学基础。真菌与植物首先通过分子“对话”的生化机制相互识别构建共生体，进而由真菌和植物双方生理机制调控共生体发育及其生理功能，以构建稳定有效的共生体。真菌与植物的空间、营养和功能生态位很多是相近的，双方均面临相同的生态选择压力，需要共同抵抗不良生境，以适应更多环境。因此，真菌和植物通过两者共生的生态学机制增强植物抗逆性，减轻有害生物危害，提高其竞争力和生境的适应能力。真菌和植物长期的协同演化过程中，种群间的基因交流及其差异导致不同的基因组合，奠定了共生体多样化的基础与资源。此遗传学机制形成的多种遗传组合的共生体不仅使真菌和植物在各环境压力下共存，还可以不断进化发展。真菌和植物共生研究方面已形成较为完善的体系，加强真菌与植物共生理论的研究，特别是该类共生体遗传背景、基因与环境互作效应及其机制的阐明，将有助于诠释真菌与植物共生的生物学机制。

植物；真菌；共生；共生体；共生机制

真菌与植物关系密切、共同发展、协同进化，在自然界长期演化过程中，真菌与植物逐渐建立了共生关系。研究证明，菌根真菌与植物根系建立的共生体是生物圈内典型的互惠共生关系。而以深色有隔内生真菌(DSE)和印度梨形孢(Piriformosporaindica)等为代表的大量植物内生真菌可与更广范围的寄主植物建立广义的共生关系。这些植物内生真菌中，除了DSE和印度梨形孢等部分具有类似丛枝菌根真菌(AMF)的生理生态作用外，其他众多植物内生真菌的功能，尤其是对植物的影响及其与植物共生关系等尚待深入研究。本文将能与植物建立共生关系的真菌，统称为植物共生真菌，主要包括菌根真菌、植物内生真菌和与植物关系密切的植物根围、叶围和花围等真菌。

植物共生真菌物种丰富多样。AMF属于专性活体营养的共生真菌，已分离鉴定300余种，隶属25属11科4目1纲[1]。当前，AMF新种报道层出不穷，如Btaszkowski等[2]报道新种Glomustetrastratosum。外生菌根真菌全球约5 000～6 000种，我国已分离到40科80属近600种。兰科菌根真菌4门7纲14目50属，我国分离约100种。禾草内生真菌主要有香柱菌属(Epichloespp.)和其无性世代近源种Neotyphodiunzspp.。全球Neotyphodimn属21种和5个变种，Epichloe属13种[3-5]。DSE是能够纯培养的一类植物共生真菌[6]，绝大多数属于子囊菌，13属近30种[7]。印度梨形孢为担子菌门层菌纲腊壳耳目梨形孢属(Piriformospora)的一种丝状植物内生真菌，目前仅1种。其他植物内生真菌则大多属于子囊菌门核菌纲、盘菌纲和腔菌纲及无性态真菌。健康的苔藓、藻类、蕨类、裸子和被子植物体内均有真菌定殖[8]，约100余万种[9]，我国的植物内生真菌种质资源也丰富多样[10]。

植物界25万个物种几乎均与一定种类的真菌共生。植物影响着真菌的多样性、分布和地理特征[11]。Gao等[12]揭示了亚热带森林系统中真菌与植物群落多样性关系，并阐明了次生林演替下的真菌群落分布格局[13]。真菌与植物共生将地下与地上两个共生网络联结成一个巨大、完整、统一的共生网络，更加有效地发挥生理生态效能。同一区域生活的适蚁植物Barteriafistulosa和B.dewevrei与蚂蚁Tetraponeraaethiops、T.latifrons和Crematogastersp.与刺盾炱目(Chaetothyriales)真菌三者之间存在特异性共生模式[14]，由此在促进动物、植物和微生物的发展与协同进化，增加多样性方面，具有其他生物共生所不能具备的生态功能，正如Joy[15]提出的“共生主导多样”。真菌与植物共生能活化土壤养分、改善土壤条件[16]、增加植物群落多样性、影响植食性昆虫与食草动物的取食行为、改变食物网结构特征与能量流动模式，进而影响植物群落的演替、生态系统的稳定与演化。

真菌在生态系统，工农林牧渔医药产业，动物、植物与人类健康，环境与食品安全性等方面发挥越来越大的作用，已经成为发达国家竞相占有和发掘的重要战略资源和生命科学研究的重点之一[17]。真菌与植物共生能显著改善植物营养状况、促进生长发育和增加经济产量，并能提高植物抗逆性，对减少化肥农药使用、联合修复重金属污染土壤、防控外来入侵植物和提高食品与环境安全等方面具有重要意义[18-19]。本文旨在介绍和讨论真菌与植物共生的生物学特性及其共生机制，以期为生物共生学研究提供参考。

1 真菌与植物共生的生物化学机制

真菌与植物建立共生过程中首先要进行分子“对话”识别。植物向环境释放独脚金内酯和角质单体与真菌释放的脂质几丁寡糖(LCOS)进行共生信号分子识别[20]。经双方识别、信号传导至核内激发双方的共生基因表达。根系分泌的萜类及黄酮类等可刺激真菌孢子萌发。引导菌丝趋向根系生长、形成分枝与根表皮细胞接触、产生芽管和附着胞，进而侵染、诱导真菌定殖根内；与此同时，促进侧根发育和Ca2+振荡等，共生真菌分泌的木聚糖酶、纤维素酶和漆酶等能降解植物组织表面的角质层及细胞壁，从而有利于侵入植物细胞构建共生体。AMF能产生可扩散的共生信号物质，如根内球囊霉(Glomusintraradices)分泌的硫酸化和非硫酸化的LCOS通过共生DMI信号通路能增加苜蓿(Medicagotruncatula)根系分枝和生长；促进不同科(豆科、菊科和伞形科)的植物形成丛枝菌根[21]。

植物和真菌共生形成的不同共生体发育结构特征及其发挥的不同生理生态功能是由双方通过共同精细调控机制决定的。例如，共生体内真菌产生活性氧(ROS)系统是麦角菌类的香柱菌(Epichlo⊇festucae)与黑麦草(Loliumperenne)维持共生互作的关键[22]。当真菌菌丝侵入植物表皮细胞后，还需双方生理及形态协调才能建立稳定有效的共生体。

2 真菌与植物共生的生理学机制

真菌和植物共生体长期稳定的发生发展需要其生理机制调控共生体发育及其生理功能。国外采用高通量mRNA测序分析了野生型的寄主和共生体及其突变共生体中的转录组。真菌和植物互作中基因表达谱发生变化，表达谱的差异则依赖于所接种真菌的种类及其数量。真菌与植物共生体内植物转录组中很多与次生代谢物质合成分解相关的基因表达下调，而对病原物防御反应的基因表达上调，与激素合成反应基因表达也发生变化[23]。另一方面，共生真菌携带的低毒力因子尚不能导致植物强烈的防御反应，其菌丝分泌的糖蛋白能改变植物胞壁结构，以削弱植物对其强烈的识别能力[24]，从而实现侵染定殖。共生体中的这些变化尤其是对植物防御反应的控制与调节的生理学机制则有利于共生体的发生发展及其效能的正常发挥。

真菌与植物共生中需双方养分交换与水分利用等生理代谢互补机制。哈茨木霉(Tiizchodermaharzianum)侵染番茄根系后，菌丝顶端呈现酵母状的乳突型细胞，这可能更有利于双方养分交换与利用[25]。日本百脉根共生体中调控基因表达的转录因子特异性在丛枝细胞中表达[26]。AMF摩西管柄囊霉(Funneliformismosseae)提高了垂穗披碱草对有机氮吸收，显著增加了叶绿素a、叶绿素b、总叶绿素、类胡萝卜素、总氮、总游离氨基酸、可溶性蛋白含量和硝酸还原酶活性[27]；能高效地从土壤中转移磷供给植物，提高磷利用率[28]；显著提高玉米生物量和磷含量[29]。AMF根外菌丝吸收磷并运回植物细胞。从植物和真菌中鉴定到磷酸转运蛋白，该蛋白大多在根外菌丝中表达，尚未直接证实。其参与磷元素从AMF到植物细胞的跨膜运输。高亲和力的磷转运蛋白基因的表达谱分析表明AMFRhizophagusirregularis和苜蓿共生的特异磷转运蛋白基因的mRNA丰度取决于共生体发育状况和磷的有效性[30]。菌根共生体系中存在一类磷素转运受体，同时调控PHO与PKA途径，着重发挥菌根共生体的磷代谢与营养平衡的作用，尚待进一步证实[31]。

真菌与植物共生可促进植物对无机养分和水分的吸收利用[32-35]。DSEHeteroconiumchaetospira和大白菜的共生体系中，前者从大白菜获取蔗糖，并给后者提供氮源，促进生长[36]。DSE增强植物吸收养分[37]，分解难溶性磷[38]。施加有机氮给南极发草(Deschampsiaantarctica)时DSE增加了地上部和根内氮和磷含量，其干重增加了51%～247%，表明DSE能够矿化根围的肽和氨基酸，为植物提供可利用的氮[39]。

真菌与植物共生能显著提高植物的抗逆性[34，40]，如增强植物的抗旱性[42-43]、耐盐性[43-44]和抗病性[45-46]。接种AMFRhizophagusirregularis显著提高了刺槐(Robiniapseudoacacia)根部8种质膜水孔蛋白基因的表达，并且AMF菌丝中水孔蛋白基因GintAQP1表达也显著增强。R.irregularis通过调节RP AQP基因的表达提高刺槐抗旱性，增加其生物量，改善植株组织水分状况和光合作用[47]。接种AMF可促进紫花苜蓿累积细胞渗透调节物质，降低超氧自由基产生，从而减缓水分胁迫对植物的伤害，以适应干旱环境[41]。

印度梨形孢则可能是通过调控干旱相关基因的表达、提高油菜抗氧化能力、维持细胞膜系统的完整性以及降低膜脂过氧化水平，从而增强油菜植株抗旱性[48]。植物共生真菌通过增强植物抗氧化反应，降低氧化胁迫伤害，减缓Na+和Cl-毒害，改善养分吸收与渗透调节作用，维持激素平衡等增强植物的耐盐性。RT-PCR分析表明，高盐条件下接种印度梨形孢处理的烟草叶片中盐胁迫相关基因OPBP1、病程相关蛋白基因PR-1a、PR2、PR3和PR5上调表达量显著高于未接种的，植株则表现较强的抗盐能力[49]。云锦杜鹃菌根真菌共生体具有显著提高杜鹃对重金属的耐受性[50]。AMFGlomusintraradices分泌一种可与细胞核中病程相关蛋白转录因子ERFl9互作的防御蛋白sp7，其表达能减轻稻瘟病[45]。DSE稻镰状瓶霉(Harpophodoryzae)定殖水稻根部过程中，寄主细胞内H2O2逐渐积累，OsWRICY9S表达显著上调，并诱导水稻产生局部和系统抗病性，拮抗病原物，增强水稻抗病性[51]。可见，共生真菌与植物双方协同的生理调控机制能确保双方共生关系和生理功能健康的发展。

3 真菌与植物共生的生态学机制

真菌与植物的空间、营养和功能生态位很多是相近的。植物的传播、分布与定殖需要真菌的协助。事实上双方均面临相同的生态选择压力，需要共同抵抗不良生境，以适应更多的环境。共生真菌获得了植物更有效的保护和传播，而前者则产生更多的次生代谢物质，增强植物抗逆性，减轻有害生物的危害，提高其竞争力和生境的适应能力。因此，植物和真菌必须维持这种互惠共生以抵抗不良环境，表明两者共生的生态学内在机制。土壤中AMF占据的生态位及其庞大的生物量[52]，为其发挥生理生态功能奠定了坚实的基础。通过土壤中的菌丝网络，AMF可将植物地上部光合同化的碳快速均匀地运输到土壤中。盆栽白三叶草(Trifoliumpratense)接种摩西管柄囊霉和Glomusintraradices显著提高了球囊霉素相关土壤蛋白含量和土壤水稳性大团聚体数量[53]。AMF不仅改善土壤理化性状，还能通过促使土壤中的其他微生物繁殖，使这些微生物参与降解植物残体，菌丝可储存有机物分解过程中产生的铵态氮，避免土壤中氮过多而毒害根系，同时也减轻了其他腐生菌的代谢压力[54]。关于这一点，值得深入研究。

DSE增强植物吸收养分，这种高度多样化的真菌群落可以通过赋予非生物和生物胁迫的耐受性，增加生物量和减少水消耗或通过改变资源分配增加其适应性，从而对植物群落产生深远的影响。生物碳的增加可提高土壤中有机碳含量、有机氮含量，固定土壤中有机碳，缓解温室气体的排放[55]。菌根真菌的生物量及其分泌到土壤中的代谢产物是菌根真菌的主要碳汇量[56]，每年由菌根输入土壤的碳量为83 g/m2，约为植物凋落物输入量的42%，在整个生态系统的碳汇中具有重要地位。AMFGlomusfasciculatum不仅增加土壤碳含量，还能影响土壤氮素循环[57]。玉米(Zeamaize)根吸收的氮21%来源于AMF的根外菌丝。菌根真菌对植物氮贡献率达30%～75%[58]。菌根真菌的地下菌丝网络可调节植物间氮的分配与利用，例如，固氮植物与非固氮植物之间、草本与木本植物之间的氮分配运转与代谢利用，调控植物之间的生长与演化，进而保持整个生态系统的可持续生产力与动态平衡。

4 真菌与植物共生的遗传学机制

Neotyphodium属真菌与禾本科植物可建立互惠专一性共生体。该类共生真菌起源于植物病原真菌的一个分支，其兼性生活史可能是一种更灵活有效的生活策略。共生真菌的种间杂交、真菌与植物之间的协同进化、种群间的基因交流及其差异导致的众多不同的基因组合则奠定了共生体多样化的基础和资源。而多种遗传组合的共生体得以让共生真菌及其寄主植物在不同的环境压力下生存。

5 展 望

生物界中真菌与植物两者关系最为密切、相互依存、需求互补、共同发展，无论是其各自的生理代谢需求还是适应生境的必然，命运共同体法则正是通过生物学、生物化学、生理学、生态学和遗传学等机制将各生物联结在一起，以达到发挥生理生态作用[66]。目前对于真菌与植物共生的研究不断发展，尤其是在菌根真菌和植物内生真菌研究方面形成了较为完善的体系；加强真菌与植物共生理论的研究，特别是该类共生体遗传背景、基因与环境互作效应及其机制的阐明，将有助于诠释真菌与植物共生的生物学机制。同时为真菌与植物共生体的优势利用和针对性系统开发提供了有效的前提。特别是近年来针对DSE、印度梨形孢等真菌与植物互作机制共生效应的深入研究不断突破，为真菌与植物共生研究开发注入了新的活力。新的内生真菌及其新功能被不断发现和挖掘[67]，并且已开始关注转拮抗植物病原真菌如小麦上的柄锈菌基因表达对共生真菌如菌根真菌侵染发育的影响[68]。这对促进开辟新的研究方向或领域具有重要意义。

然而，真菌与植物共生的基础理论与开发应用等尚待深入系统地研究。例如，一些植物共生真菌，如印度梨形孢、DSE和AMF等尚未真正应用于大田中，其利用价值有待进一步开发。在我国植物共生真菌的应用仅处于大田试验和小面积应用阶段，对外生菌根菌剂的生产有待强化[69]。而且，少数共生真菌能产生一定的负效应，如在植物体内产生不利于植物生长的物质[25]；有时内生真菌与AMF间存在一定的拮抗作用[70]。因此，今后的研究工作中，还是应当给予足够的关注。

今后可首先关注真菌与植物共生体的遗传背景与环境互作关系研究，以深入认识真菌与植物共生关系的本质、生物学原理与共生机制；其次，开展真菌与植物互作系统、特别是植物与多种真菌同时共生而构建的复合共生体系，如AMF+DSE、AMF+印度梨形孢、AMF+外生菌根真菌、AMF+欧石南菌根真菌、AMF+DSE+印度梨形孢、AMF+DSE+外生菌根真菌、AMF+DSE+欧石南菌根真菌、印度梨形孢+DSE等的互作效应与作用机制的试验研究，以明确植物与真菌共生的生理生态效应，为进一步应用研发提供依据；第三，针对重要转基因植物，深入系统探索不同基因对不同共生真菌，如菌根真菌、DSE、印度梨形孢和Muscodor等侵染、定殖及其生理生态功能的影响，这对全面评价转基因技术及其研发与之相应的协同配套技术意义深远；第四，尽早建立适合中国国情的共生真菌菌剂生产与应用配套技术。例如，如何在现有农林牧渔技术措施的基础上，研发配合接种共生真菌菌剂的集成配套技术。随着研发的不断深入，植物共生真菌在绿色生态农业可持续发展生产中的作用和地位将会越来越突出，而具有广阔的应用前景。

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Advances in Mechanism Study of Symbiosis between Fungi and Plants

YU Xiao-juan, HU Yu-jin, LIU Run-jin

(Inst.ofMycorrhizalBiotech.,QingdaoAgric.Uni.,Qingdao266109)

Symbiosis between fungi and plants is a very common, complex and important biological phenomenon. Diversities of the symbiotic site, the symbiotic type and the symbiotic structure, the diversities of fungus and plant involved in symbiosis laid the biological basis of symbiosis between fungi and plants. Firstly fungi and plants construct symbiosis through molecular "dialogue" in biochemical mechanism to recognize mutually, and then by physiological mechanisms coordination in the forming symbiont with fungi and plants to regulate symbiont construction and its physiological functions, in order to build a stable and effective symbiont. Lots of living space, nutritional and functional niche of both fungi and plants are similar, they confront the same ecological selection pressure, need to resist environment stress, so as to adapt to more environments. Therefore, through the mechanism of ecology to enhance resistance, to reduce the harm of harmful organisms, to improve fungus and plant abilities in competitiveness and habitat adaptation. During a long-term synergy evolution, gene swap between the population and their differences, conduce different gene combinations and settle the symbiont diversities and resources. It is the opportune genetic mechanisms that form the symbiont of various genetic combinations of fungi and plants not only could coexist under different environment pressure, but also could constantly evolve and develop. The conclusion believes that a relatively perfect system in the study on symbiosis between fungi and plants has appeared. It should be conducive to interpretation of the biologic mechanisms of symbiosis between fungi and plants to strengthen the theoretical study on the symbiosis, especially the enunciation of genetic background of symbiont, and interaction effects between genes and environments.

plants; fungi; symbiosis; symbiont; symbiotic mechanisms

国家自然科学基金项目(31470101)；农业部公益性行业项目(201303015)

于小娟 女，硕士研究生。从事植物病理学和菌根学研究。E-mail:1436210882@qq.com

* 通讯作者。男，博士，教授，博士生导师。主要从事菌根学和生物共生学研究。Tel:0532-88030113，E-mail:liurj@qau.edu.cn

2016-08-17；

2016-12-31

Q93

A

1005-7021(2017)01-0098-07

10.3969/j.issn.1005-7021.2017.01.016