支气管肺泡灌洗液细菌培养阳性患儿165例临床分析

李海燕，余璐，叶乐平，杨锦红，董琳，李昌崇

（温州医科大学附属第二医院育英儿童医院，浙江 温州 325027，1.儿童呼吸科；2.细菌室）

·临 床 经 验·

支气管肺泡灌洗液细菌培养阳性患儿165例临床分析

李海燕1，余璐1，叶乐平1，杨锦红2，董琳1，李昌崇1

（温州医科大学附属第二医院育英儿童医院，浙江 温州 325027，1.儿童呼吸科；2.细菌室）

目的：分析支气管肺泡灌洗液（BALF）细菌培养阳性患儿的临床特征、病原谱及药敏结果，为儿童下呼吸道感染临床诊治提供依据。方法：回顾性分析2013年1月-2015年12月送检BALF培养的1 159例住院患儿的临床资料、病原学检查及药敏试验结果等。结果：检出致病菌株165例，其中男99例（占60.0%），女66例（占40.0%）。临床诊断肺炎最多见，为116例（占70.4%），其中支气管肺炎91例，大叶性肺炎25例；其次是毛细支气管炎合并细菌感染19例（占11.5%），迁延性细菌性支气管炎（PBB）12例（占7.3%）。165株细菌革兰染色阳性112株（占67.9%），其中肺炎链球菌最多见，为102株，其次为金黄色葡萄球菌8株；革兰染色阴性53株（占32.1%），其中以流感嗜血杆菌最多见，为14株，其次为铜绿假单胞菌13株，大肠埃希菌8株。65例（占39.4%）患儿存在基础疾病，其中呼吸道畸形最多见，共22例，主要为气管和（或）支气管软化、狭窄，其次是支气管哮喘，共14例。102株肺炎链球菌药敏结果显示对青霉素敏感25株，对青霉素中介35株，对青霉素耐药42株，提示以青霉素不敏感菌株为主（占75.5%）。金黄色葡萄球菌中以耐甲氧西林菌株为主，但无耐万古霉素及利奈唑胺菌株。流感嗜血杆菌对青霉素及二代头孢菌素耐药率高，对三代头孢菌素仍较敏感。大肠埃希菌8株，其中产超广谱β内酰胺酶5株。肺炎克雷伯菌5株，其中产超广谱β内酰胺酶3株。结论：BALF细菌培养阳性患儿临床诊断以肺炎最多见，其次是毛细支气管炎合并细菌感染和迁延性细菌性支气管炎；细菌病原以肺炎链球菌及流感嗜血杆菌为主。

支气管肺泡灌洗液；支气管镜检查；细菌培养；儿童

下呼吸道感染是儿童常见病、多发病，病原学检查及药敏试验对临床抗感染治疗有重要指导意义。但临床病原学检查阳性率低，痰培养常存在高污染率以及口咽部定植菌影响的问题，因此，下呼吸道无污染标本对疾病的诊断和治疗尤为重要。1974年Reynolds等开展支气管肺泡灌洗术（bronchoalvcolar lavage，BAL），为研究肺部疾病开辟了新的诊治方法，而支气管肺泡灌洗液（bronchoalvcolar lavage fluid，BALF）培养及药敏试验为临床合理使用抗菌药物提供了重要依据。目前关于儿童BALF细菌病原谱的报道较少，本研究对本院165例BALF细菌培养阳性患儿的病例资料进行总结，以期提高临床医师对儿童下呼吸道细菌感染性疾病的诊治水平。

1　对象和方法

1.1研究对象 我院2013年1月-2015年12月行支气管镜检查患儿2 290例，送检BALF细菌培养1 159例，阳性224例，其中59例患儿虽BALF细菌培养阳性，但临床资料不支持细菌感染，予以剔除，最后确认检出致病菌165例（不包括同一患儿同一病程检出的重复菌株），检出率为14.2%。行支气管镜检查及BAL的指征：①慢性咳嗽（咳嗽大于4周）；②反复喘息，高度怀疑气道畸形；③不明原因咯血。术前均获得家属知情同意并签署知情同意书。

1.2方法

1.2.1资料收集：回顾性分析患儿临床及实验室资料，包括性别、年龄、出生史、既往疾病史、临床表现、诊断、病原学检查、药敏试验、气管镜检查表现、影像学资料、治疗及预后等。所有资料统一由专人收集。

1.2.2BAL方法：根据欧洲呼吸学会关儿童肺泡灌洗术的操作指南[1]进行。所有患儿BAL在镇静加局部麻醉下完成，部位多选择病变肺段，若为较弥漫的感染，一般选择中叶或舌叶，首选右肺中叶，对于婴儿则选择比较容易灌洗的右肺下叶。支气管镜嵌于目的片段后用37 ℃无菌0.9%氯化钠溶液灌洗，总量（1～3）mL/kg，分3次灌洗，年长儿体质量大于20 kg者可每次20 mL，并用吸引器以25～100 mmHg的负压将液体回收至无菌塑料收集器，立即送检。

1.2.3细菌培养、鉴定及药敏试验：取BALF分别接种于血琼脂、巧克力和麦康凯平板，置35 ℃孵育箱中培养18～24 h。挑选血平板上的可疑菌落分离纯化，再用WALKAWAY-96SI全自动分析仪NUC33卡鉴定菌落。考虑有肺炎链球菌生长则挑选血平板上的可疑菌落进一步分析纯化，同时做奥普托欣（Optochin）试验，然后再用VITEK32全自动微生物分析仪GPI卡鉴定到种。药敏结果参照临床实验室标准化协会（Clinical and Laboratory Standards Institute，CLSI）2010年判断标准。各质控菌株购自卫生部临检中心。

1.3统计学处理方法 应用SPSS19．0统计软件对数据进行统计分析，计数资料以例（构成比）表示。

2　结果

2.1一般资料 165例患儿中男99例（占60.0%），女66例（占40.0%），男女比1.5:1；年龄1个月～14岁，中位年龄2岁，其中1岁以内61例（占36.9%），～3岁44例（占26.7%），～6岁35例（占21.2%），～14岁25例（占15.2%）。由表1可见，临床诊断支气管肺炎最多见，为91例（占55.2%），其次是大叶性肺炎25例，毛细支气管炎合并细菌感染19例，迁延性细菌性支气管炎（protract bacterial bronchitis，PBB）12例。

65例（占39.4%）患儿存在基础疾病，其中呼吸道畸形最多见，包括气管和（或）支气管软化17例，气管和（或）支气管狭窄5例，其次是支气管哮喘14例。另外，先天性心脏病6例（动脉导管未闭3例，房间隔缺损2例，房缺伴室缺1例），支气管扩张6例（其中不明原因3例，囊性纤维化2例，Kartagener综合征1例），贫血及营养不良3例，脑发育不良3例，原发性免疫缺陷病2例（选择性IgA缺乏症1例，高IgM综合征1例），同时存在早产、低出生体质量及支气管肺发育不良2例，癫痫2例，支气管异物2例，吸入性肺炎2例（溺水及机油吸入各1例）。此外胃食管反流病、13-三体综合征、幼年特发性关节炎、神经母细胞瘤、肺动脉吊带术后、原发性肾病综合征、闭塞性细支气管炎（腺病毒感染后）、弥漫性泛细支气管炎各1例。染色阳性菌112株（占67.9%），其中肺炎链球菌最多见，为102株，其次为金黄色葡萄球菌；革兰阴性菌53株（占32.1%），其中流感嗜血杆菌最多见，其次为铜绿假单胞菌，大肠埃希菌。

表1　165例患儿临床疾病谱

165例患儿中，单一细菌感染108例，细菌合并肺炎支原体感染27例，细菌合并病毒感染28例（其中合并呼吸道合胞病毒15例，副流感病毒 III型8例，腺病毒4例，流感病毒B型1例），细菌合并肺炎衣原体1例，细菌合并沙眼衣原体1例。165例BALF阳性患儿160例同时送检痰培养，检出病原菌65例，其中54例病原与BALF一致，主要为肺炎链球菌。存在基础疾病患儿65例中分离出革兰染色阳性菌38株（占58.4%），其中肺炎链球菌最多见，为36株，革兰阴性菌27株（占41.6%），其中铜绿假单胞菌8株，流感嗜血杆菌及大肠埃希菌各5株，另外，亦检出肺炎克雷伯菌、鲍曼不动杆菌、产气肠杆菌、荧光假单胞菌及阴沟肠杆菌。

2.2临床表现 165例患儿均存在咳嗽表现，其中41例患儿咳嗽持续时间大于4周，主要为PBB、支气管哮喘（咳嗽变异性哮喘）、毛细支气管炎合并细菌感染以及支气管扩张伴感染患儿。92例（占55.8%）患儿存在发热，其中37.3～38.0 ℃ 6例，38.1～39.0 ℃ 48例，39.1～41.0 ℃ 38例，主要为肺炎支原体合并细菌感染患儿。喘息患儿40例，主要为毛细支气管炎及支气管哮喘患儿。咯血4例，2例为支气管扩张伴感染，2例为肺炎链球菌感染。支气管镜检查主要表现为支气管黏膜充血水肿，可见黏稠分泌物；部分患儿病程长，存在支气管黏膜苍白改变；同时发现气管和（或）支气管炎软化17例，气管和（或）支气管狭窄5例。BAL检查过程中2例患儿（先天性心脏病1例，溺水后1例）发生一过性发绀、血氧饱和度降低，停止检查后恢复正常。

2.3病原学检查 由表2可见，165株细菌中革兰

表2　165株病原菌分布与构成

2.4病原与疾病 支气管肺炎、支气管哮喘及毛细支气管炎患儿检出肺炎链球菌为主；6例支气管扩张患儿中4例检出铜绿假单胞菌；4例PBB患儿中3例检出肺炎链球菌，1例为流感嗜血杆菌；2例支气管异物伴感染患儿检出肺炎链球菌及流感嗜血杆菌各1株；溺水后肺炎患儿检出鲍曼不动杆菌，机油误吸后肺炎患儿检出铜绿假单胞菌，考虑为住院期间气管插管后呼吸机相关肺炎；2例先天性免疫缺陷病患儿选择性IgA缺乏症检出肺炎链球菌；高IgM综合征患儿检出肺炎克雷伯菌。

2.5药敏试验 肺炎链球菌对红霉素和氯林可霉素均高度耐药，根据2010年临床实验室标准化协会肺炎链球菌对青霉素敏感性判定标准，对非脑脊液标本分离株口服青霉素的最小抑菌浓度（MIC）≤0.06 mg/L为敏感，0.12～l mg/L为中介，≥2 mg/L为耐药。本组青霉素敏感菌25株，青霉素中介菌35株，青霉素耐药菌42株，提示青霉素不敏感菌株为主，占75.5%。无对万古霉素及利奈唑胺耐药的肺炎链球菌。8株金黄色葡萄球菌中，耐甲氧西林金黄色葡萄球菌6株，甲氧西林敏感金黄色葡萄球菌2株，无耐万古霉素及利奈唑胺菌株。流感嗜血杆菌14株对青霉素均耐药，12株耐二代头孢菌素，3株耐三代头孢菌素。13株铜绿假单胞菌中，2株耐头孢曲松，但对头孢他啶、碳青酶烯类、β内酰胺酶类+酶抑制剂均敏感。8株大肠埃希菌，其中产超广谱β内酰胺酶（extended spectrum beta lactamase，ESBL）5株。肺炎克雷伯菌5株，其中ESBL阳性3株。4株鲍曼不动杆菌，1株耐亚胺培南，其余3株敏感，对β内酰胺酶类+酶抑制剂均敏感。4株产气肠杆菌，1株对三代头孢菌素耐药，余3株敏感，对四代头孢菌素、亚胺培南、β内酰胺酶类+酶抑制剂均敏感。3株荧光假单胞菌均对头孢曲松耐药，2株对亚胺培南耐药，但对头孢他啶、头孢吡肟、β内酰胺酶类+酶抑制剂均敏感。2株阴沟肠杆菌对三代、四代头孢菌素、亚胺培南、β内酰胺酶类+酶抑制剂均敏感。

2.6治疗与转归 入院后考虑细菌感染予经验性治疗，确诊细菌病原及药敏结果后，参照药敏试验结果适当调整敏感抗菌药物，同时给予相应对症支持治疗。165例患儿治愈98例，好转61例，自动出院或转外院治疗6例。

3　讨论

支气管镜检查及BAL在儿童下呼吸道疾病诊治中具有重要价值，而对BALF进行细胞学成分分析和培养，有助于病因分析及病原判断，指导治疗。本组160例患儿同时送检痰培养，仅54例病原与BALF培养结果一致，因此，临床上仅靠痰培养容易漏诊，不能及时指导临床诊治。本组资料显示，BALF培养阳性率为14.2%，比徐涛等[2]报道的阳性率（为36%）低，考虑原因为本资料对反复喘息者亦进行常规送检培养，而徐涛等送检的标本来源为成人，且高度怀疑肺部感染才予送检。任立歆等[3]报道的BALF细菌培养阳性率为49.2%，是因为其送检的标本来自于临床上难治性肺炎患儿。

支气管镜检查是一种安全的诊疗技术[4-5]。De Blic等[6]对1 153例儿童进行1 328次支气管镜检查，其中578例进行了BAL，并发症发生率为6.9%，包括低氧血症、发热、鼻黏膜出血、一过性喉痉挛等。在BAL操作过程中，一过性低氧血症最常见，BAL术后则以发热最多见。在进行支气管镜检查及灌洗时，临床医师应该对患儿耐受性进行全面评估，对年龄小、存在心脏基础疾病等的患儿进行操作时更要谨慎。本组2例患儿（1例存在先天性心脏病，1例为溺水后）在肺泡灌洗操作时发生一过性发绀表现，停止操作后较快缓解。

本组多达65例（占39.4%）患儿存在基础疾病，其中呼吸道畸形最多见，主要为气管和（或）支气管软化及狭窄，其次是支气管哮喘。因此，对于反复咳嗽、喘息的患儿，除了通过BALF培养检查了解病原学外，还需了解其潜在的导致反复呼吸道感染或感染迁延不愈的因素[7-8]。支气管镜对呼吸道畸形、软化、狭窄等的判断有其优势，是气管、支气管软化诊断的金标准[9]。呼吸道病毒感染是儿童支气管哮喘急性加重的主要原因之一，但临床上也需要注意细菌感染作为哮喘急性发作的诱因以及难以控制的潜在因素。有研究[10]认为，存在支气管哮喘等疾病的患者容易并发细菌感染，尤其是并发侵袭性肺炎链球菌病。本组资料中14例患儿存在支气管哮喘，病原学检测以肺炎链球菌为主。韩国一项全国性病例队列研究发现，存在支气管哮喘的患者发生侵袭性肺炎链球菌病的概率比无支气管哮喘患者高3倍[11]。对于难治性支气管哮喘患儿，尤其是对吸入糖皮质激素反应欠佳的患儿需要考虑存在细菌感染的可能[12]。

本组165例患儿中3岁以内105例，占63.6%，考虑和患儿年龄小，机体免疫力差，呼吸道黏膜柔嫩，血管丰富，纤毛运动功能较差而对病原体的清除能力差，容易细菌感染以及病毒-细菌、病毒-病毒混合感染有关。而年长儿多以非典型肺炎病原合并细菌感染多见，主要为肺炎支原体肺炎合并肺炎链球菌。患儿BALF病原菌以阳性菌（肺炎链球菌）为主，而阴性菌以流感嗜血杆菌为主，和黄宝兴等[13]报道的1 693例难治性肺炎患儿BALF病原体病原类似，和肖永红等[14]Mohnarin 2008年度报告肺组织与肺泡灌洗液分离菌阴性菌以铜绿假单胞菌为主，阳性菌以金黄色葡萄球菌多见不同，考虑与其病原菌来自于成人为主有关。

社区获得性肺炎（community-acquired pneumonia，CAP）是儿科常见疾病，病原学诊断阳性率、病原谱在不同年龄组、不同地区和季节均不同[15-16]。肺炎链球菌广泛分布于自然界，可定植于正常人的鼻咽部，亦可引起下呼吸道感染，是儿童CAP的首位病原，也是PBB的主要病原[17-18]。本组资料临床诊断以支气管肺炎最多见，其次是大叶性肺炎；病原菌革兰染色阳性菌为主，肺炎链球菌最多见，革兰阴性菌则以流感嗜血杆菌最多见，合并的病毒感染中，呼吸道合胞病毒常见，符合儿童CAP常见病原分布，与王应建等[19]报道的1 167例CAP和刘翔腾等[20]总结的1 560例CAP病原类似。PBB是儿童慢性咳嗽的病因之一，以迁延性湿性咳嗽、BALF细菌培养阳性、抗菌药物治疗有效为特征[21]。本资料12例PBB患儿病原学检出7株肺炎链球菌。因此对于慢性咳嗽怀疑PBB的患儿建议行支气管镜检查以及BALF培养，根据病原学以及药敏试验进行抗菌药物的规范治疗。

近年来，儿童CAP细菌耐药现象严重。本研究培养的肺炎链球菌菌株，对青霉素不敏感率较高，达75.5%，和国内外报道[22-23]类似，提示青霉素已经不是治疗肺炎链球菌感染的首选药物。目前认为，大量使用头孢菌素容易诱导肠杆菌科细菌产生ESBL。本资料发现肠杆菌属常见细菌大肠埃希菌、肺炎克雷伯菌50%以上产ESBL，因此，临床医生应该合理应用抗菌药物，减少耐药菌的产生。另外，本资料还检出耐碳青酶烯类抗菌药物的鲍曼不动杆菌及荧光假单胞菌，因此，在临床上碳青酶烯类药物控制不理想时，要考虑非发酵菌多重耐药的可能。

综上所述，支气管镜检查在儿童下呼吸道感染的诊断和治疗上有重要作用，而BALF细菌培养阳性患儿临床诊断以肺炎最多见，其次是毛细支气管炎合并细菌感染和PBB，病原谱显示阳性菌以肺炎链球菌为主，阴性菌以流感嗜血杆菌为主，检出的细菌多重耐药菌株较多见。

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（本文编辑：丁敏娇）

Clinical analysis of 165 cases whose bronchoalveolar lavage f uid bacterial culture were positive

LI Haiyan1, YU Lu1, YE Leping1, YANG Jinhong2, DONG Lin1, LI Changchong1. 1.Department of Respiratory, the Second Aff liated Hospital & Yuying Children’s Hospital of Wenzhou Medical University, Wenzhou, 325027; 2.Clinical Bacteriology Laboratory, the Second Affiliated Hospital & Yuying Children’s Hospital of Wenzhou Medical University, Wenzhou, 325027

Objective: To investigate the clinical characteristics, pathogen spectrum and antibiotic drug sensitive test of patients whose bronchoalveolar lavage fl uid culture were positive. To provide the theory basis for clinical diagnosis and treatment for lower respiratory infection in children. Methods: A retrospective review was performed on 1 159 hospitalized cases from January 1, 2013 to December 31, 2015. The information of the patients whose BLAF were sent to lab including clinical data, bacterial culture and drug sensitivity was analyzed. Results: The bacterial culture of BALF in 165 cases were positive, among whom 99(60.0%) were male and 66(40.0%) female. Overall, 70.4% cases were suffered from pneumonia, especially bronchopneumonia. 19 cases (11.5%) were diagnosed as bronchiolitis and combined with bacterial infection. And 12 cases (7.3%) had protracted bacterial bronchitis. One hundred and sixty fi ve organisms from BALF were collected in the survey period, including 112(67.9%) gram-positive bacteria and 53(32.1%) gram-negative bacteria. The fi ve most frequently isolated pathogens were Streptococcus pneumoniae (102 strains), Haemophilus inf uenza (14 strains), Pseudomonas aeruginosa (13 strains), Escherichia coli (8 strains) and Straphylococcus aureus (8 strains). Sixty fi ve cases (39.4%) had underlying disease and the most common one was deformity of respiratory tract (22 cases) such as malacia, stenosis of trachea or bronchus. There were 14 cases suffered from bronchial asthma. Among 102 Streptococcus pneumoniae strains, there were 25 strains penicillin-sensitive S. pneumoniae, 35 strains pen-icillin-intermediate S. pneumonia and 42 penicillin-resistant S. pneumonia. Most Staphylococcus aureus strains were methicillin-resistant and there was no vancomycin and linezolid-resistant strain. The drug resistant rates of Haemophilus inf uenzae to penicillin and the second generation of cephalosporin were high. However, it was sensitive to the third generation of cephalosporin. There were 8 strains of Escherichia coli and fi ve strains produced extended spectrum β-lactamase (ESBL). And 3 of 5 strains of Klebsiella pneumonia were ESBL positive. Conclusion: The most common diagnosis of patients whose bronchoalveolar lavage fl uid culture were positive was pneumonia, followed with bronchiolitis which combined with bacterial infection and protracted bacterial bronchitis. The predominant bacteria were Streptococcus pneumonia and Haemophilus infl uenza.

bronchoalveolar lavage fl uid; bronchoscope; bacterial culture; child

R725.6

B

10.3969/j.issn.2095-9400.2016.11.010

2016-06-22

浙江省自然科学基金重点项目(LZ13H010001)。

李海燕（1986-），女，浙江丽水人，住院医师，硕士。

李昌崇，主任医师，教授，博士生导师，Email：wzlichch@21cn.com。