小熊猫寄生虫病研究

余 华，陈祖琴，杨光友，严玉宝，崔鹏博

（1.四川出入境检验检疫局，四川成都 610041；2.四川农业大学，四川雅安 625014）

小熊猫寄生虫病研究

余 华1，2，陈祖琴2，杨光友2，严玉宝1，崔鹏博1

（1.四川出入境检验检疫局，四川成都 610041；2.四川农业大学，四川雅安 625014）

寄生虫病是严重危害小熊猫健康一类疾病。从文献来看，过去对小熊猫寄生虫病的研究工作主要是小熊猫寄生虫种类调查及个案病例的诊断与治疗，对其重要病原的流行特征、致病机理及防控措施等仍缺乏较系统的研究。为了加强对小熊猫物种的保护，本文系统论述了侵袭小熊猫的寄生虫种类及其引起的寄生虫病研究进展。

小熊猫；寄生虫病；调查；诊断；治疗；研究进展

小熊猫（Ailurus fulgens）是一种生活在热带、亚热带和温带地区的常绿阔叶林或针阔混交林中的一种食物高度特化的素食性食肉目动物。小熊猫的分布狭窄，仅分布在亚洲东南部喜马拉雅山--横断山脉的山区，我国是小熊猫的集中分布区。除我国的甘肃、青海、四川、贵州、云南、西藏等地有分布外，尼泊尔、印度和缅甸等国也有少量分布[1-3]。小熊猫与大熊猫一样，颜色艳丽，体态优美，生态独特，具有极高的科学研究价值，是动物园内最逗人喜爱的动物之一。据估计全球有小熊猫16000～20000只[4]，栖息地面积达69900 km2；我国有小熊猫约6400～7600只，栖息地面积达15864.9 km2，占全球栖息地面积的53.56%[2，5]。四川是我国小熊猫分布最多的地方，有3000～3400只；云南次之，为2000～2600只；西藏最少，为1400～1600只[6-7]。由于人口数量剧增，人类的活动范围不断扩大，人类毁林开荒、修房筑路、开矿采煤、过度放牧和开办木制品厂等，这直接或间接导致大量树木的砍伐，小熊猫栖息地被大量破坏，其栖息现状也令人担忧。基于此，1995年国际贸易公约（CITES）将小熊猫从附录Ⅱ提升到附录I，严格控制国际的贸易，以减少对野生小熊猫种群的压力；2000年国际自然资源保护联盟（IUCN）在

红皮书中也将其列为濒危物种。我国政府已将它列为二级重点保护动物，在《中国濒危动物红皮书——兽类》中被列为易危[8]。

寄生虫病是造成圈养小熊猫死亡，繁殖率降低，种群数量下降的重要原因之一[9]。迄今，对小熊猫寄生虫的研究己有60多年的历史，早在20世纪50年代，Price[11]、邬捷[12-13]等就发表了小熊猫寄生虫的研究论文。近年来，在我国重庆某动物园和四川某小熊猫饲养繁育基地等单位先后发生小熊猫恶丝虫病、小熊猫肺线虫病和小熊猫球虫病等寄生虫病的暴发，引起小熊猫的死亡，造成了很大的损失。随着社会对生态的关注以及野生动物保护意识的提高，为保护小熊猫这一珍稀物种，动物科学工作者在小熊猫的寄生虫病研究方面做出了大量的研究工作，并取得了显著进展。

1 小熊猫寄生虫病病原种类

寄生虫病作为影响小熊猫健康和种群发展的重要因素，多年来备受广大科研工作者的关注[9，10]。到目前为止，在圈养及野生小熊猫体内外已发现25种寄生虫，其中吸虫3种、绦虫1种、线虫11种、原虫7种和外寄生虫3种[10-48]。（表1）

表1 小熊猫寄生虫名录

2 小熊猫的主要寄生虫病

2.1 吸虫病

2.1.1 肝片吸虫病。肝片吸虫寄生在小熊猫的肝脏胆管内，可诱发小熊猫的腹水症。邬捷等曾检查重庆动物园内来自四川冕宁、石棉、雷波等县的野生小熊猫，肝片吸虫感染率为7.69%（2/31）[20]；在贵州省贵阳市黔灵动物园亦发现有小熊猫自然感染肝片吸虫病例[21]。

2.1.2 列叶吸虫病。感染小熊猫的列叶吸虫有印度列叶吸虫和小熊猫列叶吸虫两个虫种，寄生于小熊猫的小肠，严重感染时可引起肠道发炎。1954年，Price在美国动物园的小熊猫体内发现了印度列叶吸虫[11]；1959年，邬捷[12]在国内小熊猫体内首次发现此虫。此后，在北京、成都、重庆、绵阳等动物园内圈养小熊猫以及野外救护的小熊猫多次发现感染此类吸虫，其中重庆某动物园小熊猫感染率达29.03%[9]；有人曾检查卧龙自然保护区野生小熊猫粪样21份，粪样中列叶吸虫卵阳性率达76.19%[48]。

2.2 绦虫病

目前在小熊猫体内发现的绦虫仅线中殖孔绦虫。小熊猫是线中殖孔绦虫的终末宿主，轻度感染一般无症状，幼龄动物严重感染时，可引起食欲下降，消化不良、腹痛、腹泻或便秘和肛门瘙痒等症状。1982年，邬捷在解剖一只死亡小熊猫体内采集到线中殖孔绦虫虫体45条[23]；杨光友检查四川省圈养小熊猫粪样4份，该绦虫卵粪便阳性率为100%（4/4）[48]。

2.3 线虫病

线虫是对小熊猫危害较大的一类寄生虫。寄生于小熊猫体内的线虫有：小熊猫贝蛔虫、中华猫圆线虫、血管圆线虫、大口吸吮线虫、四川柔软线虫、犬恶丝虫和狐锯体线虫

等。在小熊猫体内寄生的这些线虫中，小熊猫贝蛔虫、中华猫圆线虫、血管圆线虫和犬恶丝虫对小熊猫的危害最大，可引起小熊猫的发病与死亡，造成严重的经济损失。

2.3.1 贝蛔虫病。小熊猫蛔虫病的病原为小熊猫贝蛔虫（Baylisascaris ailuri），过去曾被称为横走弓蛔虫（Toxascaris transfuga）和小熊猫弓蛔虫（Toxascaris ailuri）[20，25-26]。有人通过对小熊猫、大熊猫、北极熊、马熊、棕熊和黑熊体内蛔虫的核糖体第二内部转录间隔区（ITS-2）和线粒体COXⅠ和COXⅡ基因序列的测定与分析[27-28]，分析结果均显示：大熊猫、小熊猫和4种熊科动物体内寄生的蛔虫聚类构成一个独立支系，均属于贝蛔虫属，并提出将小熊猫弓蛔虫（Toxascaris ailuri）更名为小熊猫贝蛔虫（Baylisascaris ailuri）。2010年，彭仕明等分析小熊猫蛔虫的ITS及5.8SrDNA基因序列，也认为小熊猫体内分离的蛔虫为贝蛔属蛔虫[29]；2011年，谢跃等[30]测定了寄生于大熊猫、小熊猫和北极熊体内蛔虫的线粒体全基因组，比较分析研究结果也支持将寄生于小熊猫体内的蛔虫归贝蛔虫属。

小熊猫轻度感染蛔虫时，临床症状不明显。感染严重时表现为精神沉郁，食欲减退，贫血，被毛粗乱无光泽，初便秘，后腹泻与便秘交替发生。

2.3.2 肺线虫病。小熊猫肺线虫是寄生在小熊猫肺部线虫的总称，包括中华猫圆线虫、血管圆线虫和狐锯体线虫等，最常见种类有中华猫圆线虫和血管圆线虫。1956～1983年，邬捷等[31-32]解剖成都、重庆动物园数只死亡小熊猫，在肺部小支气管内发现一种线虫，定名为中华猫圆线虫。小熊猫肺线虫病主要发生于捕自野外而刚刚入园的小熊猫，重庆动物园小熊猫感染达41.94%（13/31）[31]。

2006年，Patterson-Kane等[34]在英国某动物园解剖一只疑似肺结核死亡的小熊猫时，在肺组织中分离出线虫一期幼虫，经形态学和18S rRNA、ITS-2序列分析，鉴别为血管圆线虫（Angiostrongylus vasorum）；2008年，Bertelsen MF等[35]在调查欧洲54个动物园的115个小熊猫粪样时，用贝尔曼法在20个动物园的40个粪样中，检查出3种管圆线虫线虫一期幼虫（35%），经18S rRNA基因测序进一步鉴定为锯体线虫（Crenosoma mephitidis）、血管圆线虫（Angiostrongylus vasorum）和另一种管圆线虫（Angiostrongylus sp.）。

小熊猫感染肺线虫后表现为精神沉郁，食欲不振，消化不良，粪便深黑色，带泡沫或黏液。口腔黏膜苍白，严重者呈紫色，身体消瘦，鼻镜干燥，有短的咳嗽，严重者呼吸困难，声音嘶哑甚至叫不出声，最后衰竭死亡。解剖病理变化为：肺膈叶上可见针尖大至粟粒样结节突起，结节呈灰色或灰白色，突出于肺膜表面，手触有硬感，肺脏心叶边缘有红色肝变区，肺细支气管内有大量纤细的黄色虫体。组织病理变化表现为寄生虫性肺炎或机化，肺泡壁毛细血管扩张、充血，间质内有少量红细胞和炎性细胞，血管壁肌层增厚，官腔内见红染血栓块，肺组织内见有虫体，肺间质有散在红色均质机化组织团块，其内有细胞成分。

肺线虫的感染可根据临床症状进行初步诊断，采集新鲜粪样用贝尔曼法分离检测到一期幼虫即可确诊。Al-Sabi 等用血管圆线虫的ITS-2序列设计特异性引物，扩增一条218bp的片段，建立了一种特异性诊断方法[36]；Jefferies等通过扩增ITS-2全序列，建立一种SYBR实时PCR方法，该方法对血管圆线虫有高度特异性，可检测出被感染的终末宿主和中间宿主[37-38]。

2.3.3 犬恶丝虫病。犬恶丝虫又名犬心丝虫（Canine heartworm）主要寄生于小熊猫的右心室和肺动脉。费宇翔等[42]将犬源犬恶丝虫和小熊猫源恶丝虫与来自中国台湾、印度的犬恶丝虫的ITS-2 基因序列并进行了比对分析，表明小熊猫源恶丝虫应为犬恶丝虫。

小熊猫感染犬恶丝虫后，呈现出体虚、血流量减少、肺动脉高压、慢性充血性心力衰竭、水肿和腹水等症状。1981年，Harwell报道小熊猫因感染犬恶丝虫而突然死亡[39]；1984年，Narushima在日本解剖4只死亡的小熊猫，3只小熊猫的右心室和肺动脉内查到犬恶丝虫[40]；2006年我国四川某

单位饲养的52只小熊猫中有16只先后发生身体消瘦和皮肤黄染等为主要症状的疾病，其中有10只发生死亡，经解剖，在其右心室和肺部发现犬恶丝虫的虫体[41]。

犬恶丝虫作为一种严重危害人、伴侣动物及野生动物的人兽共患寄生虫，迄今为止仍没有商品化的疫苗可供使用，药物预防（如低剂量的伊维菌素50μg/kg体重口服，每月1次）是防控犬恶丝虫病的有效措施[41，48]。

2.3.4 眼线虫病。大口吸吮线虫主要寄生于小熊猫的眼部，引起小熊猫结膜炎、角膜炎、角膜糜烂或溃疡，可影响或丧失小熊猫视力。2001年，杭州某动物园曾解剖2只雄性小熊猫时，在眼睑处发现数十条眼线虫[24]。

2.4 原虫病

目前发现的寄生于小熊猫体内的原虫有血液原虫（锥虫）、艾美尔科的肠道原虫（艾美尔球虫和等孢球虫）和隐孢子科的微小隐孢子虫和安氏隐孢子虫，其中危害较严重的是球虫。

1981年，Agrawal等报道了在印度小熊猫体内寄生的小熊猫艾美尔球虫（Eimeria ailuria）[44]；在我国重庆、上海等地动物园内也发现小熊猫感染等孢球虫（Isospora sp.）。小熊猫感染球虫后，排黄色稀粪，并含大量黏液和少量胶冻样物质；严重时机体消瘦，被毛蓬乱无光泽，精神委顿，嗜睡，步态拘谨。1982年邬捷等报道重庆市动物园小熊猫体内发现一种等孢球虫（Isospora sp.），感染率为23.06%（6/31）[23]；张建平等也曾报道上海动物园内1只1岁龄小熊猫感染等孢球虫（Isospora sp.）[45]。

2.5 外寄生虫病

目前报道的小熊猫外寄生虫仅有疥螨、血红扇头蜱和长角血蜱。

疥螨是寄生在小熊猫皮肤表皮内的外寄生虫，引起一种顽固、接触性、传染性皮肤病，以剧痒、结痂、脱毛和皮肤增厚为特征。1987年，施新泉报道上海某动物园小熊猫发生疥螨病。小熊猫疥螨病的发病部位多半从头部开始，然后延至颈部、背部、腹下、四肢，以致全身。临床表现为皮肤剧痒，被毛无光泽，周身脱毛，尾部为甚[48]。

血红扇头蜱和长角血蜱均为硬蜱科蜱类，寄生在小熊猫体表，吸食小熊猫的血液，同时也是细菌、病毒和原虫等病原体的传播媒介，危害小熊猫健康。蜱对野生小熊猫的危害较严重，同时圈养小熊猫也有发生。

3 结语

寄生虫病作为影响小熊猫繁殖和种群下降的一类重要疾病，一直受广大科研工作者关注。现已发现的小熊猫寄生虫病病原已达25种，其中肺线虫和犬恶丝虫对小熊猫的危害最为严重，可造成巨大的经济损失。目前，对小熊猫寄生虫病的研究主要表现在各地小熊猫寄生虫种类的调查和个别病例的诊断及治疗上，对其重要病原的致病机理、流行特征及防控措施等仍缺乏系统研究。在小熊猫寄生虫病的研究中多数局限于圈养小熊猫，对野生小熊猫种群的寄生虫研究仍较少。随着国际全球化步伐的不断加快，国际交流日益频繁，小熊猫感染寄生虫的机会不断加大，加强小熊猫寄生虫病研究对该物种的保护具有重要意义。

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Development of Parasitic Diseases in Lesser Panda

Yu Hua1，2，Chen Zuqin2，Yang Guangyou2，Yan Yubao1，Cui Pengbo1
（1. Sichuan Entry-Exit Inspection and Quarantine Bureau，Chengdu，Sichuan 610041；2. College of Veterinary Medicine，Sichuan Agricultural University，Ya’an，Sichuan 625014）

Parasitic disease is one of the most harmful diseases for lesser pandas. In the past，research work was focus on parasite investigation and case study of parasitic diseases，while epidemiological characteristics，pathogenesis，prevention and control measures of main pathogens were insufficient.This article provides an overview of the development of parasites and parasitic disease in Lesser panda，it will contribute to preservation of this rare animals.

Lesser panda；Parasitic disease；Survey；Diagnosis；Treatment；development

S858.9

A

1005-944X（2015）03-0052-06

国家质检总局科技计划项目“出入境小熊猫常见体内外寄生虫病的检验检疫与控制技术研究”（计划编号：2013IK044）。

注：余华、陈祖琴为并列第1作者

杨光友