好氧饥饿对膨胀污泥硝化性能及污泥特性的影响

刘文龙，彭永臻，苗圆圆，李忠明，王淑莹



好氧饥饿对膨胀污泥硝化性能及污泥特性的影响

刘文龙，彭永臻，苗圆圆，李忠明，王淑莹

(北京工业大学北京市水质科学与水环境恢复工程重点实验室，北京市污水脱氮除磷处理与过程控制工程技术研究中心，北京 100124)

采用SBR好/缺氧工艺，考察了好氧饥饿对于丝状菌膨胀污泥中硝化细菌活性及污泥性能的影响。结果表明，14 d的好氧饥饿过程（无外加底物，保持曝气）中，氨氧化细菌（ammonia-oxidizing bacteria, AOB）表现出更高的饥饿敏感性，其好氧衰减速率[（0.42±0.06）d-1）高于亚硝酸盐氧化菌（nitrite-oxidizing bacteria, NOB）的好氧衰减速率[（0.34±0.05）d-1]。恢复阶段初期，系统出现了明显的亚硝酸盐积累现象，这主要归因于AOB具有在环境发生改变时做出快速反应的能力，具体体现在AOB较NOB具有更高的活性恢复速率上。此外，好氧饥饿能够快速杀死丝状细菌，迅速改善膨胀污泥的沉降性能，使污泥的SVI由170 ml·g-1快速下降到30 ml·g-1。胞外聚合物（extracellular polymeric substances, EPS）和溶解性微生物产物(soluble microbial products, SMP)能够相互转化，并为饥饿污泥提供一定的碳源和能源，保证了细菌在饥饿环境中长期的细胞维持。

好氧饥饿；膨胀污泥；亚硝化；恢复；衰减速率；污泥形态

引 言

由于自然环境的多变性和不确定性，生长于其中的微生物不可避免地会面临营养物质短缺的饥饿期，恶劣的饥饿环境考验着区域内各类微生物的生存，同时也为微生物种群的变化创造了条件。为保证细胞的长期维持，微生物进化出了各种饥饿应对机制，主要有改变细胞结构、缩小细胞尺寸[1]、减少细胞维持的能量需求[2]、形成胞内能量颗粒[3]、改变细胞代谢途径[4]等。

硝化细菌是一类化能营养型细菌，主要包括氨氧化细菌（AOB）和亚硝酸盐氧化细菌（NOB）两类，可以将NH+4转化为NO-2、将NO-2转化为NO-3，在污水的脱氮过程中发挥着不可替代的作用。然而，即使在人造的污水处理构筑物中，硝化细菌也可能由于进水水量的周期性波动而面临暂时性的饥饿环境，故而维持饥饿期间硝化细菌的活性是保证污水处理工艺稳定的关键。Salem等[5]和Siegrist等[6]的研究表明好氧饥饿条件下硝化细菌的衰减速率最高，而厌氧饥饿环境或厌/好氧交替饥饿环境是维持硝化细菌活性的最佳饥饿条件[7]。Pijuan等[8]的研究也指出厌氧和厌/好氧交替的饥饿环境可以良好地维持好氧颗粒污泥的结构和细菌活性。不过，以上的研究均是以最大程度地减弱饥饿环境对于微生物活性的影响为研究方向，并没有考虑到细菌在饥饿和恢复过程中所受影响的不同，以及饥饿前后系统性能的差异。

本研究以丝状菌膨胀污泥为研究对象，考察了污泥中AOB和NOB在好氧饥饿条件及恢复运行过程中的活性变化，分析了系统在恢复初期产生亚硝酸盐积累现象的原因，同时利用扫描电镜为手段考察了饥饿前后污泥表观形态的变化，并研究了饥饿过程中细胞维持的能量来源。

１ 材料与方法

1.1 污泥来源及特性

试验污泥为实验室内一个分段进水多级A/O工艺的剩余污泥，该工艺长期处理低碳氮比（C/N=3.02）城市污水，有效容积为54 L，日处理氮负荷为0.19 kg N·m-3·d-1。活性污泥在有机物不足的情况下产生了严重的污泥膨胀现象，SVI长期保持在（281±30）ml·g-1，同时镜检可以看出，丝状菌指数FI=3，污泥中产生了大量的丝状菌，总量与菌胶团细菌大体相当。

1.2 试验装置

膨胀污泥采用两个有效容积分别为3 L和10 L的SBR反应器进行培养，其中10 L的SBR反应器作为母反应器，其运行方式为进水、厌氧搅拌、好氧曝气、外加碳源缺氧搅拌、好氧曝气和沉淀出水，1 d运行1个周期，1个周期为8 h，其出水为3 L的SBR反应器提供小试用水，保证硝化细菌能在具有相同离子强度的环境中进行活性测试；3 L的SBR反应器作为好氧饥饿反应器，好氧饥饿阶段保持全天曝气状态，恢复阶段和饥饿前采用进水、曝气、外加碳源缺氧搅拌、沉淀出水和闲置的运行方式，1 d共运行4个周期，每个周期为6 h。

1.3 好氧饥饿及恢复期

好氧饥饿共进行14 d，试验开始前，采用母反应器出水进行清洗和稀释，使好氧饥饿反应器的初始接种污泥浓度约为 5200 mg·L-1。饥饿过程中，除每天常规取样外，还每隔1 d取100 ml污泥进行硝化细菌的活性测试试验，测定污泥中AOB和NOB的活性衰减状况。好氧饥饿过程中，反应器内DO维持在（4.94±0.5）mg·L-1；温度不加控制，保持室温，平均温度为（28±1）℃；pH在硝化细菌的作用下逐渐由最初的7.8下降为5.02，并最终维持在5.6±0.5。14 d的好氧饥饿后，3 L SBR反应器按照1.2节所述运行方式进行硝化细菌活性恢复试验，同时每隔1 d取100 ml污泥测定硝化细菌的活性，表征AOB和NOB的活性恢复情况。活性恢复过程中，为防止出现过曝气现象，控制每周期的曝气时间仅为2 h，曝气结束后投加乙醇作为外碳源进行反硝化。恢复运行阶段不进行排泥，以活性恢复试验所需泥量可推算出系统的污泥龄为32.5 d。

1.4 分析测试方法

水样中的NH+4-N、NO-2-N和NO-3-N采用Quik Chem 8500流动注射全自动分析仪（美国LACHAT公司）测定；MLSS、MLVSS和SVI均采用APHA的标准方法[9]测定；pH、DO和温度采用德国WTW Multi 340i便携式检测仪及其探头检测；比耗氧速率（specific oxygen uptake rate，SOUR）采用英国Strathtox呼吸仪测定。

活性污泥的微生物形态采用高分辨率的扫描电子显微镜（FEI QUANTA 200, FEI Company in USA）观测[10]，样品首先采用2.5%，pH=6.8的戊二醛溶液固定1.5 h，然后采用0.1 mol·L-1的磷酸盐缓冲溶液进行冲洗，接着将样品置于不同浓度的一系列乙醇溶液（50%，70%，80%，90%，100%）中进行脱水，最后采用乙酸异戊酯溶液进行置换，脱水干燥后的样品经过表面喷金处理后即可进行扫描电镜的观测。

胞外聚合物（EPS）和溶解性微生物产物（SMP）均以总有机碳（TOC）表征其含量，采用Multi N/C3000型TN/TOC分析仪(德国耶拿)测定；其中EPS采用阳离子交换树脂法进行提取[11]，SMP采用0.45mm的滤膜抽滤后直接得到；两者的组成成分中，蛋白质采用folin-酚法测定，DNA采用二苯胺显色法测定，多糖采用蒽酮比色法测定。

1.5 AOB和NOB活性测试方法

系统好氧饥饿和恢复期间，定期从反应器中取出100 ml活性污泥进行硝化细菌活性测试试验。首先将污泥利用母反应器的出水进行离心（4000×，5 min）、清洗3遍，去除上清液；然后将污泥稀释到400 ml，置于500 ml的广口瓶内，连续曝气2 h，控制反应体系内的DO=4.00±0.05，同时采用0.1 mol·L-1HCl和0.1 mol·L-1NaOH将体系的pH控制在7.5±0.05范围内。试验过程中，首先向体系中加入20 mg·L-1NO-2-N的亚硝酸盐测定NOB的底物降解速率，曝气1 h后，再次向体系中加入30 mg·L-1NH+4-N的氨氮测定AOB的底物降解速率；而且进行3次污泥的耗氧速率测试，结果分别为：OUR1为污泥的内源呼吸速率（曝气开始时），OUR2为NOB和污泥的内源呼吸速率之和（曝气30 min），OUR3为AOB、NOB和污泥的内源呼吸速率之和（曝气90 min）。曝气过程中每隔10 min从体系中取出10 ml水样过滤以测定水样中的NH+4-N、NO-2-N和NO-3-N的含量。

AOB和NOB的活性分别以比氨氮氧化速率（specific ammonia oxidation rate，SAOR）和比亚硝酸盐氧化速率(specific nitrite oxidation rate，SNOR)来表征，同时结合试验过程中所测得的耗氧速率，其中AOB的最大耗氧速率为OUR3-OUR2，NOB的最大耗氧速率为OUR2-OUR1。

衰减速率（）的计算公式为

式中，0为污泥饥饿衰减前的底物氧化速率或最大耗氧速率；R为污泥饥饿衰减后的底物氧化速率或最大耗氧速率；d为饥饿衰减时间，d；为细菌的衰减速率，d-1。

硝化细菌活性恢复速率的计算与衰减速率的计算一致。0为污泥活性恢复前的底物氧化速率或最大耗氧速率，R为污泥活性恢复后的底物氧化速率或最大耗氧速率；d为活性恢复时间，d；为细菌的活性恢复速率，d-1。

1.6 荧光原位杂交技术

污泥的固定和杂交的操作步骤参照文献[12]，FISH分析所采用的寡核苷酸探针如下：EUBmix（广谱探针）、NSO1225（ammonia oxidizing betaproteobacteria）、NIT3（）、Ntspa662（）。

2 结果与讨论

2.1 好氧饥饿对污泥硝化性能的影响

2.1.1 硝化性能的恢复与亚硝酸盐的积累 图1表示了好氧饥饿前后系统硝化性能的变化情况，包括了曝气前后反应器内部的氨氮浓度、氨氮去除率和亚硝酸盐积累率。由图1可见，好氧饥饿前系统已经稳定运行了60个周期，系统的氨氮去除负荷（ammonia removal load，ARL）达到了10.66 g N·m-3·h-1，不过接种污泥中的AOB并不占优势，硝化反应以全程硝化的形式进行，亚硝酸盐积累率[NAR, NAR=(NO-2-N/NO--N)×100%, NO--N= NO-3-N+NO-2-N]仅为11%。14 d的好氧饥饿后，系统的硝化菌群受到了极大的冲击，硝化性能下降明显。如图所示，恢复启动的前3 d，氨氮的去除负荷仅为(0.68±0.5) g N·m-3·h-1，通过9 d的恢复运行，系统的氨氮去除负荷才逐渐上升到9.55 g N·m-3·h-1，达到饥饿前系统的硝化水平。同时可以看出，恢复运行期间系统出现了明显的亚硝酸盐积累现象，恢复阶段前10 d的亚硝酸盐积累率一直保持在60%以上，这说明14 d的好氧饥饿改变了SBR系统内的菌群结构，恢复运行过程中，AOB相比于NOB表现出更强的菌种活性。Morgenroth等[13]和Pijuan等[8]的污泥饥饿研究也同样发现在恢复阶段有相当高的亚硝酸盐积累现象。对活性污泥进行FISH检测发现，14 d的好氧饥饿使得系统内部硝化细菌的丰度均产生了一定的减少，其中AOB的菌种比例由饥饿初期的2.1%下降到1.1%，spp.和spp.的菌种比例由饥饿初期的3.3%和2.4%分别下降到1.6%和1.0%；在恢复过程中，两类细菌的丰度变化也存在一定的差异，其中，AOB通过7 d的恢复菌种比例上升到2.0%，而spp.和spp.两类NOB的菌种比例在7 d恢复过程中并没有明显的上升。

2.1.2 AOB与NOB的衰减情况 图2表示了AOB和NOB在14 d的好氧饥饿条件下的活性衰减情况，其中图2（a）、（b）分别以底物降解速率和耗氧速率为参数来表征。由图2（a）可见，好氧饥饿进行2 d后，AOB的底物降解速率由0.88 mg N·(g MLSS)-1·min-1快速下降到0.28 mg N·(g MLSS)-1·min-1，氨氧化活性下降了68%；同时NOB的底物降解速率由0.97 mg N·(g MLSS)-1·min-1下降到0.427 mg N·(g MLSS)-1·min-1，亚硝酸盐氧化活性下降了56%。这说明，活性污泥在好氧饥饿的环境条件下，硝化细菌因缺少底物不断分解自身物质以提供细胞维持，会产生大量的衰减，硝化活性迅速下降；同时可以看出，AOB对于好氧饥饿表现出更强的敏感性，它的好氧衰减速率[（0.42±0.06）d-1]高于NOB的好氧衰减速率[（0.34±0.05）d-1]。

表1比较了本文和文献报道中AOB和NOB的好氧衰减速率。Salem等[5]采用普通活性污泥进行了30 d的好氧饥饿试验，结果表明AOB和NOB在相同饥饿条件下表现出相同的好氧衰减速率，分别为（0.20±0.016）d-1和（0.21±0.024）d-1；而Hao等[14]利用富集的硝化细菌进行试验时发现，7 d的好氧饥饿后，AOB的好氧衰减速率[（0.144±0.008）d-1]低于NOB[（0.306±0.026）d-1]，进而指出，硝化细菌饥饿恢复期所出现的亚硝酸盐积累现象正是由于在饥饿环境中NOB较AOB表现出更大的衰减速率所导致的。然而，本文的研究却与以上结论不同。比较分析得出以下几点猜想：① 膨胀污泥具有较大的比表面积，相比于普通污泥具有更强的底物摄取能力，好氧饥饿破坏了污泥的结构，减弱了污泥的底物摄取能力，故而衰减情况相比于非膨胀污泥更加明显；② 好氧饥饿过程中，丝状菌大量死亡，某些丝状菌可能具有氨氧化活性，它们的衰减促进了AOB活性的下降，提高了AOB的衰减速率；③酸性环境对碱度要求较高的氨氧化细菌有较强的刺激作用，可以加速氨氧化细菌的衰减，提高AOB的衰减速率。

表1 本文和文献报道中AOB和NOB的好氧衰减速率 Table 1 Decay rates of AOB and NOB under aerobic starvation in literature and this study

2.1.3 AOB与NOB的活性恢复 Morgenroth等[13]的研究表明在饥饿环境中，氨氧化细菌细胞内的核糖体并没有发生明显的变化，同时Bollmann等[17]也指出AOB的核糖体在饥饿环境中能够维持有机体征的一般功能。相比于异养菌，AOB具有独特的生理机制来应付营养物质短缺的饥饿期，它能够使细胞长期处于一种预备的状态，不进行细胞分化等行为；当环境条件适合细胞生长时做出快速反应，从而快速激活细胞，产生细胞正常生长所需的酶。图3表示了AOB和NOB在恢复阶段的活性变化情况（图中的拟合曲线是以前9 d的数据进行拟合得到）。表2所示为在恢复阶段第9 d和第13 d的AOB和NOB的活性恢复速率（以底物降解速率和耗氧速率来表征）。可以看出，在恢复阶段前9 d，AOB的活性恢复速率[（0.29±0.08）d-1]明显高于NOB[（0.16±0.05）d-1]，因此，在前10 d的恢复过程中，亚硝酸盐积累率一直保持在60%以上。Tappe等[2]的研究也同样认为亚硝化单胞菌的饥饿恢复能力强于硝化杆菌是造成恢复初期亚硝酸盐积累的原因。

表2 AOB和NOB的活性恢复速率 Table 2 Activity recovery rates of AOB and NOB

然而，由图3可以看出，在饥饿恢复阶段进行到第11 d时，AOB的氨氧化速率和耗氧速率均达到最大值，此时NOB的活性开始慢慢恢复。到达第13 d时，NOB的活性恢复速率提高到（0.20±0.02）d-1，已接近于AOB的活性恢复速率。伴随着NOB活性的恢复，系统的亚硝酸盐积累率逐渐降低，由第9 d的68.47%降低到第13 d的30.50%。这说明在系统恢复运行初期，NOB因其无法快速适应环境的变化，致使其活性恢复速率延迟于AOB，使系统保持了较高的亚硝酸盐积累率；待NOB适应了一定的时间后，它的活性开始恢复，并逐渐赶上AOB的活性恢复速率，使系统慢慢由短程硝化恢复到全程硝化。

2.2 好氧饥饿对污泥特性的影响

2.2.1 SVI和污泥浓度的变化 图4表示了SBR系统在好氧饥饿阶段和恢复运行阶段的污泥浓度、SVI和值（MLVSS/MLSS）的变化。在14 d的好氧饥饿条件下，污泥的减量效果非常明显，污泥浓度由接种时的5200 mg·L-1迅速下降到2800 mg·L-1，污泥减量性能达到50%左右；同时污泥的沉降性能也得到迅速改善，SVI值由初始的170 ml·g-1快速下降到30 ml·g-1，结合图4中污泥的值变化可以看出，细菌在好氧饥饿环境中不断消耗细胞内部的多聚磷酸盐、PHA及糖原等有机高分子聚合物，同时将分解出的磷酸盐释放出细胞外，致使污泥中活性成分比例日益提高，使得污泥的特性发生了显著的改变。利用扫描电镜对污泥的形态进行观察，可以发现接种污泥[图5（a）]中存在大量的丝状菌，污泥结构比较松散；好氧饥饿14 d后[图5（b）]，污泥中的丝状菌基本消失，球状和杆状细菌成为主要菌种，污泥的结构也变得较为致密。这说明比表面积较大的丝状菌无法在底物严重缺乏的环境下生存，同时氧自由基的存在也对丝状菌产生了严重的伤害作用，丝状菌菌群迅速衰减，从而大大提高了污泥的沉降性能和减量效果。

污泥恢复阶段，伴随着污泥硝化性能的改善，污泥的浓度和无机成分也在不断提高。经过13 d的不间断运行，污泥的特性基本达到稳定，SVI值和值分别保持在120 ml·g-1和88%左右，污泥浓度也逐渐上升到4200 mg·L-1。由此可以看出，14 d的好氧饥饿可以成功将丝状菌膨胀污泥调整为具有良好沉降性能和硝化活性的活性污泥。

2.2.2 好氧饥饿过程中EPS和SMP的转化 污泥在好氧衰亡过程中，不断进行自身物质的氧化分解以提供细胞维持所需的能量[18]。EPS作为一种胞外高分子物质，可以作为一种储能物质，在细胞饥饿期间进行氧化分解为细胞提供碳源和能源。从物质构成来说，SMP有着与EPS相似的组成成分，主要包括蛋白质、多糖和DNA这3类物质[19]。根据Laspidou等[20]的一元化理论，细胞EPS和SMP的成分归类有着相互重合的部分，他指出溶解性的EPS物质即为SMP，同时SMP和EPS在细胞生长过程中会不断进行相互转化，特别当细胞处于内源衰减过程中，结合态的EPS会水解成一类微生物凋亡过程产物（BAP），成为SMP的组成部分。因此，SMP也是一类能源物质，可以为处于饥饿状态的细胞提供生长所需。

图6表示了好氧饥饿过程中污泥的EPS和SMP含量及其组成成分的变化。处于饥饿环境中的细胞为维持生长不断分解胞外聚合物，同时形成溶解性微生物产物以维持细胞两侧物质浓度的平衡，缓解环境压力。好氧饥饿第9 d，EPS的含量下降到一定值后有一定的上升，之后又接着下降；而SMP的含量上升到了一个最高值后开始逐渐下降。这说明好氧饥饿9 d后，细胞EPS中的可降解物质已经基本被降解完毕，细胞开始利用SMP的组成物质，同时SMP分解得到的一部分溶出物被EPS所吸附，故而产生了图6中EPS含量“下降-上升-再下降”的趋势，这也直接验证了EPS和SMP可以相互转化的理论。

由图6可见，该膨胀污泥的EPS中蛋白质占了大部分，初始污泥中蛋白质/多糖（P/C）的比例达到8.98。随着试验的进行，该比例不断下降，结合EPS中多糖含量的变化可以看出，好氧饥饿过程中EPS含量的下降主要是蛋白质的减少所致，试验过程中P/C与EPS的相似变化也同样说明了EPS中蛋白质的重要作用。然而，SMP中P/C的变化相对来说比较简单，P/C由初始的4.98下降到0.80后基本保持恒定，而且与EPS的变化不同，SMP中多糖含量的变化更加明显。同时也可以看出，饥饿处理6 d以后，SMP中DNA的含量达到了8.41 mg·L-1，之后还有一定的上升，这说明好氧饥饿6 d以后，细胞开始有一定程度的水解，释放了大量的DNA和多糖等溶出物，大大提高了污泥上清液中SMP的含量。

3 结 论

（1）在好氧饥饿的环境条件下，丝状菌膨胀污泥为细胞维持不断分解自身物质，会产生大量的衰减，其中AOB相比于NOB表现出更高的好氧衰减速率。

（2）AOB具有在饥饿环境中保持一定的生理机能的能力，使之能够在环境条件发生变化时做出快速反应，其高于NOB的活性恢复速率被认为是恢复初期亚硝酸盐积累的原因。

（3）好氧饥饿能够快速杀死污泥中比表面积较大的丝状菌，迅速改善污泥的沉降性能，使污泥结构变得更加密实。

（4）污泥的胞外聚合物（EPS）和溶解性微生物产物（SMP）作为两种储能物质，能够为处于饥饿状态的细菌提供碳源和能源，同时两者在微生物生长过程中又可以相互转化。

（5）好氧饥饿过程中EPS含量的下降主要是蛋白质的减少所致，而SMP含量的变化主要受多糖含量变化的影响。

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Effects of aerobic starvation on nitrification performance and sludge characteristics of bulking sludge

LIU Wenlong，PENG Yongzhen，MIAO Yuanyuan，LI Zhongming，WANG Shuying

Key Laboratory of Beijing for Water Quality Science and Water Environment Recovery EngineeringEngineering Research Center of BeijingBeijing University of TechnologyBeijingChina

The effects of aerobic starvation on nitrification bacteria’s activity and sludge performance of filamentous bulking sludge were investigated in an aerobic-anoxic SBR process. Ammonia-oxidizing bacteria (AOB) had a higher hungry sensitivity than nitrite-oxidizing bacteria (NOB) in 14 days of aerobic starvation process which was kept aeration and without feed. The decay of AOB [ (0.42±0.06) d-1] was higher than NOB [(0.34±0.05) d-1]. The phenomenon of nitrite accumulation was apparently achieved from the system in the early resuscitation period. This phenomenon was due to that AOB was able to keep their cells in a state of readiness where it was possible to start oxidizing ammonia almost immediately and with the maximum rate after shorter starvation periods. They were thereby able to respond rapidly to changing environmental conditions, which was reflected by the higher activity resuscitation rate of AOB than that of NOB. In addition, aerobic starvation could kill filamentous bacteria and improve the settleability of filamentous bulking sludge quickly. And sludge volume index (SVI) accordingly declined from 170 ml·g-1to 30 ml·g-1. Extracellular polymeric substances (EPS) and soluble microbial products (SMP) could transform into each other and became the source of carbon and energy for hungry bacteria to guarantee cell maintenance in a long term starvation environment.

aerobic starvation；bulking sludge；nitritation；resuscitation；decay rate；sludge morphology

2014-07-29.

10.11949/j.issn.0438-1157.20141138

X 703

A

0438—1157（2015）03—1142—08

“十二五”国家水体污染控制与治理科技重大专项（2012ZX07302002-06）。

2014-07-29收到初稿，2014-09-05收到修改稿。

联系人：彭永臻。第一作者：刘文龙（1990—），男，硕士研究生。

Prof. PENG Yongzhen, pyz@bjut.edu.cn