轮纹异痂蝗触角感器的扫描电镜观察

刘春雨, 张 健, 张晓军, 任炳忠

(1.吉林农业大学食药用菌教育部工程研究中心,长春 130118;2.吉林省林业科学研究院,长春 130033; 3.吉林省林业生物防治中心站,长春 130033;4.东北师范大学生命科学学院,长春 130024)

轮纹异痂蝗触角感器的扫描电镜观察

刘春雨1, 张 健2,3, 张晓军2, 任炳忠4*

(1.吉林农业大学食药用菌教育部工程研究中心,长春 130118;2.吉林省林业科学研究院,长春 130033; 3.吉林省林业生物防治中心站,长春 130033;4.东北师范大学生命科学学院,长春 130024)

利用扫描电镜观察了轮纹异痂蝗[Bryodemella tuberculatum dilutum(Stoll)]成虫触角感器的类型和分布。结果表明：轮纹异痂蝗触角为丝状,由柄节、梗节和鞭节组成,雄性个体鞭节包括24个亚节,雌性个体鞭节包括23个亚节。雌雄个体均具有12种感受器,即毛形感受器、刺形感受器(Ⅰ型和Ⅱ型)、锥形感受器(Ⅰ型、Ⅱ型、Ⅲ型、Ⅳ型和Ⅴ型)、腔锥形感受器、腔形感受器及Böhm氏鬃毛。根据各类感器的形态、分布和显微结构探讨了其可能承担的功能。

轮纹异痂蝗; 触角; 感器; 扫描电镜

轮纹异痂蝗[Bryodemella tuberculatum dilutum(Stoll)]是我国东北地区的常见蝗虫,一年发生一代,主要发生在丘陵和山地草原或固定的沙带边缘,主要取食百合科和菊科植物[12]。目前,根据行为学及化学生态学理论来探讨害虫的防治技术日益得到重视。低毒、高效、无公害的化学生态防治手段已成为害虫防控的新途径。利用害虫自身的生理生化微观特性来探索其宏观行为机制,可以为害虫防治提供新的理论依据。其中触角感器显微结构的研究已得到国内外学者的广泛关注,并已取得显著进展[3-7]。

触角感器(antennal sensilla)是昆虫感受各种外界刺激的器官,在寄主识别及昆虫种间和种内信息交流等方面发挥重要的作用。每种感器都是由感觉神经元和特化的表皮细胞及表皮组成,能将物理或者化学刺激转化成神经脉冲,向中枢神经系统输入信息,从而调控运动、神经和内分泌系统[5,8]。

国内外学者先后对以草地害虫为主的东亚飞蝗[Locusta migratoria manilensis(Meyen)][911]、沙漠蝗[Schistocerca gregaria(Forskål)][12]、黄脊雷篦蝗[Rammeacris kiangsu(Tsai)(黄脊竹蝗Ceracris kiangsu Tsai)][1314]、越北腹露蝗(Fruhstorferiola tonkinensis Will)[15]、西藏飞蝗(Locusta migratoria tibetensis Chen)[16]等蝗虫触角感器的超微结构进行了观察。截至目前未见对异痂蝗属(Bryodemella)蝗虫触角感器的报道。本研究应用扫描电子显微镜对轮纹异痂蝗成虫的触角感器进行观察,对各种感器类型、数量及分布特点进行了详细的描述,以期为轮纹异痂蝗化学生态调控提供基础资料。

1 材料与方法

1.1 试验材料

本研究所采用的标本分别在2005年8月采集于黑龙江省黑河市和2012年8月采集于吉林省白城市。

1.2 样品制作

将干燥的标本还软1～2 d,用镊子在Motic实体显微镜下将触角从触角窝基部取下。触角首先在70%乙醇中保存24 h,之后分别在75%、80%、85%及90%浓度的乙醇中进行梯度脱水,每个浓度脱水10 min。用双面胶将触角分粘在样品台上。采用Hitachi E-102型离子溅射仪在触角表面镀一层20 nm左右的金离子导电层。使用Hitachi S-570型扫描电子显微镜在20 k V的加速电压下进行观察。

1.3 数据统计

依据Schneider[3]和Zacharuk[4,17]提出的命名系统划分触角感器的类型,并与其他直翅目昆虫触角感器进行比较(例如,Kafka[9],Ameismeier[10], Chen等[18],Li等[19])。选取轮纹异痂蝗5头雄虫、5头雌虫,每种类型感器选取10个测量其长度和基部直径。利用SPSS 17.0对数据进行统计分析,统计结果以平均值±标准差的形式表示。

2 结果与分析

2.1 触角的一般形态

轮纹异痂蝗成虫触角由柄节、梗节和鞭节组成,雄性个体鞭节包括24个亚节,雌性个体鞭节包括23个亚节。雄成虫触角长约(21.15±0.34)mm,雌成虫触角长约(19.75±0.77)mm,雄虫触角略长于雌虫触角。

2.2 感受器类型、数量及分布规律

根据触角感器的形态,将触角感器分为12个类型,包括2种毛形感器、2种刺形感器、5种锥形感器、腔锥型感器、腔型感器和Böhm氏鬃毛。

2.2.1 毛形感受器Ⅰ(sensilla trichodeaⅠ,STⅠ)

着生于触角表面的凹窝中,细长且顶端弯曲,表面具有纵沟,数量较少。长度为(43.75±18.85) μm,基部直径为(6.75±1.71)μm。毛形感受器Ⅰ在雄成虫集中分布于鞭节第1～6亚节,在雌成虫集中分布于鞭节第1～4亚节(图1a)。

2.2.2 毛形感受器Ⅱ(sensilla trichodeaⅡ,STⅡ)

弯曲或直立,表面具有纵沟但无孔,垂直于触角表面,具有能自由活动的关节窝。毛形感受器Ⅱ数量较少,长度为(22.00±9.09)μm,基部直径为(4.25 ±2.21)μm。毛形感受器Ⅱ在雄成虫集中分布于鞭节第1～8亚节,在雌成虫集中分布于鞭节第1～5亚节(图1b,1m)。

2.2.3 刺形感受器Ⅰ(sensilla chaeticaⅠ,SCⅠ)

直立于触角表面,明显高于其他类型感器,感受器表面有条纹,数量较少。长度为(116.75±38.06)μm,基部直径为(6.25±2.06)μm。刺形感受器Ⅰ在雌雄成虫的触角鞭节各亚节均有分布(图1c)。

2.2.4 刺形感受器Ⅱ(sensilla chaeticaⅡ,SCⅡ)

呈镰刀状,表面有纵沟。长度为(59.25±19.60)μm,基部直径为(6.25±2.06)μm。刺形感受器Ⅱ在雌雄虫的触角鞭节各亚节均有分布(图1d,1n)。

2.2.5 锥形感受器Ⅰ(sensilla basiconicaⅠ,SBⅠ)

直立于触角表面并零散分布,感器表面有纵沟,基部钝圆。长度为(16.25±2.06)μm,基部直径为(5.25±1.50)μm。锥形感受器Ⅰ在雄成虫集中分布于鞭节第6～24亚节,在雌成虫集中分布于鞭节第10～20亚节(图1e)。

2.2.6 锥形感受器Ⅱ(sensilla basiconicaⅡ,SBⅡ)

与锥形感受器Ⅰ形态相似,但略小于锥形感受器Ⅰ。长度为(10.25±1.70)μm,基部直径为(4.75 ±0.95)μm。锥形感受器Ⅱ在雄成虫集中分布于鞭节第8～24亚节,在雌虫集中分布于鞭节第8～22亚节(图1f)。

2.2.7 锥形感受器Ⅲ(sensilla basiconicaⅢ,SBⅢ)

直立、顶端较细且顶端较钝,在触角各鞭节上不规则分布。长度为(32.00±1.82)μm,基部直径为(3.75±0.95)μm。锥形感受器Ⅲ在雄成虫集中分布于鞭节第9～24亚节,在雌成虫集中分布于鞭节第10～22亚节(图1g)。

图1 轮纹异痂蝗触角感受器扫描电镜图片Fig.1 SEM images of antennal sensilla of Bryodemella tuberculatum dilutum

2.2.8 锥形感受器Ⅳ(sensilla basiconicaⅣ,SBⅣ)

直立、顶端较钝,表面无纵沟。长度为(23.75± 2.98)μm,基部直径为(3.50±1.29)μm。锥形感受器Ⅳ在雄成虫集中分布于鞭节第2～20亚节,在雌成虫集中分布于鞭节第3～23亚节(图1h)。

2.2.9 锥形感受器Ⅴ(sensilla basiconicaⅤ,SBⅤ)

直立于触角表面,类似于指状,上下粗细均匀且表面有孔,数量较少。长度为(13.75±2.98)μm,基部直径为(3.50±1.29)μm。锥形感受器Ⅴ在雄成虫集中分布于鞭节第5～24亚节,在雌成虫集中分布于鞭节第2～23亚节(图1i,1o)

2.2.10 腔形感受器(sensilla cavity,SCA)

由表皮内陷而形成的空腔。腔形感受器腔穴直径约为(9.75±2.75)μm。腔形感受器在雄成虫集中分布于鞭节第5～23亚节,在雌成虫集中分布于鞭节第3～22亚节(图1j)。

2.2.11 腔锥形感受器(sensilla coeloconica,SCO)

着生于陷于表皮下空腔中的锥状突起。腔穴直径约为(10.5±2.08)μm,长度为(4.25±1.5)μm。腔锥形感受器在雄成虫集中分布于鞭节第10～20亚节,在雌成虫集中分布于鞭节第8～19亚节(图1k)。

2.2.12 Böhm氏鬃毛(Böhm’s bristles,BB)

直立于触角表面,着生在触角表面的凹窝中,表面光滑无孔。常为2簇,每簇约为12～14根,长度为(36.00±1.82)μm,基部直径为(4.75±1.71)μm。Böhm氏鬃毛均分布于雌雄成虫的梗节(图1l)。

3 讨论

轮纹异痂蝗触角均为丝状,柄节粗大,呈短柱状,承担固着头部、抬高和支持整个触角的功能;梗节较小,略呈球形,主要起到连接鞭节和提高整个触角灵活性的作用;鞭节各亚节比较相似,呈扁长柱形,为感受器着生的比较重要区域。轮纹异痂蝗具有12种感受器,各类型感受器的分布和数量存在一定差异。

毛形感器在鞘翅目和膜翅目昆虫的触角上广泛分布[20-23]。Hallberg[24]和Jourdan等[25]通过对毛形感器内部结构的研究证明,毛形感器具有机械感器(mechanosensory)和化学感器(chemosensory)的功能。Blaney和Simmonds认为,蝗虫触角的毛形感器主要具有机械感受和接触化学性感受的双重作用[26]。Jin等对沙漠蝗(S.gregaria)和飞蝗(L.migratoria)触角感器中的气味分子结合蛋白和化学感受蛋白的研究结果表明,毛形感器是一类嗅觉感器[12]。据此推断轮纹异痂蝗的毛形感器也执行触觉的功能。

刺形感受器在各类昆虫中广泛存在[21,23]。Dyer等认为这种感受器是声音、风及触觉的受体[27]。本研究观察结果显示这种感受器表面没有孔的结构,无孔感器通常被认为具有感受机械、温度或湿度的功能[8],轮纹异痂蝗的刺形感受器也应承担机械受体的功能。

Ameismeier通过对飞蝗(L.migratoria)锥形感受器的超微结构研究后,认为其具有嗅觉的功能[10]。据此推断轮纹异痂蝗锥形感器也应承担嗅觉功能。

膜翅目的社会性昆虫通常具有腔锥形感受器,该类型感受器具有感受温度变化的功能,是一类化学感受器[28]。而在鳞翅目昆虫中这类感器作为嗅觉受体,具有感受植物挥发物气味的功能[2930]。Kafka[9]认为飞蝗(L.migratoria)的腔锥形感受器具有识别寄主植物气味的功能。表明轮纹异痂蝗的腔锥形感受器也应承担这类功能。

腔形感受器通常被认为是接触性化学感器,具有识别植物释放的气味因子的作用[31]。据此推测轮纹异痂蝗的腔形感受器也是一类化学感器。

Böhm氏鬃毛在轮纹异痂蝗头部和柄节之间以及柄节和梗节之间有分布,类似的感器在黄脊雷篦蝗[Rammeacris kiangsu(Tsai)(黄脊竹蝗Ceracris kiangsu Tsai)][13,14]、敏捷锥须步甲(Bembidion properans)[20]及曲纹花天牛(Leptura arcuata)和橡黑花天牛(L.aethiops)[32]等鞘翅目昆虫中均有发现。Schneider等.认为Böhm氏鬃毛为一种感受重力的机械感器,当遇到机械刺激时,能够缓冲重力的作用,从而控制触角下降的速度[3]。

这些触角感器的具体功能还有待于结合透射电镜以及电生理试验进一步研究证实。本研究为轮纹异痂蝗触角电位、细胞内记录、单细胞记录等电生理技术提供了基础数据,为探明轮纹异痂蝗成虫的种内、种间识别机制、寄主选择机制,从而为直翅目昆虫化学生态手段防控提供更有价值的信息。

[1] 马耀,李鸿昌,康乐.内蒙古草地昆虫[M].西安：天则出版社, 1991：292.

[2] 安瑞军,梁怀宇,冯一凡.轮纹异痂蝗生物学特性初步研究[J].植物保护,2007,33(4)：57-59.

[3] Schneider D.Insect antennae[J].Annual Review of Entomology,1964,9：103-122.

[4] Zacharuk R Y.Antennae and sensilla[M]∥Kerkut G A,Gilbert LI.Comprehensive insect physiology,biochemistry and pharmacology,V.6.Qxford：Pergamon Press,1985：1-69.

[5] Keil T A.Morphology and development of the peripheral olfactory organs[M]//Hansson B S.Insect olfaction.New York：Springer,1999：5-47.

[6] 马瑞燕,杜家纬.昆虫的触角感器[J].昆虫知识,2000,37(3)：179-183.

[7] 李竹,陈力.触角感器特征应用于昆虫分类的研究进展[J].昆虫分类学报,2010,32(S1)：113-118.

[8] Altner H,Prillinger L.Ultrastructure of invertebrate chemo-, thermo-,and hygroreceptors and its functional significance [J].International Review of Cytology,1980,67：69-139.

[9] Kafka W A.Molekulare wechselwirkungen bei der Erregung einzeiner Riechzellen[J].Zeitschrift für Vergleichende Physiologie,1970,70(2)：105-143.

[10]Ameismeier F.Ultrastructure of the chemosensitive basiconic single-walled wall-pore sensilla on the antennae in adults and embryonic stages of Locusta migratoria L.(Insecta,Orthoptera)[J].Cell and Tissue Research,1987,247(3)：605 -612.

[11]邵奇妙,张龙,李文,等.东亚飞蝗触角感受器的外部形态及分布[J].中国农业大学学报,2002,7(1)：83-88.

[12]Jin X,Brandazza A,Navarrini A,et al.Expression and immunolocalisation of odorant：Binding and chemosensory proteins in locusts [J].Cellular and Molecular Life Sciences,2005,62(10)：1156-1166.

[13]徐艳,石福明.黄脊雷篦蝗触角感觉器的扫描电镜观察[J].华中农业大学学报,2007,26(1)：32-36.

[14]滕莹,舒金平,刘剑,等.黄脊竹蝗触角感器的电镜扫描观察[J].生态学杂志,2012,31(5)：1225-1232.

[15]张振飞,吴伟坚,梁广文.越北腹露蝗触角感器的扫描电镜观察[J].昆虫知识,2005,42(4)：431-434.

[16]李彝利,李庆,匡健康,等.西藏飞蝗触角感器的扫描电镜观察[J].应用昆虫学报,2011,48(4)：872-876.

[17]Zacharuk R Y.Ultrastructure and function of insect chemosensilla[J].Annual Review of Entomology,1980,25：27-47.

[18]Chen Huhai,Zhao Yunxian,Kang Le.Antennal sensilla of grasshoppers(Orthoptera：Acrididae)in relation to food preferences and habits[J].Journal of Biosciences,2003,28(6)：743-752.

[19]Li Na,Ren Bingzhong,Liu Miao.The study on antennal sensilla of eight Acrididae species(Orthoptera：Acridoidea)in Northeast China[J].Zootaxa,2007(1544)：59-68.

[20]Merivee E,Ploomi A,Rahi M,et al.Antennal sensilla of the ground beetle Bembidion properans Steph.(Coleoptera：Carabidae)[J].Micron,2002,33(5)：429-440.

[21]Bleeker M A K,Smid H M,van Aelst A C,et al.Antennal sensilla of two parasitoid wasps：a comparative scanning electron microscopy study[J].Microscopy Research and Technique,2004,63(5)：266-273.

[22]Lopes O,Marques P C,Araujo J.The role of antennae in mate recognition in Phoracantha semipunctata(Coleoptera：Cerambycidae)[J].Journal of Insect Behavior,2005,18(2)：243-257.

[23]Onagbola E O,Fadamiro H Y.Scanning electron microscopy studies of antennal sensilla of Pteromalus cerealellae(Hymenoptera：Pteromalidae)[J].Micron,2008,39(5)：526-535.

[24]Hallberg E.Sensory organs in Ips typographus(Insecta：Coleoptera)fine structure of the sensilla of the maxillary and labial palps[J].Acta Zoologica,1982,63(4)：191-198.

[25]Jourdan H,Barbier R,Bernard J,et al.Antennal sensilla and sexual dimorphism of the adult ladybird beetle Semiadalia undecimnotata Schn.(Coleoptera：Coccinellidae)[J].International Journal of Insect Morphology and Embryology,1995,24 (3)：307-322.

[26]Blaney W M,Simmonds M S J.The chemoreceptors[M]// Chapman R F,Joern A.Biology of grasshoppers.Wiley Interscience Publication,1989：1-38.

[27]Dyer L J,Seabrook W D.Sensilla on the antennal flagellum of the sawyer beetles Monochamusnotatus(Drury)and Monochamus scutellatus(Say)(Coleoptera：Cerambycidae)[J].Journal of Morphology,1975,146(4)：513-531.

[28]Ruchty M,Romani R,Kuebler L S,et al.The thermo-sensitive sensilla coeloconica of leaf-cutting ants(Atta vollenweideri)[J].Arthropod Structure and Development,2009,38 (3)：195-205.

[29]van der Pers J N C.Comparison of electroantennogram response spectra to plant volatiles in seven species of Yponomeuta and in the tortricid Adoxophyes orana[J].Entomologia Experimentalis et Applicata,1981,30(2)：181-192.

[30]Pophof B.Olfactory responses recorded from sensilla coeloconica of the silkmoth Bombyx mori[J].Physiological Entomology,1997,22(3)：239-248.

[31]Sun Xiao,Wang Maqun,Zhang Guoan.Ultrastructural Observations on Antennal Sensilla of Cnaphalocrocis medinalis (Lepidoptera：Pyralidae)[J].Microscopy Research and Technique,2011,74(2)：113-121.

[32]Zhang Jian,Guan Lin,Ren Bingzhong.Fine structure and distribution of antennal sensilla of longicorn beetles Leptura arcuata Panzer and Leptura aethiops Poda(Coleoptera：Cerambycidae)[J].Annals of the Entomological Society of America, 2011,104(4)：778-787.

(责任编辑：杨明丽)

Scanning electron microscopy on antennal sensilla of Bryodemella tuberculatum dilutum

Liu Chunyu1, Zhang Jian2,3, Zhang Xiaojun2, Ren Bingzhong4

(1.Engineering Research Center of Chinese Ministry of Education for Edible and Medicinal Fungi, Jilin Agricultural University,Changchun 130118,China;2.Jilin Provincial Academy of Forestry Sciences, Changchun 130033,China;3.Jilin Forestry Biological Control Centre,Changchun 130033,China; 4.School of Life Sciences,Northeast Normal University,Changchun 130024,China)

The types and distributions of antennal sensilla were studied in both female and male adults of Bryodemella tuberculatum dilutum(Stoll)using scanning electron microscopy(SEM).The filiform antennae were of the conventional type comprised of a basal scape,pedicel and a long flagellum,which was composed of twentyfour flagellomeres in males and twenty-three flagellomeres in females.Antennae of female and male individuals both have 12 types of sensilla.They were identified as trichoid sensilla(Ⅰ,Ⅱ),chaetic sensilla(Ⅰ,Ⅱ),basiconic sensilla(Ⅰ,Ⅱ,Ⅲ,Ⅳ,Ⅴ),coeloconic sensilla,cavity sensilla,and Böhm’s bristles.The putative functions of 12 types of sensilla were also discussed with reference to their morphology,distribution and ultrastructure.

Bryodemella tuberculatum dilutum; antenna; sensillum; scanning electron microscopy

S 433.2,Q 96

A

10.3969/j.issn.0529-1542.2015.06.025

2014-11-26

2015-03-20

吉林省科技发展计划项目(20122126)

*通信作者 E-mail：15804303739@163.com