丘脑枕核参与情绪信息加工的多条通路

陈珊珊 蔡厚德

(南京师范大学脑与行为实验室, 南京 210097)

1 前言

丘脑枕核(pulvinar, PV)是丘脑后部和背外侧一个大的神经核团。它位于外侧膝状体的后部、中部和背部, 部分覆盖上丘并包围上丘的上丘臂。丘脑枕核的体积在进化过程中逐渐增大, 在人类大脑中达到最大。对于灵长类动物来说, 丘脑枕核是丘脑中接受视觉输入的最大神经核团,几乎占了整个丘脑的2/5; 而对于啮齿类动物或者是某些小型哺乳动物来说, 丘脑枕核可能并不存在(Correia, 2011; Stepniewska, 2004)。考虑到人类在进化过程中用于交流的情绪表达越来越复杂,丘脑枕核体积增大可能反映了其在情绪信息加工中具有某种作用(Maior, Hori, Tomaz, Ono, &Nishijo, 2010)。虽然很早就有研究表明, 情绪信息的加工有丘脑枕核的参与(Morris, De Gelder,Weiskrantz, & Dolan, 2001; Morris, Öhman, &Dolan, 1999; Vuilleumier, Armony, Driver, & Dolan,2003), 但是由于有关加工情绪信息的神经机制的研究一直集中在以杏仁核为核心的皮层和皮层下神经网络方面, 加之从大脑深层结构中获得高质量的神经信号存在技术上的困难, 丘脑枕核在情绪信息加工中的作用被忽视。最近来自脑损伤病人的研究发现, 杏仁核受损但丘脑枕核正常的病人和正常被试一样, 可以自动、快速地探测到恐惧面孔(Tsuchiya, Moradi, Felsen, Yamazaki, &Adolphs, 2009); 丘脑枕核受损但杏仁核正常的病人却无法在威胁性图片呈现的早期对其进行快速加工(Ward, Danziger, & Bamford, 2005)。这表明,杏仁核对负性情绪的早期加工并不是必不可少的,丘脑枕核对情绪信息的早期加工具有关键作用;在杏仁核受损情况下, 丘脑枕核和其他相关脑区在情绪的早期加工中可以起到某种替代作用(Bach,Talmi, Hurlemann, Patin, & Dolan, 2011)。另外, 有关灵长类动物和人类的研究表明, 丘脑枕核中存在一部分神经元, 可以区分不同的情绪面孔(高兴,悲伤, 愤怒, 惊奇) (Maior et al., 2010)。丘脑枕核受损会影响个体对恐惧面孔的识别(Ward, Calder,Parker, & Arend, 2007)。Liebermann 等(2013)对68名丘脑卒中病人进行研究发现, 病人出现情感障碍的主要原因是丘脑枕核受损。以上证据表明,丘脑枕核对情绪信息的加工具有重要作用。

那么情绪信息是如何通过丘脑枕核进行加工的？研究表明, 丘脑枕核是视觉系统中“低通路”的主要成分之一, 可以把来自上丘(superior colliculus)的信息快速传递到杏仁核, 从而使个体迅速产生生理体验和行为反应(Tamietto et al.,2009; Tamietto, Pullens, De Gelder, Weiskrantz, &Goebel, 2012)。由于上丘–丘脑枕核–杏仁核通路(superior colliculus-pulvinar-amygdala pathway)可以在没有视觉皮层参与的情况下对情绪信息进行加工, 因此该皮层下通路对情绪信息的加工是自动的、快速的、不需要意识参与的(Gainotti, 2012)。

但是, 丘脑枕核参与的加工情绪信息的视觉通路并不只有皮层下通路这一条, 情绪信息也可以通过丘脑枕核–皮层通路(pulvinar-cortical pathway)得到快速加工, 然后传递到杏仁核(Faivre, Charron,Roux, Lehericy, & Kouider, 2012; Pessoa & Adolphs,2010)。并且, 在丘脑枕核–皮层通路中, 丘脑枕核既可以以皮层–丘脑枕核–皮层环路(cortico-pulvinocortico circuits)的形式在注意的调节下对情绪信息进行加工, 又可以以上丘–丘脑枕核–皮层通路(colliculo-pulivinal-cortical pathway)的形式参与到视觉场景中显著性刺激的探测, 使注意焦点发生转移(Saalmann & Kastner, 2011)。本文的主要目的是整理丘脑枕核参与情绪信息加工的多条通路的证据, 强调丘脑枕核在情绪信息加工中的重要作用。

2 上丘–丘脑枕核–杏仁核通路

有关情绪性视觉信息加工的研究认为, 类似于听觉系统中情绪信息加工的内侧膝状体-杏仁核通路, 视觉系统中同样存在着“低”通路, 负责对情绪信息进行自动、快速的加工。丘脑枕核是“低”通路的重要成分, 用于把从上丘接收的信息快速传递到杏仁核。自Morris等(1999)提出丘脑枕核参与到上丘–丘脑枕核–杏仁核通路之后, 大量来自脑成像和脑损伤的研究为该通路的存在提供了证据。研究者们用不同的实验材料(面孔和姿态)和不同的基本情绪(愤怒、恐惧、高兴、悲伤)对“盲视”病人以及正常被试进行研究均发现, 和中性情绪相比, 在无意识知觉情况下, 情绪面孔或姿态均能引起丘脑枕核的特异性激活以及上丘、丘脑枕核、杏仁核之间功能连接的增强(De Gelder, Morris, & Dolan, 2005; De Gelder, Vroomen,Pourtois, & Weiskrantz, 1999; Liddell et al., 2005;Williams et al., 2006)。以上研究使用的实验材料均为静态图片, 而我们在自然状态下知觉情绪信息一般以视觉场景中的运动线索为主, 因此静态图片缺乏生态性。Van den Stock等人(2011)用动态的情绪姿态为材料研究了无意识情况下情绪信息加工的神经机制, 发现和中性姿态相比, 呈现在受损视野的愤怒姿态同样引起了上丘、丘脑枕核和杏仁核的激活, 为上丘–丘脑枕核–杏仁核通路存在的生态学意义提供了直接的证据。

图1 连接上丘、丘脑枕核和杏仁核之间的神经纤维束。绿色线条表示左半球内三者之间的连接; 蓝色线条表示右半球内三者之间的连接(Tamietto et al., 2012)。

上丘–丘脑枕核–杏仁核通路存在三种不同的功能特性：第一, 该通路可以对刺激携带的情绪信息进行快速分析(Garrido, Barnes, Sahani, &Dolan, 2012; Luo, Holroyd, Jones, Hendler, & Blair,2007; Luo et al., 2010); 第二, 该通路倾向于加工粗糙的、低空间频率的情绪信息(Johnson, 2005;Tamietto et al., 2009); 第三, 该通路对情绪信息的加工相对独立于对信息有意识知觉的视觉皮层通路(Cecere, Bertini, & Ladavas, 2013; De Gelder,van Honk, & Tamietto, 2011; Tamietto & De Gelder,2010)。研究表明, 丘脑枕核并不仅仅是上丘–丘脑枕核–杏仁核通路中的信息传递者, 丘脑枕核的参与更有利于该皮层下通路快速加工低空间频率情绪信息的功能的实现。如脑磁图(MEG)研究发现, 在情绪刺激呈现10-20ms、20-30ms之后, 丘脑区域(包括丘脑枕核)和杏仁核区域分别出现显著的事件相关同步化(event-related synchronization,ERS), 视觉皮层区域的ERS在刺激呈现后40ms左右才开始出现。表明丘脑枕核为杏仁核提供了早期的信息来源, 并且信息在两者之间的传递非常迅速——丘脑枕核在接收到信息后10ms左右便可以把它传递到杏仁核(Luo et al., 2007)。Van Le等人(2013)考察丘脑枕核中部和背外侧神经元对情绪信息的敏感性, 发现相对于猴子面孔、猴掌以及几何图片, 丘脑枕核神经元倾向于对包含恐惧信息的蛇图片做出更快更强的反应。同时,研究者发现, 丘脑枕核的神经元对低空间频率的蛇图片具有和正常图片相似的敏感性; 当图片为高空间频率时, 这种敏感性消失。这与Vuilleumier等人(2003)的研究结果相似, 即相对于高空间频率的刺激, 丘脑枕核对低空间频率的刺激更为敏感(Vuilleumier et al., 2003)。

3 丘脑枕核–皮层通路

丘脑枕核不仅从上丘丘臂接受视觉输入, 还与皮层存在双向连接。相比于从上丘接受视觉输入, 丘脑枕核的大部分视觉输入来自视觉皮层(Correia, 2011; Grieve, Rivadulla, & Cudeiro, 2009)。一般认为, 皮层–皮层通路是视觉信息在皮层间传递的主要通路, 但是相邻的皮层之间也会通过丘脑枕核进行连接, 形成皮层–丘脑枕核–皮层环路(图2)。体外研究发现, 用微刺激法刺激丘脑枕核可以引起相应皮层区域的强烈激活; 而连接相邻皮层区域的丘脑枕核神经细胞失活会导致皮层间信息交流的失败(Theyel, Llano, & Sherman,2010)。以上信息表明皮层间的信息交流在很大程度上依赖于皮层–丘脑枕核–皮层环路。

图2 皮层–皮层之间的直接神经连接和皮层–丘脑枕核–皮层之间的间接神经连接(以V2-丘脑枕核–V4神经环路为例)。丘脑枕核内的蓝色区域表示V2的投射区, 粉色区域表示V4的投射区, 紫色区域表示两者投射区的重合部分(Saalmann & Kastner, 2011)。

研究者认为, 丘脑枕核可以同步相邻皮层神经元的震荡水平, 由此提高信息在皮层间传递的效率。Saalmann, Pinsk, Wang, Li和Kastner (2012)在猴子进行视觉空间注意任务的同时, 记录了丘脑枕核神经元、V4神经元和枕颞皮层(TEO)神经元的电活动, 并使用DTI (diffusion tensor imaging)把电极插入的位置精确定位在丘脑枕核、皮层连接区域。研究结果显示, 在注意保持阶段, 丘脑枕核神经元、V4神经元和枕颞皮层(TEO)神经元三者的兴奋水平在低频波段α波(8～15 Hz)有很强的一致性。这表明丘脑枕核根据注意分配调节皮层细胞激活水平的同步化。Padmala, Lim和Pessoa(2010)利用注意瞬脱范式结合功能磁共振成像(fMRI)技术研究了四种刺激条件下(受注意的情绪刺激、受注意的中性刺激、未被注意的情绪刺激、未被注意的中性刺激)丘脑枕核的反应, 发现注意情况下情绪刺激引起的丘脑枕核的激活水平显著高于非注意情况下情绪刺激引起的丘脑枕核的激活水平; 而当刺激类型为中性刺激时, 不同注意条件下刺激引起的丘脑枕核的激活水平并无显著差异。实验结果表明, 丘脑枕核除了以被动的方式(皮层下通路)参与情绪信息的加工之外,也主动参与到与情绪性注意和意识有关的神经机制。丘脑枕核的激活可能增强了相关脑区对情绪信息的定向、意识和反应(Hamilton, Chen, &Gotlib, 2013; Hamilton et al., 2012)。

丘脑枕核–皮层通路的信息输入除了来自视觉皮层, 还可以来自上丘, 以上丘–丘脑枕核–皮层通路的形式对情绪信息进行加工。如有证据显示, 丘脑枕核可以把来自于上丘的信息投射到视觉信息加工的背侧通路区域V3、MT (middle temporal)和LIP (lateral intraparietal cotex), 之后可再由LIP传递到额叶的FEF (frontal eye fields)和LPFC (lateral prefrontal cortex) (Berman &Wurtz, 2010, 2011; Lyon, Nassi, & Callaway, 2010;Miller & Buschman, 2013)。情绪刺激被认为是视觉场景中的显著刺激, 可以以自下而上刺激驱动的方式引起注意转移或注意偏向(Vuilleumier,2005)。研究表明LIP对显著刺激较为敏感, 并被认为是大脑皮层中自下而上注意信号的来源, 上丘可能为LIP提供了重要的信息输入(Miller &Buschman, 2013)。Troiani和Schultz (2013)研究了在排除自上而下注意机制干扰条件下, 由刺激驱动引起的大脑的激活情况。研究发现, 恐惧面孔(情绪刺激)和房子(非情绪刺激)引起的杏仁核的激活水平无显著差异, 但在恐惧面孔条件下, 杏仁核与丘脑枕核、顶叶(包括LIP)以及FEF区之间的激活水平呈显著的正相关。因此研究者认为,丘脑枕核和顶叶可能是大脑中最早识别动机性刺激的神经机制的一部分。另外, 由于信息在上丘、丘脑枕核和皮层之间能够迅速传递(最快可达2.3ms), 使得上丘–丘脑枕核–皮层通路非常适合运动探测和显著性刺激加工(Berman & Wurtz,2010)。该通路可以使个体对视觉场景中非注意条件下的显著刺激进行快速定向, 使注意的焦点从当前刺激转移到显著刺激上来, 从而有利于个体根据外界环境迅速做出某种适应性行为(Bar,2007)。

但是, 无论丘脑枕核–皮层通路的视觉输入来自上丘还是视觉皮层, 丘脑枕核均可以通过控制皮层神经元的兴奋水平提高皮层间信息交流的效率。同时, 通过设立皮层间神经元的振荡模式,快速反应的丘脑枕核可以允许皮层–皮层间信息传递前馈机制的早期调节, 这种调节可能是发生在来自外侧膝状体–纹状皮层通路的视觉信息到达视觉皮层之前的(Saalmann & Kastner, 2013)。当携带情绪信息的刺激信号较微弱时, 丘脑枕核–皮层通路可以整合来自皮层和皮层下的信息, 通过增强信号来扩大刺激的行为影响力(Padmala et al., 2010)。

4 总结与展望

丘脑枕核与皮层和皮层下连接的复杂性使丘脑枕核参与情绪信息加工的多条通路成为可能。它不仅可以把来自上丘的情绪信息传递到杏仁核,使信息在没有视觉皮层参与的情况下得到加工;也可以把来自上丘的信息传递到皮层, 以刺激驱动的方式调节注意。由于上丘的视觉输入来自视网膜, 因此视网膜–上丘–丘脑枕核–皮层通路可能代表了一条独立于视网膜–外侧膝状体–皮层通路的视觉信息加工通路(Saalmann & Kastner,2011)。除此之外, 丘脑枕核也可以从视觉皮层接受视觉输入, 在注意的调节下对情绪信息进行加工。由于丘脑枕核–皮层通路的视觉输入既可以来自上丘, 又可以来自视觉皮层, 丘脑枕核可能通过有选择性的规定信息在皮层间传递路径的方式来促进信息的加工(图3)。

图3 丘脑枕核参与的多条情绪信息加工的神经通路

既然丘脑枕核–视觉皮层通路也可以从上丘接受低空间频率的情绪信息并对其进行快速、有效的加工, 似乎没有必要分离出一条皮层下通路用于对情绪信息进行快速知觉。并且, 上丘、丘脑枕核、杏仁核三者之间在结构上是否存在连接,动物和人类的研究存在着不一致性(Day-Brown et al., 2010; Jones & Burton, 1976; Lyon et al., 2010;Schmid et al., 2010; Tamietto et al., 2012)。因此研究者对上丘–丘脑枕核–杏仁核通路存在的真实性和必要性提出了质疑(Cauchoix & Crouzet, 2013;Faivre et al., 2012)。鉴于丘脑枕核复杂的结构以及与皮层和皮层下脑区存在着广泛的神经连接, 我们还无法确定丘脑枕核专门参与到其中一条神经通路而排除丘脑枕核参与其他神经通路的可能性。并且大脑中存在加工情绪信息的多条通路不仅更有利于情绪信息的加工(Pessoa & Adolphs,2011), 而且能更好的解释由显著刺激引起的神经系统的反应(Garrido et al., 2012)。

Nguyen等人(2013)通过观察猴子的丘脑枕核神经元对类似面孔刺激的反应发现, 丘脑枕核神经元对视觉刺激的反应可以分为两个不同的阶段：早期的快速反应阶段和晚期的逐渐增强反应阶段。早期阶段神经元的反应主要是对视觉刺激进行编码, 晚期阶段神经元的反应主要是对视觉刺激进行分类。研究者认为, 丘脑枕核神经元早期反应阶段的信息输入可能来自上丘的表层和视网膜, 晚期阶段的信息输入主要来自视觉皮层、前额叶皮层等。从解剖结构来看, 丘脑枕核下侧和外侧主要从视网膜、上丘表层和视觉皮层接收视觉输入, 是丘脑枕核主要的视觉区域; 丘脑枕核中部, 一般被认为是丘脑枕核的高级区域, 除了与视觉皮层之间有连接之外, 还与顶叶、前额叶、扣带回、杏仁核等有神经连接(Correia, 2011;Grieve et al., 2009)。丘脑枕核中部受损影响个体对恐惧面孔而非其他种类的情绪面孔的识别, 丘脑枕核前部和外侧受损对情绪面孔的识别没有影响(Ward et al., 2007)。因此, 是否存在这样一种可能, 即丘脑枕核的不同子区域在不同的时间段内参与到加工情绪信息的不同神经通路中, 对情绪信息的加工分别起不同的作用？目前, 国内外关于此类的研究仍比较匮乏, 今后的研究或许应该重点研究丘脑枕核不同子区域在情绪信息加工中的作用而不是继续争论丘脑枕核到底通过哪条通路起作用。

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