肺癌胸腔镜手术淋巴结清扫策略分析(附264例报告)

杨博，初向阳，戴为民，刘阳，王钰琦，汪涛，赵明

淋巴结清扫是肺癌手术治疗的重要组成部分。 随着胸腔镜手术广泛应用于肺癌的外科治疗，胸腔镜手术中能否完成淋巴结清扫及其方法成为胸外科关注的问题。本文对264例行胸腔镜辅助肺叶切除术的非小细胞肺癌患者的淋巴结清扫方法及结果进行总结，现报告如下。

1 资料与方法

1.1 病例资料 解放军总医院2007年5月－2012年5月共完成胸腔镜辅助肺叶切除术374例，其中264例非小细胞肺癌患者行淋巴结清扫术。264例患者中男150例(57%)，女114例(43%)，年龄36～82(67.4±6.3)岁。手术类型包括右肺上叶切除58例，右肺中叶切除28例，右肺下叶切除56例，左肺上叶切除54例，左肺下叶切除64例，复合肺叶切除4例。病理类型包括腺癌168例，鳞癌76例，大细胞癌11例，混合型癌9例。

1.2 淋巴结清扫范围和方法 ①淋巴结清扫范围：右侧清扫第2﹑3﹑4R﹑7﹑8﹑9﹑10﹑11组淋巴结，左侧清扫第5﹑6﹑7﹑8﹑9﹑10﹑11组淋巴结。②清扫方法：第11组淋巴结为叶间淋巴结，多沿肺动脉走行分布，游离血管时予以摘除。第10组淋巴结为肺门淋巴结，分布于叶支气管周围，术中影响组织游离时单独摘除，否则将淋巴结游离至远端，术后由病理科医生取材时摘出。纵隔淋巴结按照手术区域划分，采用en bloc切除，即将淋巴结连同周围的脂肪组织整体摘除，再按纵隔淋巴结分组分别标记。③术后处理：所有患者完全清醒后拔除气管插管返回病房，术后第2天恢复低脂饮食，常规术后治疗及护理。拔除胸腔引流管的指征为无持续漏气﹑胸腔引流液＜150ml/24h。

1.3 统计学处理 采用SPSS 12.0软件进行统计分析，计量资料以±s表示，计数资料以率表示，生存分析使用Kaplan-Meier法。

2 结 果

264例患者手术时间162.4±35.8min，术中出血量129.3±46.3ml，清扫淋巴结6.6±1.1站，N1淋巴结8.4±1.7个，N2淋巴结9.5±1.4个。按照手术部位分析，右肺手术清扫N1淋巴结8.7±1.2个，N2淋巴结10.6±1.4个；左肺手术清扫N1淋巴结8.2±1.4个，N2淋巴结9.2±1.3个。按解剖区域划分，清扫右上纵隔淋巴结(含第2﹑3﹑4R组)4.2±0.9个，左上纵隔淋巴结(含第5﹑6组)2.8±1.0个，第7组淋巴结3.3±1.8个，下纵隔淋巴结(含第8﹑9组)2.1±0.7个。64例(24%)患者有N1淋巴结转移，21例(8%)患者有N2淋巴结转移，其中3例患者仅有N2淋巴结转移，无N1淋巴结转移。术后根据国际肺癌研究联合会(international association for study of lung cancer，IASLC)分期标准进行TNM分期，其中Ⅰa期120例，Ⅰb期62例，Ⅱa期46例，Ⅱb期11例，ⅢA期25例。

2例患者术后出现声音嘶哑，1例3个月后好转，1例未好转。3例行右肺手术患者术后出现乳糜胸，经保守治疗后痊愈。术后拔管时间4.1±1.7d，术后住院时间7.3±2.7d。根据病理分期行术后辅助治疗。264例患者经门诊及电话随访9～66个月，29例失访，1﹑2﹑3年生存率分别为94%﹑89%﹑83%。

3 讨 论

虽然肺癌患者术前淋巴分期的准确度不断提高，但最终分期仍需依靠系统的淋巴结清扫。本研究中有21例(8%)患者术后病理证实有N2淋巴结转移，与多项研究结果[1-2]类似。随着胸腔镜手术广泛应用于肺癌的外科治疗，胸腔镜下能否完成淋巴结清扫成为胸外科关注的热点。多项研究证实，胸腔镜手术中淋巴结清扫的站数和个数与开放手术无明显差异[3-4]，且其胸腔镜辅助胸外科手术(VATS)的疗效与开放手术相似[5]。Sagawa等[6]对29例患者先行胸腔镜下淋巴结清扫再开胸行淋巴结清扫，证实胸腔镜下能完成淋巴结清扫。

目前不同手术类型淋巴结清扫的范围尚无统一的标准。美国国立综合癌症网络(National Comprehensive Cancer Network，NCCN)指南要求至少行3站N2淋巴结的取样或完整切除。本研究中结合解剖位置将纵隔淋巴结划分为上纵隔淋巴结(包括第2﹑3﹑4﹑5﹑6组淋巴结)﹑隆突下淋巴结(即第7组淋巴结)﹑下纵隔淋巴结(包括第8﹑9组淋巴结)，所有患者术中均按该解剖位置行三个区域淋巴结en bloc清扫。依据如下：①尽管有研究认为起源于不同肺叶的肿瘤淋巴结转移路径不同，但尚无法确定不同个体淋巴结清扫的范围[7-8]。本研究中有3例下叶病变合并第4组淋巴结转移，还有3例存在N2淋巴结转移者病理检查未见N1淋巴结转移。因此和大多数研究一样，本组采用系统的淋巴结清扫，即所有患者均行三区域淋巴结清扫。②肺癌淋巴分期中，按照影像及解剖位置对N2淋巴结进行编号的目的是为了统一标准，但不同编号的N2淋巴结转移并不影响患者的治疗方案。临床中有时可见淋巴结融合转移，难以区别分组，如第2组和第4R组淋巴结融合，而按照解剖区域划分后行en bloc清扫，便于镜下操作，可避免单独摘除某个淋巴结时发生离断﹑出血等情况，同时在操作时连同淋巴结周围脂肪组织一并清除，符合肿瘤的治疗原则。

胸腔镜下纵隔淋巴结en bloc切除的手术方法如下。

第一，右上纵隔淋巴结清扫(包括第2﹑3﹑4R组淋巴结)。助手经辅助操作孔置入卵圆钳，将上叶肺组织向下翻转，镜头向前推进显露奇静脉弓上方纵隔胸膜，并用游离钳提起纵隔胸膜，术者从主操作孔置入吸引器协助显露，用电钩或超声刀紧邻奇静脉弓上方打开纵隔胸膜，助手与术者配合沿奇静脉弓上缘﹑上腔静脉外侧打开纵隔胸膜至胸顶部。助手将游离的纵隔胸膜向外﹑上牵拉，术者用吸引器配合电钩或超声刀将上纵隔内脂肪由浅入深，自奇静脉弓上方及上腔静脉﹑气管旁分离。提起已经游离的纵隔胸膜及脂肪组织，沿迷走神经走行打开纵隔胸膜，保留迷走神经，完整切除上纵隔淋巴结及脂肪组织。助手提起上腔静脉前方纵隔胸膜，术者打开纵隔胸膜探查，连同周围脂肪一并切除第3a组淋巴结。右上纵隔淋巴结清扫的注意事项：①游离奇静脉注入上腔静脉处时要尽可能靠近血管，如担心损伤血管而残留过多的胸膜则会影响第4组淋巴结的显露。②郭卫刚等[9]报道，淋巴结清扫可增加术后乳糜胸的发生率。本组3例右侧手术患者术后发生乳糜胸，经保守治疗治愈。胸导管经过主动脉弓自右侧绕到左侧，右上纵隔区域内见到较粗的淋巴管时，用钛夹或超声刀处理更为可靠。③术中注意保护迷走神经。④助手协助提起组织时要注意张力适中，连同游离的纵隔胸膜一并提起﹑脂肪游离较多时用卵圆钳大块提起均有助于避免淋巴结撕裂出血。⑤部分患者第4与第10组淋巴结在奇静脉弓后方相互融合，可以将奇静脉弓游离后完整切除，必要时可离断奇静脉，分组时纳入第4组淋巴结。⑥游离第3a组淋巴结时，因该处脂肪组织与胸腺周围脂肪延续，en bloc切除范围难以确定，故可靠近淋巴结进行切除。⑦清扫完毕后可见裸化的上纵隔三角，下界为奇静脉弓，外侧为脊柱，内侧为上腔静脉，基底为气管侧壁，上腔静脉深部可见右无名动脉。⑧Lee等[10]介绍了清扫右无名动脉上方淋巴结的有关情况，国人此区域间隙小，暴露困难，临床上较少进行清扫。

第二，左上纵隔淋巴结切除(包括第5﹑6组淋巴结)。助手经辅助操作孔提起主肺动脉窗周围纵隔胸膜，术者经主操作孔置入吸引器和电钩或超声刀打开纵隔胸膜，助手将纵隔胸膜连同淋巴结周围脂肪一并提起，术者沿淋巴结周围脂肪组织离断，切除第5组淋巴结。沿着该间隙打开主动脉弓周围纵隔胸膜，切除第6组淋巴结。左上纵隔淋巴结切除的注意事项：①切除第5组淋巴结时注意保护左喉返神经。本组2例患者术后出现声音嘶哑，1例恢复，另1例未恢复。在靠近喉返神经部位要注意电钩的副损伤。②暴露第4L组淋巴结时需将肺动脉干向下压，在主动脉弓下方游离。Amer[11]还报道了清扫左侧3L淋巴结的方法，但该区域空间较小，操作时需谨慎。

第三，隆突下(第7组)淋巴结切除。助手经主操作孔将肺向前牵拉，显露后纵隔间隙，同时用镜下游离钳提起下叶支气管下方纵隔胸膜。术者用吸引器协助显露，用电钩或超声刀打开后纵隔胸膜。二者相互配合充分游离下叶支气管下缘﹑食管前缘及下肺静脉上缘之间的间隙。助手用游离钳提起下叶支气管下方软组织，术者用吸引器及超声刀或电刀向支气管近端不断游离至隆突位置，完整切除淋巴结及脂肪组织。隆突下淋巴结切除的注意事项：①下叶切除时，离断下肺静脉后隆突下间隙显示清晰，将肺提起先切除第7组淋巴结后再离断支气管[12]；②注意保护食管表面走行的迷走神经；③注意保护支气管膜部，超声刀做功刀头避免紧贴支气管膜部；④左侧第7组淋巴结位置较深，需要耐心清扫，充分游离后纵隔间隙有助于操作，术中可以将肺向前牵拉协助暴露。

第四，下纵隔淋巴结切除(包括第8﹑9组淋巴结)。助手经辅助操作孔将肺向上提起，术者用卵圆钳或吸引器将膈肌向下推，充分显露下肺韧带及其远端的纵隔胸膜，电钩或超声刀离断下肺韧带后显露第9组淋巴结，助手用腔镜下游离钳提起淋巴结后，完整切除。沿食管走行打开纵隔胸膜，同样方法清除第8组淋巴结。

术中N1淋巴结清扫主要是指第10﹑11组淋巴结的清扫，多在游离肺门时予以切除。N1淋巴结分布于支气管周围，位于肺血管与支气管之间，处理血管后周围无重要结构，采用钝﹑锐性结合的方法可完整分离，淋巴结出血时可用电凝或超声刀止血，但应注意避免损伤支气管壁。Boffa等[2]研究认为，胸腔镜手术中需要更加关注N1淋巴结清扫。本研究中64例(24%)患者合并N1淋巴结转移。

综上所述，经胸腔镜手术治疗肺癌时可同时完成系统的淋巴结清扫，充分利用镜下视野优势﹑按解剖区域行纵隔淋巴结en bloc清扫有助于简化操作。胸腔镜手术中还需关注N1淋巴结的清扫。

[1] Gonzalez-Stawinski GV, Lemaire A, Merchant F, et al. A comparative analysis of positron emission tomography and mediastinoscopy in staging non-small cell lung cancer[J]. J Thorac Cardiovasc Surg, 2003, 126(6): 1900-1905.

[2] Boffa DJ, Kosinski AS, Paul S, et al. Lymph node evaluation by open or video-assisted approaches in 11,500 anatomic lung cancer resections[J]. Ann Thorac Surg, 2012, 94(2): 347-353.

[3] Denlinger CE, Fernandez F, Meyers BF, et al. Lymph node evaluation in video-assisted thoracoscopic lobectomy versus lobectomy by thoracotomy[J]. Ann Thorac Surg, 2010, 89(6):1730-1735.

[4] Zhang TW, Yu L, Jiang JY, et al. Video-assisted thorascopic lymphadenectomy for non-small cell lung cancer[J]. Chin J Min Inv Surg, 2009, 9(8): 696-699. [张铁娃, 禹亮, 姜久仰, 等. 全胸腔镜下非小细胞肺癌淋巴结清扫的临床研究[J]. 中国微创外科杂志, 2009, 9(8): 696-699.]

[5] McKenna RJ Jr, Houck W, Fuller CB. Video-assisted thoracic surgery lobectomy: experience with 1,100 cases[J]. Ann Thorac Surg, 2006, 81(2): 421-425.

[6] Sagawa M, Sato M, Sakurada A, et al. A prospective trial of systemic nodal dissection for lung cancer by video-assisted thoracic surgery: can it be perfect[J]? Ann Thorac Surg, 2002,73(3): 900-904.

[7] Wang W, Li Y. The research development of lung cancer lymphnode dissection and lung lymphatic circumfluence[J].Chin J Thorac Cardiovasc Surg, 2004, 20(2): 125-126.[王威, 李玉. 肺脏的淋巴回流及肺癌淋巴结廓清术的研究与进展[J].中华胸心血管外科杂志, 2004, 20(2): 125-126.]

[8] Keller SM, Adak S, Wagner H, et al. Mediastinal lymph node dissection improves survival in patients with stages II and Ⅲa non-small-cell lung cancer. Eastern Cooperative Oncology Group[J]. Ann Thorac Surg, 2000, 70(2): 358-366.

[9] Guo WG, Ge D, Wang Q. The comparision of chyiothorax after pulmonary resection for lung cancer by different methods of lymph node dissection[J]. J Chin Clin Med, 2009, 16(3): 362-364.[郭卫刚, 葛棣, 王群. 肺癌淋巴结清扫不同术式对并发乳糜胸的影响比较[J]. 中国临床医学, 2009, 16(3): 362-364.]

[10] Lee HS, Jang HJ. Thoracoscopic mediastinal lymph node dissection for lung cancer[J]. Semin Thorac Cardiovasc Surg,2012, 24(2): 131-41.

[11] Amer K. Thoracoscopic mediastinal lymph node dissection for lung cancer[J]. Semin Thorac Cardiovasc Surg, 2012, 24(1): 74-78.

[12] Li JF, Yang F, Li Y, et al. Clinical analysis of 100 consecutive completely thoracoscopic lobectomy[J]. Chin J Thorac Cardiovasc Surg, 2009, 16(1): 1-5.[李剑锋, 杨帆, 李运, 等. 连续100例全胸腔镜下肺叶切除术的临床分析[J]. 中华胸心血管外科临床杂志, 2009, 16(1): 1-5.]