情绪记忆增强效应的神经机制

亢丽丽

(山东师范大学心理学院，济南 250014)

根据记忆内容的不同，将个体以体验过的情绪为内容的记忆称为情绪记忆(emotional memory)，例如金榜题名时的喜悦、亲人去世时的悲伤。现实生活中，个体经常认为，比起非情绪事件、情境及刺激，对情绪事件、情绪情境及情绪刺激的记忆更生动、更鲜明，情绪项目的某些细节更可能被记住。这种情绪项目比中性项目更易被记住的现象称为情绪记忆增强效应(the memory enhancing effect of emotion)。研究者根据情绪的效价和唤醒度从记忆的不同阶段(编码、保持、提取)研究情绪对记忆的影响，采用情绪词汇、图片、视频等情绪刺激得出一致结论——对情绪信息比中性信息的记忆更好、更准确。

对情绪增强效应神经机制的研究主要强调杏仁核在情绪记忆编码、巩固、提取阶段的作用。由于杏仁核与许多核心记忆结构以及控制知觉、情绪、精细加工、社会认知的皮层和亚皮层区域有连接，所以杏仁核和这些脑区在调节情绪和与情绪记忆有关的社会功能中起重要作用。本文强调杏仁核、前额皮质、内侧颞叶在情绪影响记忆形成和记忆提取中的作用以及个体差异的影响。早期，多数研究采用组块设计，但是这种设计不能在每个试验的基础上评估功能神经成像数据，不能比较成功提取项目激活的脑区和未成功提取项目激活的脑区。因此，越来越多的研究者将事件相关设计和相继记忆范式结合起来探讨情绪记忆的神经机制。

1 实验范式

早期研究主要采用组块设计，将若干具有相同性质的实验任务所组成的一个刺激序列称为组块。研究者根据实验目的将刺激分成不同的种类，将同一类型的刺激组合为一个组块，然后将实验任务和控制任务交替呈现给被试，借此观察所感兴趣的实验任务引起的皮层激活模式。组块设计的基本特点是实验操作的基本单元是组块，这种实验设计不能随机呈现刺激，而是将相同类型的刺激以组块的方式呈现。

事件相关设计中可以操作的基本单元是单个的刺激，而不是组块。研究者在刺激呈现时间较短的情况下，以比较短的刺激时间间隔向被试随机地呈现刺激。随机呈现刺激事件使得对单个事件的反应既不会与被试的认知状态相混淆，也不会受到以前事件的影响。事件相关设计关注的是单个刺激引发的神经反应，研究者关心的是事件引发的短暂的皮层激活模式。此外，利用这种设计研究者可以根据被试的正确率以及反应时间等行为指标对事件进行分类，比较不同类的刺激所激活的脑区差异。事件相关设计成了当前认知科学研究领域非常普遍的一种研究范式。

相继记忆范式分学习与记忆测验两部分，记录被试学习时的大脑神经活动，再根据记忆测验的行为指标(如正确反应和错误反应)，与编码阶段事件相对应区分不同类型(如记住与遗忘)。并借此进行数据处理，比较不同事件所对应的大脑活动，从而间接探讨记忆编码时的大脑机制。

2 情绪记忆编码和提取期间的神经机制

多数研究表明杏仁核、内侧颞叶及它们之间的相互作用在唤醒度匹配的消极和积极项目的记忆中是重要的，是信息的唤醒度而不是效价驱动这些脑区。此外，杏仁核和内侧颞叶之间的相互作用还受其它脑区的影响，尤其是对情绪效价较敏感的前额皮质。杏仁核和内侧颞叶是情绪记忆增强效应的基本的、直接的神经机制，而前额皮质是间接的。杏仁核和内侧颞叶系统主要受唤醒度调节，前额皮质除了唤醒度外还受效价影响。

2.1 情绪记忆编码

脑成像研究表明不管刺激的效价如何，唤醒刺激增强记忆与其成功编码时激活杏仁核有关。在杏仁核的基底核、海马、内嗅皮质中也发现了唤醒影响记忆增强效应。[1]Ritchey等发现记忆形成期间杏仁核激活增加也许依赖于编码期间的加工水平[2]，但Kensinger等认为杏仁核的激活也许不是编码水平的象征而是鲜活记忆的主观感受。[3]

情绪记忆编码期间除了杏仁核显著激活之外，杏仁核和内侧颞叶的相互作用也显示出唤醒驱动的情绪记忆增强效应。尤其是Dolcos等发现杏仁核和内侧颞叶的Dm效应(记住与没有记住的材料在编码阶段相关脑区活性的差异)对情绪刺激比对中性刺激更强，并且在激活程度上显示出更强烈的关联。[1]并且杏仁核－内侧颞叶相互作用有助于情绪记忆的保持。Ritchey等让被试编码消极图片和中性图片，经过不同延迟间隔(20min、1周)进行再认测试，发现长延迟后能提取的项目在编码期间杏仁核－内侧颞叶连通性较大，这表明杏仁核－内侧颞叶相互作用是情绪记忆巩固和保持的基础。[4]

杏仁核和内侧颞叶的激活主要是唤醒度驱动的，而它们之间的相互作用依赖于效价。Ritchey等发现杏仁核－内侧颞叶相互作用对消极刺激的编码更强，而内侧颞叶和前额皮质之间的相互作用对积极刺激的编码更强，但是这些脑区的基本激活模式不受效价影响。[2]Kensinger的研究发现积极项目的成功编码与额顶骨有关，消极项目的成功编码与颞枕骨有关。[5]其它研究也发现积极信息的编码与特定的前额皮质亚区激活有关，而消极信息的编码与颞枕骨有关。这些发现表明积极和消极信息的成功编码依赖于不同加工，积极项目是精细加工，激活的是前额皮质;消极项目是知觉加工，激活的是与情绪信息的视觉加工有关联的脑区。

总之，在记忆形成的早期阶段情绪记忆增强效应与情绪系统的杏仁核、记忆系统的海马、内侧颞叶中与记忆相关的脑区的激活以及这些脑区之间的相互作用有关联。研究已证明积极和消极刺激的记忆中都激活杏仁核，而且唤醒的影响主要是杏仁核和内侧颞叶活动增多，效价的影响主要显示在脑区之间的相互作用上而不直接是脑区的激活。

2.2 情绪记忆提取

情绪记忆编码期间激活杏仁核及其它脑区已被证实，那么提取期间这些脑区的作用是怎样的呢?由于使用不同种类的情绪事件(实验室事件vs.自传体事件)，要证实提取情绪记忆激活杏仁核有一定难度。实验室事件是主试生成的刺激，如词表、图片，在实验室中编码，经过不同间隔时间后进行提取。相反，自传体事件是个体自身经历过的事件，在真实环境中编码，也许在几年甚至几十年后提取。因此，实验室事件的提取至少在两方面不同于自传体事件的提取:编码与提取之间的时间间隔、自我相关性。但是，用这两类事件测试记忆都有其优势，自传体事件与个人真实生活贴近，能掩盖情节在时间上的分散性，实验室事件能在实验上较好地控制。

Dolcos等发现编码一年后情绪刺激比中性刺激记得好，这与提取成功在杏仁核和内侧颞叶有较大的激活有关，表明情绪记忆的成功提取激活了杏仁核。而且，杏仁核激活与情绪对基于熟悉性提取和回忆提取有不同影响有关系，在提取情绪记忆时杏仁核对增强回忆有重要作用。[6]Botzung等发现杏仁核在短延迟后个人相关事件的提取中发挥重要作用。[7]

情绪事件的成功回忆能激活杏仁核和海马。杏仁核和内侧颞叶记忆系统是情绪增强回忆、回忆增强情绪的协同作用机制的一部分。[6]情绪能增强回忆，因为事件的情感背景恢复能促进情景细节恢复，如这个事件什么时候、在哪发生、怎样发生。反过来，对围绕在情绪事件周围情境的回忆能增强提取的事件引起的情绪唤醒。[6]

此外，前额皮质影响杏仁核和内侧颞叶之间的相互作用。Smith等发现杏仁核和海马之间双向作用连接增强，内侧前额皮质也会增强。而且，与不需要明确关注情绪信息的任务相比，在需要明确回忆情绪信息的任务中前额皮质影响杏仁核和海马的激活。[8]这表明杏仁核的激活受当前目标的调节，情绪信息的外显提取通过内侧前额皮质进行自上而下加工。已有研究表明效价影响前额皮质是否激活，如:内侧前额皮质的激活增加与积极语境信息的提取有关，这与情绪记忆编码的研究结果一致。总之，杏仁核在情绪事件的提取中起重要作用。

实验室事件和近期情绪自传体事件的研究的发现了杏仁核激活增强，但是对时间较久远的自传体事件的研究结论不一致，对此有几点需考虑:第一，相较于近期自传体事件，较远的自传体事件对杏仁核的激活减少，这表明较远的自传体事件不是足够生动，不足以引起情绪的再次体验，不能激活杏仁核;第二，对时间上较分散的事件进行记忆是一种努力加工，这将使注意资源从情绪上转移，在提取这些记忆时就必需增加认知努力，因此减少了杏仁核激活;最后，成像采集参数、数据预处理、统计分析的差异也许能部分解释这些研究中杏仁核激活不一致。

3 个体差异

3.1 与人格相关的差异

行为研究表明人格特质与情感偏向有关，进而影响情绪加工。与积极情感有关的人格特质，如外向性，与积极记忆有关;与消极情感有关的人格特质，如神经质，与消极记忆有关。神经成像研究表明人格特质影响知觉、注意和记忆期间情绪加工的神经激活。这表明个体与人格相关的情绪偏向差异根本在于情绪刺激编码期间由杏仁核驱动的注意网络。Hooker等发现，杏仁核和海马的激活与神经质水平相对应。[9]因此，神经质与杏仁核和海马的敏感性增加有关，这导致对消极事件的编码增强，不仅是情感障碍者，拥有与消极情感有关的特质的个体中也能观察到杏仁核的变化。

3.2 与性别相关的差异

人们通常认为，女人比男人更加情绪化。许多研究者也发现，女人比男人有更多情绪表现，回忆更多情绪性自传体记忆。脑成像研究发现情绪记忆的杏仁核激活有性别差异，左侧杏仁核与女性情绪记忆成功编码有关，右侧与男性有关，即编码情绪记忆时出现与性别相关的杏仁核单侧化。并且这种单侧化限制在基底外侧核(BLA)，只能在长延迟(2周)观察到，短延迟(几分钟)后观察不到[10]，这表明与性别相关的单侧化受记忆巩固的影响。Mackiewicz等发现，女性延迟再认激活左侧基底外侧核，男性是激活右侧。另外，与性别相关的杏仁核单侧化也依赖于面孔性别，即女性成功编码女性情绪面孔左侧AMY参与，右侧AMY与男性成功编码男性情绪面孔有关。[11]

3.3 与年龄相关的差异

老年被试有积极情感偏向(positive affective bias)，这对情绪记忆有影响。如，老年人记住的个人积极记忆比消极记忆多。随着年龄增长保护性情绪记忆增强与杏仁核结构和功能的相对保留有关。St Jacques等发现年轻人和老年人情绪记忆编码杏仁核激活相似，而且随着年龄的增加，杏仁核和内侧颞叶之间的功能连接减少，杏仁核和前额皮质之间的连接增加。随着年龄的增长，杏仁核－内侧颞叶对情绪记忆的贡献减少，而杏仁核－前额皮质的贡献增加，进行补偿。这与行为结果一致，年轻人和老年人对情绪刺激的记忆整体好于中性刺激，但是老年人的情绪增强程度减少。此外，情绪的认知控制随年龄的增长而增加，前额皮质的激活增加反映了老年人的情绪调节策略增强。而情绪调节策略能增加情绪记忆，所以老年人的积极情绪记忆增强可能是情绪调节的结果。

4 将来研究方向

情绪记忆和大脑之间的关系很复杂，不仅不同的情绪可以激活不同的脑区，不同脑区在产生情绪中起着不同的作用，而且各个脑区之间还可能存在相互作用，共同加工情绪信息影响个体记忆。虽然已有大量行为研究证明了情绪记忆增强效应，并且越来越多的研究者采用认知神经科学技术对这一效应的脑机制进行了探讨，但还有许多问题未解决，如:认知加工、执行控制对情绪记忆中杏仁核激活的影响不清楚;个体差异在调节情绪对记忆影响方面的作用没有更好的理解，神经回路的研究较少;杏仁核在将来情绪事件中的作用是未知的。

[1]Dolcos，F.，LaBar，K.S.，＆ Cabeza，R.(2004b).Interaction between the amygdala and the medial temporal lobe memory system predicts better memory for emotional events[J].Neuron，42，855 －863.

[2]Ritchey，M.，Labar，K.S.，＆ Cabeza，R.(2011).Level of Processing Modulates the Neural Correlates of Emotional Memory Formation[J].J Cogn Neurosci，4，757 －771.

[3]Kensinger，E.A.，Addis，D.R.，＆ Atapattu，R.K.(2011).Amygdala activity at encoding corresponds with memory vividness and with memory for select episodic details[J].Neuropsychologia，49，663 －673.

[4]Ritchey，M.，Dolcos，F.，＆ Cabeza，R.(2008).Role of Amygdala Connectivity in the Persistence of Emotional Memories Over Time:An Event－ Related fMRI Investigation[J].Cereb Cortex，18，2494 －2504.

[5]Kensinger，E.A.，＆ Schacter，D.L.(2008).Neural processes supporting young and older adults＇emotional memories[J].J Cogn Neurosci，20，1161 －1173.

[6]Dolcos，F.，LaBar，K.S.，＆ Cabeza，R.(2005).Remembering one year later:role of the amygdala and the medial temporal lobe memory system in retrieving emotional memories[J].Proc Natl Acad Sci U S A，102，2626 －2631.

[7]Botzung，A.，Rubin，D.C.，Miles，A.，Cabeza，R.，＆ Labar，K.S.(2010).Mental hoop diaries:emotional memories of a college basketball game in rival fans[J].J Neurosci，30，2130 －2137.

[8]Smith，A.P.，Stephan，K.E.，Rugg，M.D.，＆ Dolan，R.J.(2006).Task and content modulate amygdalahippocampal connectivity in emotional retrieval[J].Neuron，49，631 －638.

[9]Hooker，C.I.，Verosky，S.C.，Miyakawa，A.，Knight，R.T.，＆ D＇Esposito，M.(2008).The influence of personality on neural mechanisms of observational fear and reward learning[J].Neuropsychologia，46，2709 －2724.

[10]Mackiewicz，K.L.，Sarinopoulos，I.，Cleven，K.L.，＆ Nitschke，J.B.(2006).The effect of anticipation and the specificity of sex differences for amygdala and hippocampus function in emotional memory[J].Proc Natl Acad Sci U S A，103，14200 －14205.

[11]Armony，J.L.，＆ Sergerie，K.(2007).Own－ sex effects in emotional memory for faces[J].Neurosci Lett，426，1 －5.