结直肠癌腹膜转移的临床诊治进展

【关键词】 结直肠癌腹膜转移；腹膜癌指数；肿瘤减灭术；腹腔热灌注化疗；加压腹腔内气溶胶化学治疗

中图分类号：R735.3"" 文献标志码：A"" DOI：10.3969/j.issn.1003-1383.2024.12.011

依据国际癌症研究机构（International Agency for Research on Cancer， IARC）于2020年发布的全球癌症统计数据，结直肠癌（colorectal cancer， CRC）的发病率在全球癌症中位列第三，而其病死率在所有癌症类型中居于第二位［1］。转移至其他器官是导致结直肠癌患者死亡的主要原因，约60%的晚期CRC患者在五年内出现远处转移，主要转移部位包括肝脏、肺部以及腹膜等，其中腹膜转移（peritoneal metastasis，PM）仅次于肝脏，为第二大常见转移部位［2］。结直肠癌腹膜转移（colorectal cancer-peritoneal metastasis，CRC-PM）通常被认为是由于肿瘤穿孔、肠壁全层浸润或外科手术过程中医源性腹腔内播散所致。在CRC患者中，约有8%出现同时性PM，而20%～50%的患者会发生异时性PM，PM患者的总体生存期为6～9个月［3］，相较于其他转移部位如肝脏或肺部，其预后最为不良。CRC-PM患者在疾病早期缺乏特异性临床表现，导致早期诊断困难，而当患者进入肿瘤晚期，出现腹水、肠梗阻、癌性疼痛、全身营养不良等特异性临床表现时，治疗难度显著增加，预后效果极差。因此，对于CRC-PM的早期诊断、精确病情评估以及规范化的综合治疗策略的研究显得尤为关键。本文旨在对CRC-PM的临床诊疗及其研究进展进行综述。

1 CRC-PM的发病机制和分子特征

1.1 CRC-PM的发病机制

“种子与土壤”理论是一种被广泛认可的PM理论机制，其强调肿瘤细胞（种子）与腹膜微环境（土壤）的相互作用是PM发生的关键［4］。腹膜作为一种复杂的单层间皮细胞结构（负责产生表面活性磷脂），由基底膜支撑，并位于结缔组织层之上。其主要功能之一是作为防止包括肿瘤细胞在内的生物大分子进入皮下组织的有效屏障。PM过程涉及一系列连续且相互关联的步骤。初始阶段为癌细胞从原发肿瘤脱落至腹膜腔，随后黏附于间皮表面，最终侵入腹膜下空间并进行增殖以及新生血管的形成。近期一项针对癌症特征的研究进一步揭示了肿瘤微环境在肿瘤发生及恶性进展中的关键作用。研究指出，在肿瘤微环境中，与癌症相关的成纤维细胞脂肪酸代谢增强可促进结肠癌PM的发生［5］。腹膜腔内脱落的肿瘤细胞必须保持其转移潜能，避免程序性细胞死亡，并具备运动至腹膜表面的能力，随后能够附着于这些表面。最终，肿瘤细胞需侵入腹膜在新环境中生存并提高增殖能力。炎症反应亦可能是增强微环境适宜肿瘤细胞转移的一个重要因素。腹膜感染可提升肿瘤细胞的迁移、侵袭及增殖能力，实验研究已证实驱动这些步骤的分子与感染后释放的炎症细胞因子之间存在紧密联系。例如，在CRC-PM的早期阶段，已观察到慢性炎症模式的形成。

1.2 CRC-PM的分子特征研究

CRC-PM的分子特征研究涵盖了基因组学、转录组学和蛋白质组学等多个层面。基于转录组、表观基因组、遗传、微环境和临床特征的肿瘤相关性基因分子分类系统（CMS）［6］，将CRC-PM分为四种亚型：CMS1表现出免疫原性和高突变性；CMS2在Wnt-β-连环蛋白通路中高表达，且总生存率最高；CMS3具有代谢性癌症表型；而CMS4癌症具有显著的基质基因特征，生存率最差。值得注意的是，CMS4的预后最差，从全身化疗［7］中获益最小。CMS4的特征是TGF-β/Smad通路，最终诱导上皮间质转化（epithelial-mesenchymal transition，EMT），使固定的CRC细胞失去细胞黏附，并获得侵袭和PM的重要特性。在这方面，UBINK等人［8］证实，CMS4在原发性同步PM中显著富集。

错配修复基因突变引起的微卫星不稳定性（MSI）是导致DNA复制过程中重复测序（微卫星）错误修复的功能缺陷。在约15%的CRC患者中检测到MSI-H［9］。伴MSI-H的肠癌倾向于年轻患者，以近端结肠为主。病理上，MSI-H在组织学上与克罗恩病样反应性淋巴细胞、肿瘤浸润淋巴细胞、黏液或印戒细胞相关。从分子生物学的角度来看，一些研究证实了MSI-H和BRAF突变共存。MSI-H具有良好和不良的临床病理特征，这可能解释了MSI-H在CRC不同阶段的不同预后影响。在非转移性CRC中，MSI-H与预后良好相关。然而，在转移性CRC中，MSI-H患者的预后较差［10］。KIM等［11］证明，MSI-H和MSI-L/MSS对比有更高比例的PM显著相关。

MicroRNA（miR，miRNA）是一种非编码RNA，负责调节一半以上的蛋白质编码基因表达，在广泛的靶点调控中发挥着重要作用。研究发现［2］，在CRC患者PM和肝转移病灶组织中miR-99b、miR-135b呈高表达状态，AKT蛋白升高，并与正常组织有显著差异。这表明它们在PM和肝转移中起着重要的作用。虽然miR-99b在原发肿瘤中表达最高，但其在肝转移中的降低表明miR-99b可能对肝转移有保护作用。相比之下，在PM和肝转移中检测到的miR-135表明，它促进了CRC向PM和肝转移的进展。目前，CRC-PM分子研究在诊断和治疗方面存在许多不足，近年来利用二代测序（next generation sequencing，NGS）技术，在CRC-PM［6］中新发现很多潜在靶向突变，如PI3KCA、AKT、LKB1、KIT、MET和ERBB2等，然而今后还需要从CRC-PM的转录组学或蛋白质组学研究中探索其复杂的下游信号通路。

2 CRC-PM的诊断与肿瘤负荷的评估

2.1 CRC-PM的诊断

CRC-PM患者的早期诊断颇具挑战性，易导致漏诊或误诊。此类患者通常缺乏特异性临床表现，而当出现恶心呕吐、腹胀腹痛、厌食消瘦、呼吸困难，甚至肠梗阻、大量胸腹水、消化道穿孔、出血等典型症状时，病情往往已至晚期。CRC-PM的诊断需综合运用详尽的病史资料、相关肿瘤标志物检测、适宜的影像学检查以及腹腔镜检查等多种检查手段。癌胚抗原（CEA）、糖类抗原125（CA125）和糖类抗原19-9（CA19-9）等肿瘤标志物的联合检测对于CRC转移的诊断及病情监测具有重要价值，被视为CRC同时性腹膜转移（synchronous peritoneal metastasis， SPM）的风险因素［12］。当这些指标显著升高时，通常与肿瘤病理分化差、恶性程度高、易发生转移相关。HUANG等［13］回顾性分析了853例患者的临床资料，发现CA125是诊断CRC患者腹膜转移的可靠临床标志物。另一项研究［10］指出，术前血清CA125水平升高的患者比正常水平的患者更有可能在3年内发生腹膜转移。然而，这些指标并不能作为CRC-PM确诊的依据，因为部分患者虽出现腹膜转移，但肿瘤标志物未见明显异常。

计算机断层扫描（CT）是诊断腹膜转移最常用的无创性方法。CT检查对小于5 mm的病灶准确性较低［12］，其诊断腹膜转移主要依赖于大网膜增厚成饼样、肠腔狭窄、腹壁结节和腹水等表现。然而，这些影像学特征多见于腹膜转移后期阶段。因此，CT检测腹膜转移虽具有一定的特异性，但其敏感性较低。研究发现10%～35%CT显示腹膜转移为阴性的CRC患者在随后的手术中被意外地发现为腹膜转移阳性；这种情况也被称为隐匿性腹膜转移［4］。快速和早期识别这些患者依然是一个重要的挑战。CT扫描在腹膜转移中的总体敏感性为43%，对病变gt;5 cm的敏感性为94%，而对病变lt;5 mm的敏感性则降低至11%。正电子发射断层扫描（PET-CT）对腹膜转移的敏感性和特异性分别为85%和88%，但其也受到直径小于1 cm的病变的限制［14］。某些病理亚型（如易发生腹膜转移的腺癌、黏液腺癌）对18F-氟脱氧葡萄糖（18F-FDG）摄取率不高，影响PET-CT扫描在检测这些病变中的诊断价值。据报告［15］，CRC-PM的CRC原发灶的位置和病理类型与PET/CT 参数有一定关系，直肠中高分化腺癌的腹膜癌指数（peritoneal cancer index，PCI）低于右半结肠黏液腺癌，但葡萄糖代谢指标（SUVmax与RI）相对较高。核磁共振应用弥散加权成像（diffusion weighted imaging，DWI）这项功能性成像技术时，在诊断CRC-PM时敏感性提高至97.8%，特异性达到93.2%，较CT检查具有明显优越性［16］，但这项回顾性研究样本量小，尚需多中心、大样本量的临床研究去验证。综上所述，现代影像学技术在早期有效发现腹膜转移方面仍存在局限。

目前，腹腔镜检查被认为是诊断腹膜转移最可靠的方法之一，因为它不仅可以直接观察腹腔内情况，还能进行病理组织学检查，被认为是CRC-PM诊断的金标准。然而，由于腹腔镜手术具有侵入性且费用较高，并有可能促进腹腔转移，因此仅对适宜的患者进行操作。中山大学附属第六医院和南方医科大学珠江医院的一项纳入622名患者的回顾性研究［4］，通过构建个体化的预测模型筛选腹腔镜检查患者，该个体化风险模型的建立可以减少不必要的腹腔镜探查次数，同时保持临床隐匿性腹膜转移的高诊断率。但这些结果需要在前瞻性研究中进一步得到验证。

2.2 CRC-PM肿瘤负荷的评估方法

根据中国医师协会结直肠肿瘤专业委员会腹膜肿瘤专委会制定的《结直肠癌腹膜转移诊治中国专家共识（2022年版）》［17］，腹膜癌指数（peritoneal cancer index，PCI）作为评估肿瘤负荷的常用方法，已被广泛应用于全球范围。PCI将腹腔划分为13个区域，每个区域依据腹膜转移瘤的大小进行0至3分的评分，总计分上限为39分。西班牙Fernando教授及其研究团队对同时性或异时性PM的CRC手术患者进行了研究。发现晚期肿瘤患者（pT4和pN2）或PCI评分较高（20/39）的患者更易出现同时性PM，而中期患者（pT3N）或PCI评分为11～20分的患者更易出现异时性PM［18］。此外，腹膜疾病严重度指数（peritoneal surface disease severity score，PSDSS）也是一个重要的评估体系，该体系由患者症状、PCI计分、原发肿瘤组织病理学三项指标构成。根据三项指标分别计分，累计总分后划分为四个级别：Ⅰ级（2～3分）、Ⅱ级（4～7分）、Ⅲ级（8～10分）、Ⅳ级（gt;10分）。肿瘤减灭程度（CC）评分反映了手术切除的彻底程度，其中CC-0分表示无肉眼可见的肿瘤残存；CC-1分表示术后残余癌结节最大直径＜ 0.25 cm；CC-2分表示残余癌结节最大直径为0.25～2.5 cm；CC-3分表示残余癌结节最大直径gt;2.5 cm或癌灶手术无法切除。CC0～1分为完全性CRS，CC2～3分为不完全性CRS。上述各种评分系统在PM的诊断与治疗中各有其优势与局限性，总体而言，合理的评估是进行后续正规治疗的基础。

3 CRC-PM的治疗及预后

PM曾被视为CRC晚期的一种全身转移表现，治疗选择有限，通常只能进行姑息性治疗。对于转移性CRC，推荐的化疗方案包括XELOX、FOLFOX、FOLFIRI、FOLFOXIRI等。接受全身化疗的CRC-PM患者中位生存期为12个月，而应用FOLFOX或FOLFIRI方案的患者5年生存率仅为4%。基于KRAS状态，在辅助化疗方案中加入抗血管内皮生长因子（VEGF）抗体（如贝伐珠单抗）或抗表皮生长因子（EGFR）抗体（如西妥昔单抗或帕尼单抗）等分子靶向药物，生存率可提升至32%［18］。然而，随着对CRC基础研究和诊疗技术的不断进步，国内外专家逐渐认识到，当CRC仅限于腹膜这一单一转移部位时，应视为局部病变，根据患者病情采取更为积极的治疗策略。肿瘤细胞减灭术（CRS）与腹腔热灌注化疗（HIPEC）的联合应用，通过协同作用优化肿瘤破坏机制，可能提高腹膜恶性肿瘤患者的生存率，成为近年来治疗CRC-PM的推崇方案。

CRS是一种复杂的手术，其目的是尽可能切除肉眼可见的腹膜及腹盆腔内肿瘤组织，实现无肉眼可见肿瘤残余，必要时需进行联合多脏器切除。与不完全性CRS相比，完全性CRS的预后更佳，因此手术医师应尽可能实施完全性CRS。ELIAS领导的法国结直肠外科医生团队开展了一项试验，将CRS后的患者随机分为全身化疗对照组（5-氟尿嘧啶，5-FU）和腹腔化疗实验组（丝裂霉素C）。尽管该试验因患者招募失败而提前终止，但两组患者2年总生存率均意外地高，达到60%，远高于仅接受全身化疗时的10%，这一结果震惊了医学界。尽管ELIAS的试验被认为失败，但它为CRC-PM患者的CRS疗效和益处提供了依据［19］。一项近10年的回顾性分析证实，对于CRC-PM患者行CRS能够改善患者预后，且相对于非手术治疗患者，能够行完全性CRS的患者总体生存（OS）明显更优［20］。法国DUMONT等的研究发现，CRC-PM患者行全身新辅助化疗与肿瘤细胞减灭术的间隔时间是影响患者OS的重要因素，若新辅助化疗结束后超过6周再行手术治疗，患者OS降低［21］。

HIPEC是将热疗与化疗相结合的治疗方式，在腹腔灌洗液中加入化疗药物并加热至设定温度，恒温药液持续循环灌注到患者腹腔，热疗与化疗产生协同作用，利用正常组织细胞与肿瘤细胞对温度敏感性的差异，杀伤肿瘤细胞，最终达到预防和治疗PM的目的。CRS和HIPEC作为治疗各种PM的核心治疗技术系统，在全球范围内得到积极推广，并已成为PM患者的标准治疗策略。来自随机对照试验和最近更新的Meta分析的相对可靠证据表明，CRS联合HIPEC可以改善部分患者的肿瘤预后［6］。荷兰的一项前瞻性随机对照研究也证实，实验组（CRS联合HIPEC及全身化疗）与对照组（姑息性手术联合全身化疗）相比，实验组的生存期显著优于对照组［22］。然而，在一项多中心随机Ⅲ期试验中［20］，CRS+HIPEC（奥沙利铂）组（中位生存41.7个月；95% CI 36.2～53.8）和CRS单独组（中位生存41.2个月；95% CI 35.1～49.7；P=0.99），而CRS+HIPEC组术后晚期并发症更常见。这些发现表明，单独CRS可能是治疗结直肠PM的基础治疗策略。但上述研究中也未明显表现出HIPEC的劣效性，与全身化疗相比，腹腔内化疗对肿瘤细胞提供更强的化疗药物浓度，全身毒性更低。当应用HIPEC时，其肿瘤杀伤效果是全身化疗的20～50倍［23］。近期的一个报道亦证实CRS联合HIPEC治疗方式可显著改善患者的生存及预后［24］。常用于CRC-PM肿瘤的化疗药物包括奥沙利铂、丝裂霉素、雷替曲塞和洛铂等，腹膜内化疗药物种类繁多，其中丝裂霉素是美国最常用的药物，而奥沙利铂在欧洲更常用。根据现有临床试验结果，上述药物在肿瘤并发症与肿瘤预后方面没有显著差别，如何正确合理选择腹腔灌注化疗药物，还需临床研究进一步探索。尽管目前国内外大多数指南共识仍将PCI＞20作为HIPEC的禁忌证之一，但近期我国的一项研究表明PCI≥12分和直肠起源的CRC-PM患者，其生存获益较少［25］。因此，在应用CRS联合HIPEC时，应对患者进行严格的术前评估，把握手术适应证，谨慎选择CRS联合HIPEC治疗。

加压腹腔内气溶胶化学治疗（PIPAC）是治疗CRC-PM患者的一种新方法。该技术由Reymond团队于2000年发明，旨在提高腹腔内化疗的疗效，通过结合压力和气溶胶的物理性质，在以往腹腔化疗的基础上进行创新。PIPAC通过腹腔镜微创进行，且是可重复的。其机理是将药物加压处理后以气溶胶形式进入腹腔，药物可以直接接触腹膜并作用于肿瘤细胞。与其他方式的腹腔化疗相比，加压和气雾化可以提高组织穿透性，并使化疗药物均匀分配在腹腔［27］。经过多次改进，这项新技术逐步实现标准化，最近的多项研究证实［28］了PIPAC在PM患者中的可行性、安全性和良好的耐受性。此外，该技术可以通过腹腔镜探查对治疗效果进行评估，并对病情进展进行检测，进一步指导治疗。PIPAC作为一种新技术，与所有新技术一样，尚缺乏确切的循证医学证据，目前大多应用于临床试验中。关于PIPAC治疗方式的共识尚未达成，需要进一步探索研究。

4 结论与展望

CRC-PM患者的生存率及预后主要取决于早期诊断和适宜的治疗策略。随着医学技术与科学的进步，深入探讨CRC-PM的病理生理机制显得尤为关键。本综述旨在梳理如何有效延长CRC-PM患者的生存期以及如何提升其生活质量，这无疑为外科医师群体带来了新的研究课题。在持续的学术探索与临床实践中，我们期待未来在CRC-PM的诊断与治疗领域取得全面的进展。

参 考 文 献

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（收稿日期：2024-10-17 修回日期：2024-11-06）

（编辑：梁明佩）

基金项目：安徽省卫生健康委科研项目（AHWJ2021b125）；黄山市公共卫生创新发展研究计划项目（2023HYF-11）

第一作者简介：程腾，男，副主任医师，医学硕士，研究方向：胃肠外科相关基础及临床研究。E-mail：cheng.teng@163.com

通信作者：方俊。E-mail：64148216@qq.com

［本文引用格式］程腾，方俊，姬彦彬，等.结直肠癌腹膜转移的临床诊治进展［J］.右江医学，2024，52（12）：1115-1119.