植物染色体加倍的表型和遗传学效应研究进展

李淑洁 裴怀弟 刘新星 陈军 江晶 张朝巍

摘要：多倍体植物在自然界中普遍存在，由于其相对于二倍体的生长优势和更好的环境适应性被广泛关注。分析染色体加倍对植物产生的表型和遗传学效应，可为应用染色体加倍技术进行作物遗传改良和倍性育种提供指导。通过对相关文献的梳理，从染色体加倍前后植物外部形态、生物学特性和细胞形态方面，分析了染色体加倍引起的表型变异，通过代谢水平、蛋白质水平、DNA/RNA水平和表观遗传方面的变异分析，揭示了染色体加倍的遗传学效应。

关键词：多倍体；染色体加倍；表型变异；遗传变异；表观遗传变异

中图分类号：S-1                文献标志码：A                文章编号：2097-2172（2023）12-1079-06

doi：10.3969/j.issn.2097-2172.2023.12.001

Progress on Phenotypic and Genetic Effects of Chromosome-doubling in Polyploid Plants

LI Shujie 1， PEI Huaidi 1， LIU Xinxing 1， CHEN Jun 1， JIANG Jin 2， ZHANG Chaowei 1

（1. Institute of Biotechnology， Gansu Academy of Agricultural Sciences， Lanzhou Gansu 730070， China;

2. Gansu Agricultural University， Lanzhou Gansu 730070， China）

Abstract： Polyploid plants are common in nature and have been widely concerned for their growth advantages and better adaptability compared to diploid plants. In order to elaborate the effects of chromosome-doubling on phenotypic and genetic and to provide theoretical guidance and direction for application of chromosome-doubling technology in crop genetic improvement and ploidy breeding， phenotypic effects of chromosome-doubling are discussed through external morphology， biological characteristics and cell morphological variation， and genetic effects are reviewed through changes in metabolic level， protein level， DNA/RNA level and epigenetics.

Key words： Polyploidy; Chromosome-doubling; Phenotypic variation; Genetic variation; Epigenetic variation

收稿日期：2023 - 10 - 24

基金項目：国家自然科学地区基金（31960599）；甘肃省农业科学院重点研发计划（2019GAAS019）；兰州市科技计划项目（2021-1-161）。

作者简介：李淑洁（1980 — ），女，甘肃临夏人，副研究员，博士，主要从事百合倍性育种及种质创新研究工作。Email： sjli2005@gsagr.ac.cn。

通信作者：张朝巍（1976 — ），男，甘肃白银人，主要从事作物栽培研究工作。Email： zhangcw@gsagr.ac.cn。

多倍体植物在自然界中普遍存在。据报道，约70%的被子植物为多倍体［1 ］，其中包括重要的作物如小麦（Triticum aestivum L.; 2n=6x=42）、马铃薯（Solanum tuberosum L.; 2n=4x=48）、棉花（Gossypium arboreum L.; 2n=4x=56）、甘蓝型油菜（Brassica napus L.; 2n=4x=38）等。在植物进化史中，多倍体扮演着重要角色，染色体组多倍化是植物进化的动力。现有的植物中，既有自然进化形成的多倍体，也有人为经物理或化学方法诱导获得的多倍体。学界普遍认为，植物多倍化效应表现为更强的生长优势和广泛的环境适应性［2 ］，如耐旱、耐高（低）温、耐盐碱等。近年来，随着高通量测序技术的飞速发展，多倍化效应除了以经典的植物组织/细胞形态为研究对象外，以组学技术为研究方法的代谢产物、蛋白质、编码基因、非编码基因等进入了研究视角。我们通过梳理相关文献，分析阐述了多倍体相对于二倍体在表型（外部形态、生物学特性和细胞形态）和遗传学（代谢产物水平、蛋白质水平、DNA/RNA水平、表观遗传）方面的变异效应，以期为应用染色体加倍技术进行作物遗传改良和倍性育种提供指导。

1   植物染色体加倍的表型效应

1.1   外部形态变异

器官的增大性是多倍体较二倍体最典型的特征。如，同源四倍体桑树株高、胸径、叶面积、叶片厚度、花序长、果实都大于二倍体，其中叶面积增大了40%，单果重量、长度和直径分别增大了70%、40%和55%［3 ］。同源四倍体红掌、菘蓝（Isatisindigotica Fort.）和紫松果菊（Echinacea purpurea L.）较原二倍体也表现出器官巨大性特点［4 - 6 ］。也有部分植物多倍体的部分器官或整个植株并不表现出增大效应。如同源四倍体水稻叶长、根长和整个植株在生长期都显著小于二倍体，但是成熟期株高、穗和籽粒大小又显著大于二倍体［7 ］。部分植物在高倍性水平下，其器官会出现变小的高倍性综合症现象。如四倍体拟南芥第一对真叶较二倍体增大27%，而八倍体较二倍体略小［8 ］，表现出明显的高倍性综合征现象。

1.2   生物学特性变异

除了器官的增大，有些多倍体植物较二倍体表现出发育延迟、生长速度变慢等特性［9 ］。同源八倍体烟草（Nicotiana tabacum L.）比四倍体表现出生长发育延迟、生长缓慢等多倍体共有的特点［10 ］。从长势和生物量来看，马铃薯二倍体 > 四倍体 > 单倍体，叶生长速度二倍体和四倍体相当，均大于单倍体［11 ］。有些多倍体植株还表现出矮化的趋势，如大白菜（Brassica rapa L. ssp. pekinensis）DH系的同源四倍体表现出植株矮化的特性［12 ］，作者获得的兰州百合（Liliumd avidiivar. unicolor）同源四倍体也表现出植株矮化和生育期延迟的现象（未发表）。

此外，受减数分裂时配子体不均等分配影响，同源多倍体植物还具有育性下降的共同特征。柑橘（Citrus reticulate Blanco）同源四倍体育性比二倍体下降了40%［13 ］，印度广泛种植的同源四倍体马铃薯品种KufriGirdhari的花粉活力仅有14.21%［14 ］，同源四倍体水稻因育性低而限制了其商业应用［15 ］。由此可见，染色体加倍引起的花粉活力下降对于以收获籽粒为目的的粮食作物和经济作物来说是致命的缺陷，而对于以收获全草、根茎、叶和花等营养器官的植物来说具有优越性［16 ］。

1.3   细胞形态变异

细胞体积增大是多倍体器官增大的直接原因，但不同器官或组织细胞大小的增幅存在差异。研究发现，拟南芥（Arabidopsis thaliana L.）同源四倍体叶表皮层细胞较二倍体增大了约1.7倍，八倍体较四倍体增大了约1.5倍。虽然多倍体细胞大小较二倍体增加，但伴随着细胞大小的增加，细胞的数量有减少趋势，这方面报道最多的是多倍体气孔大小和密度的变化。同源四倍体红掌的气孔长、宽比二倍体分别增大34%和37%，气孔密度比二倍体降低36%［5 ］；同源四倍体兰州百合保卫细胞长度比二倍体增大25.2%～37.9%，而气孔密度为二倍体的52.5%～63.6%［17 ］。多年生木本植物杨树四倍体比二倍体原生质体增大，气孔大且稀疏［18 ］。可见气孔和保卫细胞体积的增大和密度的降低是大多数植物染色体加倍共有效应。

同源多倍化对维管组织也有影响。据报道，水稻茎同一节间维管束形态随倍性增加由近圆形变为近椭圆形，维管束数目和直径随倍性的升高而增加［19 ］；同源四倍体桑树叶的叶肉细胞比二倍体大［3 ］；四倍体木薯（Manihot esculenta Crantz）茎比二倍体具有更发达的次生维管组织［20 ］。

2   遗传学效应

2.1   代谢水平的变异

代谢物的变化也是多倍化的一个显著特点。萝卜（Raphanus sativus L.）同源四倍体肉质根中可溶性糖、维生素和营养物质含量均较二倍体升高［21 ］；野生马铃薯（二倍体）加倍后植株中苯丙烷含量显著升高，而主要的糖苷生物碱含量降低［22 ］。大白菜DH系加倍后同源四倍体叶片中ABA、BR含量较二倍体显著降低［12 ］，同源四倍体柳树（Salix viminalis）叶片中GAs和CTKs含量显著高于二倍体［23 ］。紫松果菊同源四倍体次生代谢产物菊苣酸含量增加［6 ］。有些药用植物多倍体如杭白芷、怀牛膝、丹参（Salvia miltiorrhiza Bge.）等中的药用活性成分比二倍体增加［24 - 25 ］。

2.2   蛋白質水平的变异

植物多倍化后，蛋白质组表达发生了复杂的变化［26 ］。Ng等［27 ］采用iTRAQ（isobaric tags for relative and absolute quantitation）结合MS（mass spectrometry）技术分析1 000多个蛋白发现，拟南芥同源四倍体与二倍体之间大约有6.8%的蛋白存在差异。Dong等［28 ］分析发现，泡桐同源四倍体与二倍体的2 963个分析蛋白中有463个（约占15.6%）差异富集蛋白，其中198个为非加性差异富集，提示在基因组合并和加倍过程中存在非加性蛋白调控。Shen等［29 ］分析芸薹属异源六倍体与其亲本蛋白质组发现，2 044个蛋白中有452个蛋白差异表达，其中100个蛋白非加性表达，同样揭示在基因组合并和加倍过程中存在非加性蛋白调控。

2.3   DNA/RNA水平的变异

多项研究证明，多倍体较二倍体而言不仅仅是染色体组简单地加倍，还会出现基因组DNA水平上的变异［30 - 31 ］。白术（Atractylodes macrocephala）ISSR分析显示，同源四倍体株系与其二倍体在DNA水平既有DNA条带的增加，也有条带的丢失［30 ］。兰州百合、菘蓝同源四倍体株系不仅与二倍体之间存在遗传多态性，而且各四倍体株系之间也存在遗传多样性［4， 17 ］。可见基因组序列变异受“基因组冲击”而发生的序列重组、插入和删除，是多倍体表型变异的分子基础之一。

对3 008个被子植物的染色体组数据的大规模分析发现，每个基本染色体组的DNA含量随着倍性的增加都有减小的趋势，表明基因组缩减是对多倍体化的一种普遍反映［32 ］。Liu等［33 ］采用AFLP方法对拟南芥多倍体的遗传分析表明，拟南芥在同源多倍化后的第一代就表现出了明显的DNA序列的丢失和增加，这些发生变异的DNA序列位于基因编码区、内含子区或基因间，但在自交多代后这种遗传变异逐渐降低并趋于稳定。

染色体加倍引起的全基因组复制使每个位点的等位基因数量增多，引起编码基因表达的变化。经RNA-Seq分析显示，同源四倍体拟南芥、柠檬（Citrus limonia Osbeck）、菘蓝中只有1%～3%的基因表达产生了显著变异［34 - 36 ］，马铃薯、桦树（Betula platphylla Suk.）、泡桐（Paulownia fortune Hemsl.）中差异基因比率分别为10.00%、12.60%、6.09%［11， 37 - 38 ］。Zhou 等［35 ］发现，四倍体菘蓝中与逆境响应相关的Ca2+依赖的蛋白激酶（CDPKs）及其受体激酶（RLKs）上调表达，与活性成分含量升高相关的基因差异表达。桑树四倍体与二倍体中差异表达基因609个（2.87%差异基因率），其中有4.9%的差异表达基因与乙烯、生长素等激素的合成及信号传导相关，6.7%的差异表达基因与光合作用相关［3 ］。Dong 等［39 ］研究比较了4种密切相关的二倍体和四倍体棉种对盐胁迫的不同转录响应反应，结果表明约1/3的转录组基因表达发生了深刻的变化，异源多倍体相对于其二倍体祖先能获得更广泛灵活的环境应激反应。

2.4   表观遗传方面的变异

表观遗传调控包括转录和后转录水平，通过对基因序列中胞嘧啶的甲基化修饰、组蛋白的乙酰化修饰和小RNA调控等方式调控基因表达，进而调节植物的生长发育。相对于遗传变异，表观遗传学变异产生新表型变异的概率更高［40 - 41 ］，而且这些表观遗传修饰的变化往往与多倍体物种优势表型性状的形成存在一定的关联［42 ］。

据报道，同源四倍体兰州百合、白术、桔梗（Platycodon grandiflorus）和茅苍术［Atractylodes lancea（Thunb.） DC.］总甲基化率、全甲基化率都比对应的二倍体降低，而半甲基化率均比对应二倍体升高［30， 43 - 45 ］。索玉静［46 ］的研究认为，多倍化后DNA甲基化水平的下降和miRNA表达的无剂量效应，是青杨异源三倍体生长优势形成的原因之一。李淑洁［44 ］对MSAP差异条带序列分析表明，兰州百合同源四倍体与二倍体甲基化变异位点与SINE还原性转座子、前体mRNA切割因子、异亮氨酸和缬氨酸tRNA等编码基因序列具有高度的同源性。Xiao等［47 ］利用单个碱基分辨率图谱分析得出，在全基因组水平，木薯同源四倍体与二倍体CG、CHG和CHH这三类甲基化水平无显著差异，但不同基因组区域甲基化水平有差异，蛋白编码基因的这三类甲基化水平无变化、长链非编码RNA（IncRNAs）的CHG和CHH类型的甲基化水平降低、I型转座子CHG和CHH类型甲基化水平降低、II型转座子的CG和CHH类型甲基化水平增加。

异源多倍体中表观遗传调控在功能基因表达差异、亚基因组优势形成中的作用等也是研究的一个热点。Wang等［48 ］研究认为，普通小麦具有广泛环境适应性的分子基础在于表观调控元件在各亚基因组间的非对称调控。Shitsukawa等［49 ］报道了异源六倍体小麦E类MADS-box基因的同源基因发生的遗传和表观遗传变化，3个亚基因组中的WSEP同源基因具有相同的基因组结构和表达谱，但WLHS1在三个亚基因组之间存在遗传和表观遗传变异：A基因组WLHS1-A的K结构域出现了一段新的序列，且该蛋白无明显功能；B和D基因组的部分同源基因WLHS1-B和WLHS1-D具完整的MADS-box基因结构，但WLHS1-B因胞嘧啶甲基化而沉默， 因此在六倍体小麦中仅WLHS1-D发挥正常功能［49 ］。中国农业科学院蔬菜花卉研究所蔬菜分子设计育种团队通过合成十字花科异源四倍体，解析了多倍体亚基因组优势的建立模式，否定了转座子丰度和甲基化水平是优势亚基因组形成的决定条件这一早期结论，认为亚基因组优势形成的决定性驱动力可能与不同基因组之间的基因转录效率差异相关［50 ］。

许多研究表明，小RNA（small RNAs， sRNAs）在植物基因组多倍化和杂交中起重要作用。与亲本甘蓝（Brassica. Oleracea L.）和白菜（Brassica pekinensis Rupr.）相比，人工合成的异源多倍体甘蓝型油菜（Brassica. napus）中sRNAs和miRNAs（microRNAs）的数量加倍了，并且有67.2%的miRNAs非加性表达，33.3% 的miRNAs为新產生的［51 ］。人工合成的异源四倍体小麦S1S1AA（S1为B基因组供体）和AADD胚乳相对亲本AA在Ａ亚基因组上激活表达不同的24-nt小干扰RNA位点，并且AADD相对S1S1AA激活更多的24-nt小干扰RNA表达［52 ］。

3   小结与展望

综上所述，在表型上，染色体加倍引起外部形态、生物学特性和细胞形态的变异。相对于二倍体，多倍体具有器官增大、生育期延迟、花粉活力降低、气孔和保卫细胞体积增大、密度降低等共同的表型特点。在遗传上，代谢水平、蛋白质水平、DNA/RNA水平和表观遗传方面的分析表明，染色体加倍不仅仅是染色体组的简单加倍和由此产生的代谢物/蛋白质/基因表达的加性效应，还出现非加性蛋白表达/调控、基因组序列重组/插入/删除、基因表达的差异化、甲基化位点的变异等。

染色体加倍是植物物种进化和性状演化的主要方式和关键推动力之一［50 ］。它能够改变基因组构成、增加遗传多样性、改变基因剂量和功能，使植物在面对生物、非生物胁迫或同类竞争时更具优势，对物种分化、多样性的形成，以及作物的驯化均具有重要贡献［50 ］。染色体加倍技术在育种领域具有重要价值，可用于创造新种质资源、恢复远缘杂交种育性、进行作物品质抗性改良等流域。目前，多倍体植物已在农业增产增效中发挥了重要作用，但同源多倍体和异源多倍体中由于染色体加倍引起的基因/基因组的加性和非加性效应、亚基因组优势，以及遗传和表观遗传调控对表型的影响及机制仍未解开，这将是今后一段时间多倍体植物研究的重要方向之一。

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