不同樱花品种当年生小枝茎结构对展叶效率的影响

黄子宏 闫淑君 于 强 关永鑫 凌 玲 孙玉婷

（福建农林大学风景园林与艺术学院，福州 350002）

自叶片-枝条大小谱建立（leaf size-twig size spectrum）以来［1］，植物的展叶效率被认为是枝叶（尤其是树冠）在成本与收益方面的权衡表现［2］，表征植物在适应不同环境条件下的光合与碳汇能力［3］。

随着Corner 法则在植物种内、种间水平上的广泛讨论以及枝叶关系在生态适应策略维度上的深入研究［4-5］，人们逐渐发现具有粗枝、大叶性状的植物分配到叶的生物量比例更大，它们比细枝、小叶组合的植物在展叶效率上更具优势［6］，但这种优势也意味着叶片对枝条的机械支撑与传导有着较高的需求［7］。Pickup 等［2］认为这是植物冠层叶片在成本与收益方面权衡的结果。虽然植物最大光合效率主要取决于冠层叶片分布模式主导下的最大有效叶面积［8-9］，但该模式的变化主要受到小枝的固有特征、小枝的空间分布格局与枝条结构等因素限制［10-11］。对于一些具有长短枝分化的木本植物而言，长枝和短枝的主要任务分别是促进树冠的定向拓展、维持树冠层的展叶状态［12］，因而长枝上往往具有较长的茎和更为分散的叶片，而短枝上则为较短且数量较多的茎和排列紧密的叶片［13］，这也导致了短枝上的叶片往往位于树冠层的内部，且具有相对较大的叶面积［14］。因此，研究茎结构对展叶效率的影响，有助于理解植物资源利用、生物量分配等适应策略。

目前，有关小枝茎结构对展叶效率的影响的研究主要集中在枝-叶大小方面，例如：李俊慧等［15］报道了枝叶异速关系在常绿与阔叶植物间存在差异，常绿植物的叶面积比和叶茎质量比的异速生长常数显著小于落叶植物；Sun 等［16］探讨了武夷山3 种森林型植物的茎叶生物量关系，结果表明，两者间存在等速生长关系，且叶片生物量大约为茎直径的二次方（但不包括茎长或叶数）。然而，这些研究主要关注枝叶在多种植物、不同类型及森林群落间的差异［17-18］，或者同一物种在生境梯度上的变化［19-20］。以往研究较少关注不同品种植物对同一环境的生态适应特性。因此，在同质园内研究不同引种品种的小枝茎结构对展叶效率的影响及其权衡关系，有助于了解不同品种植物对资源利用、生物量分配和展叶策略的差异性，从而为引种植物的适应性研究提供新的思路，其结果为优良品种筛选与推广应用提供新的参考［21］。

樱花是蔷薇科（Rosaceae）樱属（Cerasus）植物的总称（包括栽培植物品种），作为重要的木本观赏植物，至今已有几百个品种。为了增加樱花的观赏性，人们常常通过培育或引种等引进一些新品种到新的环境中栽培。然而，由于引入地与原产地环境条件的差异性，会导致出现不同种质资源的生长和生态适应性存在差异的现象，从而导致植物在资源分配的重组，进而使展叶、展枝等表型性功能性状发生变化。目前大量证据表明，小枝茎结构性状与叶大小、数量、展叶效率之间的权衡关系普遍存在［1，22］，那么，不同品种的樱花其当年生小枝茎结构对展叶效率的影响是否存在差异性？是否存在花期较长且展叶效率相对更优的品种？为此，本研究以福州国家森林公园樱花专类园内的15 个樱花品种为研究对象，分析不同樱花品种间枝叶权衡关系的变化，探讨不同品种的展叶效率特点，以期筛选出花期较长且展叶效率更优的樱花品种。

1 研究地区与研究方法

1.1 研究区概况

福州国家森林公园位于福建省福州市晋安区新店镇（26°7′N，119°16′E），公园创建于1959 年，总面积为846.93 hm2，是全国十大森林公园之一，是福建省首家国家级森林公园，属亚热带海洋性季风气候。公园年均气温18.7 ℃，年均日照时长为1 848.2 h，年均降水量为1 617 mm，相对湿度为79%，雨量充沛，气候温和。土壤以红壤为主，显强酸性。

福州国家森林公园樱花专类园始建于2008年，分为福建山樱花观赏园和樱花品种园。福建山樱花观赏园引进8个品系的福建山樱花，樱花品种园汇集了‘阿里山’樱（C.campanulate‘Alishan’）、‘敬翁’樱（C.pseudocerasus‘Takenakae’）、‘河津’樱（C.campanulata×kanzakura‘Kawazu-zakura’）等18 个品种。公园樱花的浇水施肥、除草杀虫等养护管理情况一致。

1.2 试验材料

2020 年6～7 月，在对樱花品种园全面踏查的基础上，选取‘阿里山’樱（ALS）、‘初美人’樱（CMR）、‘大岛’樱（DD）、‘丹妃’樱（DF）、‘丹红’樱（DH）、‘大屯山’樱（DTS）、‘关山’樱（GS）、‘河津’樱（HJ）、‘敬翁’樱（JW）、‘七星山’樱（QXS）、‘台湾牡丹’樱（TWMD）、‘尾叶樱’（WYY）、‘西施’樱（XS）、‘有明’樱（YM）和‘云南’冬樱（YNDY）15 个品种为研究对象（表1），每个品种选定5 株为测试样株并挂牌标记。

表1 15个樱花品种的茎叶性状Table 1 Basic information of 15 different cultivars of oriental cherry cultivars

1.3 功能性状的测定

2021年7～8月，每个品种随机选择5株胸径相似、生长状态良好的植株作为采样株，使用枝剪随机剪取树冠上无遮荫、生长正常、无病虫害的当年生小枝，每个品种20个小枝，放入标记好的塑封袋后立即带到实验室，分别对样品进行枝叶分离后，拭去叶表灰尘杂物后，再逐个记录当年生小枝上的叶片数量。使用托普云农叶面积测量系统（YMJ-C）测量小枝的总叶面积、茎长度、茎直径等数据。

之后将枝、叶放入烘箱，85 ℃杀青15 min 后，调至65 ℃烘干至恒质量，采用电子天平（精度0.000 1 g）称当年生小枝的总叶干质量与小枝的茎干质量。依次计算茎纤细率=茎长度/茎直径、叶密度（即单位茎长上的叶数量）=叶片数量/茎长度、叶茎质量比（即单位茎干质量上的叶干质量）=小枝的总叶干质量/小枝的茎干质量、叶面积比（即单位茎干质量上的叶面积）=小枝的总叶面积/小枝的茎干质量。

以小枝茎长度和茎纤细率表征小枝茎结构，以叶密度、叶茎质量比和叶面积比表征展叶效率。

1.4 数据分析

先对15个樱花品种的枝叶性状数据整理后进行对数转换，使其符合正态分布后，采用单因素方差分析检验不同樱花品种间的茎叶性状差异，采用Duncan 进行多重比较。接着，通过异速生长方程y=bxa拟合茎结构（茎长、茎纤细率）与展叶效率（叶密度、叶面积比、叶茎质量比）间的关系，方程两边同时进行对数转化lgy=lgb+algx，其中y和x为2个特征参数，a为线性关系的斜率，即异速生长指数，当|a|显著偏离1时，表示异速生长，|a|=1 时则表示等速生长。异速生长方程估算采用标准主轴法（SMA），由软件SMATR Version 2.0计算完成，并使用R 4.1.2 软件的Smatr 包进行斜率与±1.0 的差异性比较。采用Origin 2022 软件进行数据分析与绘图。

2 结果与分析

2.1 15个樱花品种间的茎叶性状差异

15个樱花品种间的茎叶性状存在不同程度的差异（表1）。HJ、WYY、XS叶茎质量比和叶面积比相对显著大于其余12个品种（P＜0.05），而叶数量、茎长与茎纤细率则为最低，其中HJ花期最长；DF、DH、TWMD 茎长、茎纤细率与叶数量大于其余12个品种（P＜0.05），但其叶密度、叶茎质量比和叶面积比最低；JW和QXS的茎叶性状均为最低。

2.2 15 个樱花品种当年生小枝茎结构对展叶效率的影响

2.2.1 小枝茎结构与叶密度的关系

15 个樱花品种中，除YM 外，茎长度与其上的叶数量呈显著的正相关关系（表2），即随着茎长度的增加，茎上叶片数逐渐增多。其中，CMR、DF、DH、QXS具有与1.0无显著差异（P＞0.05）的共同异速生长指数1.056（P=0.542，置信区间为0.894～1.243），但CMR 在共同斜率下的异速生长常数显著大于DF、DH、QXS（P＜0.05；表2）；其余11 个品种的斜率显著小于1.0（P＜0.05），表明随着茎长的增长，CMR、DF、DH、QXS 叶数量增加速度显著快于其余11 个品种，而在一定的茎长下，CMR 比DF、DH、QXS具有更多的叶数量。

表2 小枝上的叶数量与当年生小枝枝长之间的关系Table 2 Relationship between leaf number per twig and current-year twig stem length

15个樱花品种的茎长与叶密度均呈显著的负相关关系（图1）。其中，HJ、YNDY、TWMD、ALS、DTS、DD 的异速生长指数显著大于-1.0（P＜0.05；图1A），HJ、YNDY、TWMD 具有共同异速生长指数-0.453（P=0.487，置信区间为-0.525～-0.390）且显著大于ALS、DTS、DD（P＜0.05）；YM 的异速生长指数显著小于-1.0（P＜0.05；图1B）；其余10个品种的异速生长指数与-1.0（P＜0.05）无显著差异（P＞0.05；图1B～C），表明随着茎长的增长，HJ、TWMD、YNDY 的叶密度下降速度较其余12 个品种慢。此外，HJ、TWMD 在共同斜率下的异速生长常数显著大于YNDY（P＜0.05），即在一定的茎长下，HJ、TWMD具有更高的叶密度，YNDY则次之。

图1 15个樱花品种的茎长（A～C）、茎纤细率（D～F）与叶密度的标准化主轴估计回归关系Fig.1 The regression relationship of stem length（A-C），stem slender ratio（D-F） and leaf density of 15 oriental cherry cultivars by standardized axis estimation

15个樱花品种的茎纤细率与叶密度均呈显著的负相关关系（图1）。其中，YNDY、HJ、TWMD、ALS 具有显著大于-1.0（P＜0.05）的共同异速生长指数-0.611（P=0.26，置信区间为-0.685～-0.546；图1D），在共同斜率下YNDY、HJ 的异速生长常数显著大于TWMD、ALS（P＜0.05）；WYY、YM 的异速生长指数显著小于-1.0（P＜0.05；图1E）；其余9 个品种则为-1.0，无显著差异（P＞0.05；图1E～F），表明随着茎纤细率的增长，TWMD、YNDY、HJ、ALS的叶密度下降速度较其余11 个品种慢，而在一定的茎纤细率下，HJ、YNDY 具有更高的叶密度，TWMD、ALS则次之。

总体而言，在一定的茎结构下，HJ、YNDY、TWMD拥有较高的叶密度。

2.2.2 小枝茎结构与叶茎质量比的关系

15个樱花品种的茎长与叶茎质量比均呈显著的负相关关系（图2）。其中，除DH、YNDY、DF 的异速生长指数显著小于-1.0外（P＜0.05；图2A），其余12个品种均具有与-1.0无显著差异（P＞0.05）的共同异速生长指数-1.08（P=0.439，置信区间为-1.137～-1.027；图2B～C），XS 和JW 共同斜率下的异速生长常数显著大于ALS等10个品种（P＜0.05），同时DD、WYY 显著大于其余8 个品种（P＜0.05），表明随着茎长的增长，XS、JW、HJ、TWMD、DD、GS、DTS、CMR、ALS、WYY、QXS、YM 的叶茎质量比下降速度较慢，而在一定的茎长度下，JW 和XS具有更高的叶茎质量比，DD、WYY则次之。

图2 15个樱花品种的茎长（A～C）、茎纤细率（D～F）与叶茎质量比的标准化主轴估计回归关系Fig.2 The regression relationship of stem length（A-C），stem slender ratio（D-F） and leaf/stem mass ratio of 15 oriental cherry cultivars by standardized axis estimation

15个樱花品种的茎纤细率与叶茎质量比均呈显著的负相关关系（图2）。其中，XS、YM、DTS、HJ和CMR 具有与-1.0无显著差异（P＞0.05）的共同异速生长指数-1.186（P=0.298，置信区间为-1.362～-1.031；图2D），在共同斜率下XS、HJ、CMR 的异速生长常数显著大于YM 和DTS（P＜0.05），同时DTS显著大于YM（P＜0.05）；其余10个品种的异速生长指数均显著小于-1.0（P＜0.05；图2E～F），表明随着茎纤细率的增长，XS、YM、DTS、HJ、CMR 的叶茎质量比下降速度较慢，在一定的茎纤细率下，XS、HJ、CMR具有更高的叶茎质量比，DTS则次之。

总体而言，在一定的茎结构下，XS、JW、HJ、CMR拥有较高的叶茎质量比。

2.2.3 小枝茎结构与叶面积比的关系

所测樱花品种的茎长与叶面积比均呈显著的负相关关系（图3），其中，YNDY、HJ、TWMD、CMR具有显著大于-1.0（P＜0.05）的共同异速生长指数-0.578（P=0.856，置信区间为-0.698～-0.479；图3A），在共同斜率下YNDY 的异速生长常数显著大于HJ、TWMD、CMR（P＜0.05），同时HJ 显著大于TWMD、CMR（P＜0.05）；其余11个品种的异速生长指数均与-1.0（P＞0.05）无显著差异（图3B～C），表明随着茎长度的增长，YNDY、HJ、TWMD、CMR 的叶面积比下降速度较慢，而在一定的茎长下，YNDY拥有更高的叶面积比，HJ次之。

图3 15个樱花品种的茎长（A～C）、茎纤细率（D～F）与叶面积比的标准化主轴估计回归关系Fig.3 The regression relationship of stem length（A-C），stem slender ratio（D-F） and leaf area mass ratio of 15 oriental cherry cultivars by standardized axis estimation

除DH外，14个樱花品种的茎纤细率与叶面积比均呈显著的负相关关系（图3）。其中，YNDY 的异速生长指数为-0.714（P=0.034，置信区间为-0.974～-0.523；图3D），显著大于-1.0（P＜0.05）；GS、WYY 的异速生长指数显著小于-1.0（P＜0.05；图3D）；其余11个品种则均与-1.0（P＞0.05）无显著差异（图3E～F），表明随着茎纤细率的增加，除DH的叶面积比增加外，其余14个品种均为下降，其中YNDY的下降速度较慢。

总体而言，在一定的茎结构下，YNDY、DH、HJ拥有较高的叶面积比。

3 讨论

3.1 茎结构对展叶效率的影响

本研究结果显示，在除DH 外的14 个樱花品种中，当年生小枝茎结构（茎长、茎纤细率）与表征展叶效率的叶密度、叶茎质量比、叶面积比均呈负相关关系（图1～3），表明小枝的展叶效率随茎长度和茎纤细率的增加而逐渐降低，细长的枝条相对短粗枝条拥有更低的展叶效率，这与李俊慧等［15］、Yagi［23］、Yang 等［24］的研究结果相似，他们在多种植物中发现较长枝条的展叶效率较短枝条更低。叶密度是调节小枝单位茎长上展叶效率的一个重要因素［16］。15个樱花品种的叶密度与当年生小枝的茎长、茎纤细率呈显著的负相关关系（图1），而除CMR、DF、DH、QXS 外的11 个品种的小枝上的叶数量与茎长的斜率呈显著小于1.0 的正异速生长关系（表2），表明叶片数的增加速度小于茎长的增加速度，短枝条比长枝条具有更高的展叶效率。李豪等［20］和Yagi［12］的研究也表明，短的当年生枝条较长枝具有更高叶密度。

3.2 枝叶权衡

15 个樱花品种中，小枝的展叶效率随茎长和茎纤细率的增加而逐渐降低，体现了植物的枝叶权衡策略。从植物枝茎机械力学来看，枝条作为支撑组织，首先要能够承受枝条本身和其上附属物的质量压力，以及避免诸如大雨、大风带来的折断、撕裂等机械损伤［24］。再者，根据恒定胁迫模型，植物小枝基部的弯曲强度是由枝长、叶面积与风压共同决定的［25］，并且枝长与叶面积间往往呈负相关关系［26］。随着小枝长的增大，倘若加大叶面积、叶密度与叶干质量，则会导致植物的机械支撑、水分运输安全等方面的风险不断加大［27-28］。因此，在自然干扰下，15 个樱花品种，尤其是DF、DH、TWMD（表1），会加大小枝额外支撑投资并以有机物的形式累积在小枝茎结构中，从而增加枝的组织密度、提高枝条机械承载力；同时也会随枝条的发展，不同程度地减少叶片的资源投入，降低叶面积、叶干质量以提高应对诸如风压胁迫等环境风险的能力，致使展叶效率随茎结构的发展而降低。从叶光合效率来看，植物冠层的枝叶交错严重，形成叶面积大且密度高的郁闭层，会降低叶片的光捕获面积［29］，从而影响植物的光合效率，光资源成为重要限制因子。因而，樱花把更多的资源分配给枝条以增大冠幅、基径、长度等，同时也会把更多的叶片伸展到冠层外部以减少同一枝条上叶片间的相互遮蔽程度，从而有利于自身能够最大限度地利用资源，提高植株光合效率。综上所述，小枝茎结构与展叶效率间的负相关关系，具有重要的生态意义，表现出植物为了稳定其机械安全性与提高光合效率，而寻找出更为高效的收益/成本关系并以更为经济的方式把资源分配给光合结构，即由此产生出一系列相对更为优异的枝—叶资源分配模式。

3.3 15个樱花品种间的展叶效率差异性

植物的展叶效率与植物资源利用与竞争、生物量分配和适应策略紧密相关，在一定程度上可以作为表征植物环境适应力的重要指标［30］。15个樱花品种在相似生境下，其叶茎质量比、叶面积比和叶密度表现出一定的差异性，这为筛选具有较高展叶效率的品种提供了参考依据。

研究表明，在一定的茎结构下，HJ、YNDY、TWMD 拥有较高的叶密度；YNDY、DH、HJ 拥有较高的叶面积比，即HJ、YNDY 拥有较高的叶密度和叶面积比。一般而言，叶密度、叶面积比与植物对环境养分的获取能力密切相关，主要表现为较高的碳捕捉能力和光合能力等［31］，这反映出HJ、YNDY 有着较高的光获取能力。一方面，较高的叶密度和叶面积比意味着植物在单位茎结构上有着较大的叶面积，因而具有较强的光捕获率与较快的光合速率。这也与李亚男等［32］的结果相近，他们结合Pickup 等［2］的研究结果，认为在优质生境的同质园中具有较大单位茎长/质量上叶面积的物种，可以较容易地获得因叶面积增大而增加的支撑消耗的补偿，从而能够提供更多的生物量给叶片光合结构，因此支持了在较优质的生境中，该类物种在叶面积支持效率上具有显著优势。另一方面，出叶强度优势假说认为高叶片强度（基于枝体积上的叶片数量）意味着单位枝体积上有相对大量的分生组织，即一个大的“芽库”［33］，因而植物往往具有较大的光形态繁殖潜力，这也与Aarssen等［34-35］的观点相符合。因此具有较高单位叶密度的植物可能也同样拥有较大的光合潜力。

叶茎质量比可以用来反映植物对环境养分的保持能力与叶片的组织构建程度［36］，一般叶茎质量比较高的植物具有更强的环境风险抵御力和更高的资源使用效率［37-38］，反映出植物对光合同化结构的稳步投资［39］。本研究结果显示，在一定的茎结构下，XS、JW、HJ、CMR拥有较高的叶茎质量比。这意味着XS、JW、HJ、CMR 具有更高光合产物储存以及更高质量的光合过程。通常，在重力作用下，木本植物枝条内的资源传输阻力会随着枝条长度的增加而增加，而枝条内单位输导面积下的液流量及速率则会相应降低［40-41］，这虽然有利于降低导管的栓塞风险，但也因此导致了运输效率的降低［42］，从而对叶片的光合过程造成影响。为了维持枝条内运输安全与叶片资源利用之间的平衡，高叶茎质量比的物种倾向于加大对小枝支撑结构投入的同时，还会将部分光合产物用于构建叶片保卫组织（防过度失水、昆虫撕咬等）与输导组织［20，43］，从而不仅减轻自然干扰下的枝条导管栓塞，还能在一定程度上提高叶片输导效率以及降低水分蒸发速度，以增强枝条的机械安全与叶片的资源保持能力，进而促进光合同化结构的稳步发展及其投资—消耗平衡，有助于最大限度地提高植物叶片的碳同化能力［44］。

4 结论

本研究结果表明：（1）在15个不同的樱花品种中，当年生小枝茎长和茎纤细率均与表征展叶效率的叶密度、叶面积比和叶茎质量比显著负相关（除了DH），表明小枝的展叶效率随着小枝茎长和茎纤细率的增加而逐渐下降。这是植物在资源获取、水分传导与机械安全等方面权衡的结果。（2）在相似生境下，15个樱花品种间的叶茎质量比、叶面积比和叶密度表现出一定的差异性。HJ不仅花期长且拥有更高的展叶效率和较强的环境适应性，因此该品种可以适量推广种植。另外，枝叶异速生长关系反映了不同品种植物枝叶配置模式对植物适应能力的表征，可为品种筛选和推广应用提供参考。通过本研究，表明不同品种的樱花在同一相似环境条件下，具有不同的展叶效率，其他植物的品种间是否具有相似的特征有待进一步探究。