微塑料对陆生植物生长发育和根际环境影响研究进展

陈广龙,王文静,王 俊,2①

(1.广西科学院生态环境研究所,广西 南宁 530007;2.华南农业大学海洋学院,广东 广州 510642)

微塑料(microplastics,MPs)指尺寸小于5 mm的塑料碎片和颗粒,包括大的塑料制品在外力条件下破碎分解或降解而成的塑料微粒和工业生产的微小塑料颗粒,其中尺寸小于1 μm的颗粒也被定义为纳米塑料(nanoplastics,NPs)[1-3]。作为一种新污染物,微塑料难以降解,容易在环境和生物体中积累,且可长距离迁移,能影响生态环境和人体健康,已成为全球性环境问题[4]。研究[5]表明,土壤环境中含有大量微塑料颗粒,可能是海洋环境中的4～23倍。农用地膜破碎、有机肥施用、污水灌溉、污泥农用、大气沉降和地表径流是土壤微塑料的来源。调查发现,每年有超过70万t微塑料被释放到欧洲和北美土壤中[6];SCHEURER等[7]在瑞士洪泛平原调查发现,90%的土壤样品中存在微塑料污染;中国昆明蔬菜塑料大棚土壤中塑料颗粒浓度则达到7 100～42 900颗粒·kg-1[8]。但是,与海洋微塑料相比,人们对土壤生态系统中微塑料的认知还相对较少。因此,土壤中微塑料污染也应该引起足够重视[9]。

土壤微塑料能被线虫、蚯蚓和蜗牛等多种动物摄入,影响其体长、成活率和繁殖率,导致其肠道损伤和氧化应激基因表达升高[10-12]。土壤中微塑料不仅能影响动物生长,带来潜在环境健康风险,也可影响土壤植物生长发育。研究表明,微塑料和纳米塑料颗粒能穿透小麦(Triticumaestivum)和生菜(Lactucasativa)根系进入植物体,并通过蒸腾作用转移到其他组织[13]。JIANG等[14]也报道了聚苯乙烯(PS)微球可聚集在蚕豆(Viciafaba)表皮和根系,干扰水分和营养物质吸收,继而产生遗传毒性。微塑料还能诱导氧化应激反应,改变光合作用强度,影响植物新陈代谢和营养吸收等[15]。目前,微塑料污染对陆生植物生长发育影响的研究越来越多,但还缺乏对近期研究成果系统全面的综述。因此,该文总结土壤微塑料对陆生植物毒性效应和根际土壤影响的研究,重点阐述微塑料对陆生植物生理特性和生长发育的影响,探讨根际土壤特性和微生物群体改变对植物的间接影响,分析微塑料植物毒性的影响因素,并展望土壤微塑料植物毒性研究发展方向,为评估微塑料对植物的毒性效应以及微塑料污染风险管控与治理提供科学依据。

1 微塑料对植物生长的影响

1.1 微塑料对种子萌发和根系的影响

在种子萌发过程中,微塑料颗粒会吸附在种子表面,抑制种子对水分和养分的吸收,影响种子萌发和根系发育[16]。微塑料会降低发芽率,延长种子萌发时间,影响根长度、质量、侧根数和细胞活力(表1[13-14,16-44])。当暴露于高密度聚乙烯微塑料(HDPE,平均长度为102.6 μm,w=0.1%)时,黑麦草(Loliumperenne)种子萌发率下降7%[17]。LI等[18]发现,与对照组相比,随着土壤中聚乙烯塑料颗粒(PE,粒径为0.5～2 cm)含量(w)由0.1%增加到1%,大豆(Glycinemax)种子萌发活力由82.39%降低至26.06%,这表明种子萌发活力会受到塑料颗粒的影响。LI等[19]研究结果表明,2 g·mL-1PS-MPs(粒径为5 μm)能在大麦(Hordeumvulgare)根系诱导氧化应激,改变碳水化合物代谢酶活性,继而限制大麦根系发育,缩短根系长度。URBINA等[20]发现低浓度PE(0.012 5 mg·L-1)对玉米(Zeamays)生长没有显著影响,而高浓度PE(100 mg·L-1)会导致玉米根系发育不良,只有单个主根和少数侧根,总根长仅为正常植物的一半。这是因为大量微塑料在玉米根表面积聚,阻碍植物对营养的吸收,对根系生长造成影响。

表1 微塑料对陆生植物的影响[13-14,16-44]

微塑料可以被植物根系吸收,特别是细胞分裂非常活跃的侧根冠和顶端分生组织。LI等[13]发现微米和亚微米(粒径为2.0和0.2 μm)PS和聚甲基丙烯酸甲酯(PMMA)颗粒能通过“crack-entry”模式进入小麦和生菜侧根,并集中在细胞壁间隙中。根冠区域高度活跃的细胞分裂活动使顶端分生组织高度多孔,导致塑料颗粒能从该区域进入植物根部。在进入中柱后,塑料微球在根压和蒸腾拉力作用下通过木质部导管向地上部分移动,进入其他器官[13]。LI等[21]研究结果表明,PS(粒径为100、300、500和700 nm)最初在黄瓜根系中积累,然后通过茎运输到叶、花和果实中。

1.2 微塑料对植物生物量的影响

微塑料能抑制植物根部对水分和养分的吸收,降低蒸腾速率,从而对其他组织或整个植物产生不利影响。GAO等[22]发现,随着含量增加(由0.25 mg·mL-1提高至1.00 mg·mL-1),PE(粒径为23 μm)显著降低生菜叶和根的鲜重、干重、株高、叶数和根长等生长参数。当暴露于0.3 g·kg-1纳米塑料颗粒〔(55±7) nm〕时,拟南芥(Arabidopsisthaliana)的生长受到显著抑制,株高降低,鲜重减少40%以上[23]。此外,土壤中MPs/NPs还能延缓小麦分蘖期,降低分蘖数,减少果实数量,对农作物产量和质量造成负面影响[24]。但是,也有研究发现,微塑料对植物的影响不显著,有时甚至能促进植物生长[25-26]。LIAN等[25]研究结果表明,PS-NPs(粒径为100 nm,ρ<10 mg·L-1)对小麦种子发芽率没有明显影响,但增加了根长、直径、表面积和根体积。这可能是因为纳米塑料颗粒能诱导种子中α-淀粉酶活性,加速淀粉颗粒水解,从而产生更多能量用于种子萌发和幼苗生长。YANG等[27]发现土壤中HDPE(粒径为100～154 μm,w<10%)能增加玉米枝条和根系生物量,促进植物生长;而聚乳酸(PLA,粒径为100～154 μm)在较低剂量(w为0.1%和1%)下能增加植物生物量,但在w为10%的剂量下能减少芽和根生物量。这表明微塑料的植物毒性与塑料颗粒粒径、剂量和类型有关。

PS为聚苯乙烯,LDPE为低密度聚乙烯,Bio为可降解塑料,PE为聚乙烯,PA为聚酰胺,PES为聚醚砜树脂,HDPE为高密度聚乙烯,PP为聚丙烯,PET为聚对苯二甲酸乙二醇酯,EPDM为三元乙丙橡胶,PLA为聚乳酸,PVC为聚氯乙烯,PMMA为聚甲基丙烯酸甲酯,PC为聚碳酸酯,DBP为邻苯二甲酸二丁酯。1)植物群体指硬羊茅、绒毛草、拂子茅、欧蓍草,绿毛山柳菊、长叶车前和银背委陵菜。

1.3 微塑料对植物光合作用的影响

光合作用是植物重要的生命活动,容易受到环境中污染物的影响。因此,一些研究通过测量植物光合活性以评估微塑料的植物毒性。例如,高剂量聚乳酸(w为10%)微塑料显著降低玉米叶绿素含量,阻碍光合作用,抑制植物生长[28]。PIGNATTELLI等[29]研究发现,当暴露于聚对苯二甲酸乙二醇酯(PET)塑料碎片(粒径为60～3 000 μm)30 d后,家独行菜(Lepidiumsativum)叶绿素a与叶绿素b比例不平衡,植物光合作用效率降低。同样地,土壤中w为0.1%的HDPE(粒径为0.48～316 μm)和PLA(粒径为0.6～363 μm)能提高黑麦草叶绿素a与叶绿素b比例,表明微塑料对黑麦草叶绿素b合成有更强的抑制作用[17]。叶绿素b是提高光合作用效率的重要色素,在植物生长中起着重要作用。GAO等[22]研究发现,粒径为23 μm的PE能显著降低生菜叶片光合速率、气孔导度和电子传递速率等光合作用参数,抑制光合活性,降低生菜产量。微塑料引起的光合作用降低会进一步影响植物发育和生长。

1.4 氧化应激和抗氧化酶活性的变化

生物体在环境胁迫下会产生大量活性氧(ROS),称为氧化应激或氧化爆发。同时,抗氧化酶活性会提高以减轻活性氧对生物大分子、细胞和组织的损害。因此,ROS浓度和抗氧化酶活性的变化可以作为表征微塑料等污染物毒性效应的生理指标。GAO等[22]发现PE在生菜根系中诱导产生的ROS显著高于叶片。这是因为微塑料聚集在根部,对根系的损害大于叶片。SUN等[23]研究表明,相比于负电荷纳米塑料颗粒(粒径为71 nm),正电荷纳米塑料颗粒(粒径为55 nm)更难进入拟南芥根部,但能诱导产生更多的ROS积累,对拟南芥生长发育抑制作用更强。随着PS-NPs浓度(10、50和100 mg·L-1)增加,水稻(Oryzasativa)根系和叶片中过氧化氢酶(CAT)、超氧化物歧化酶(CAT)和过氧化物酶(POD)活性也在逐渐提高,表明PS-NPs可以直接诱导水稻根系和叶片的氧化应激[30]。然而,当暴露浓度为250和500 mg·L-1时,PS-MPs(粒径<50 μm)能抑制水稻叶片中SOD、POD活性和丙二醛(MDA)含量[31]。这是因为MPs浓度过高,诱导的ROS含量超出抗氧化系统的清除能力,导致细胞氧化损伤,降低了抗氧化酶活性。

1.5 细胞毒性和遗传毒性

纳米塑料可以在高等植物中诱导细胞毒性和遗传毒性。JIANG等[14]发现蚕豆根尖细胞在经过粒径为100 nm的PS-NPs暴露(100 mg·L-1)处理后,有丝分裂指数显著降低,微核(染色体畸变的异常结构)出现频率增加,表明纳米塑料颗粒能影响蚕豆细胞有丝分裂。MAITY等[32]发现PS-NPs能显著降低洋葱(Alliumcepa)有丝分裂指数,降低细胞周期调节因子cdc2的表达,并通过阻断G2时期抑制部分细胞有丝分裂,导致洋葱细胞周期异常。此外,PS塑料颗粒还能引起洋葱细胞染色体异常和细胞核异常,这与异常的细胞周期是一致的。塑料颗粒引起细胞毒性和遗传毒性,会影响植物生长发育,还能遗传给子代,产生跨代毒性效应。

1.6 微塑料对植物代谢和营养吸收的影响

微塑料可以改变植物不同组织的代谢和养分吸收模式,上调或下调相关基因的表达,影响植物生长发育。LIAN等[25]发现PS-NPs(粒径为100 nm)主要通过调节能量代谢和氨基酸代谢来改变小麦叶片代谢模式,包括三羧酸循环(TCA循环)、淀粉和蔗糖代谢、半乳糖代谢以及天冬氨酸、丙氨酸和谷氨酸代谢。LI等[19]研究表明,PS(粒径为5 μm,2 g·mL-1)能影响大麦根系和叶片的碳水化合物代谢酶,如果糖激酶、磷酸果糖激酶和细胞质转化酶等,抑制大麦植株的能量补充和生物量积累。ZHOU等[30]通过转录组学分析发现,在50和100 mg·L-1PS-NPs〔(19±0.16) nm〕暴露组中,水稻与根发育相关基因表达下调,水稻主根降低,侧根数量增加。同时,在PS-NPs胁迫下,水稻幼苗茉莉酸和木质素的生物合成受到抑制。外源施用茉莉酸则能降低PS-NPs对水稻幼苗的毒性。LI等[19]研究发现,PS-MPs(粒径为5 μm,2 g·mL-1)能降低大麦体内生长素(IAA和IBA)和细胞分裂素(CK)浓度,继而减少侧根数量并影响根的发育,这表明微塑料能通过调节植物激素影响植物生长。

微塑料可以影响植物对营养物质的吸收。LI等[21]研究表明,PS-NPs(粒径为300、500和700 nm)能抑制黄瓜对水分的吸收和改变转运蛋白结构,继而减少黄瓜果实中Mg、Ca和Fe含量。YANG等[27]发现土壤中HDPE和PLA都能改变Zn利用度,提高玉米根系中Zn含量,同时微塑料能抑制玉米根系吸水和蒸腾等活动,进而降低Zn向其他组织的转运。此外,MENG等[33]研究发现,当暴露于HDPE和可生物降解塑料颗粒(Bio-MPs)中时,菜豆(Phaseolusvulgaris)根的根瘤数量显著增加。根瘤数量与生物固氮相关,并且与氮缺乏呈正相关。为了更好地吸收氮元素,菜豆根系产生更多根瘤,这表明土壤中微塑料能抑制菜豆对氮的吸收。

1.7 微塑料复合污染对植物的影响

微塑料的疏水特性可使其吸附和富集环境中多种污染物,包括多氯联苯、多环芳烃、抗生素和重金属等。微塑料吸附的污染物及自身的多种添加剂(如染料、增塑剂、阻燃剂和稳定剂)在生物体内释放后,也使得微塑料毒性效应更加复杂[15]。一般来说,微塑料与污染物之间的作用会对毒性产生协同或拮抗作用。污染物会改变微塑料进入植物的频率和塑料颗粒的毒性。例如,Hg2+会降低水稻细胞水通道蛋白的转运能力,抑制水稻对PS-NPs的吸收[30]。DONG等[34]发现As会增加PS-MPs的负电荷并扭曲胡萝卜(Daucuscarota)细胞壁,促使更多PS-MPs进入根部和细胞,诱导氧化应激,降低胡萝卜品质。土壤中HDPE和PS会降低玉米芽和根干重,抑制玉米生长;而且,在Cd存在条件下,微塑料对玉米生长的抑制作用进一步增强[35]。GAO等[22]发现,与PS-MPs和邻苯二甲酸二丁酯(DBP)单独暴露相比,两种污染物联合暴露处理生菜叶片数、叶和根干鲜重等生长指标显著降低,表明DBP增强了微塑料的植物毒性。

微塑料也会影响植物吸收污染物的能力。DONG等[36]发现添加PS-MPs会抑制水稻对As的吸收,减轻As对水稻光合作用和抗氧化活性的不利影响。这是因为MPs与As竞争吸附位点,并降低根系活动,如水分吸收和蒸腾作用。LIAN等[37]发现,与PS和Cd共暴露组相比,Cd单独处理小麦生物量减少更多,并且PS会降低叶片Cd含量,表明微塑料能抑制Cd吸收和转运,减轻Cd对小麦的毒性作用。此外,YANG等[27]发现MPs可提高土壤中Zn的可利用度,提高玉米根部Zn的积累,但由于MPs能抑制根系活动,继而减少了Zn向地上部分的转运。总体而言,微塑料与其他污染物之间的相互作用各不相同,这使得微塑料复合污染的植物毒性变得更加复杂。

2 微塑料对植物根际环境的影响

2.1 植物根际土壤性质的变化

土壤中微塑料能直接影响植物生长,也可以改变土壤环境,间接影响植物发育。研究表明,微塑料可以改变土壤特性,例如土壤结构、保水能力、pH值和化学成分的分布和循环等[45]。BOOTS等[17]发现HDPE和PLA颗粒会改变土壤水稳性团聚体分布,大团聚体(粒径>2 000 μm)和小团聚体(粒径<63 μm)显著减少,中等团聚体(粒径为63～250 μm)增加。土壤水稳性团聚体分布的变化会影响土壤健康以及土壤与植物之间的相互作用。DE SOUZA MACHADO等[38]发现微塑料可降低土壤容重,减少水稳性团聚体,提高土壤通气性和微孔性,加强土壤蒸散和持水能力,提高水分利用率并增加葱根系生物量。VAN KLEUNEN等[39]发现低浓度三元乙丙橡胶微塑料颗粒(EPDM,w<5%)可改善土壤排水或通气,促进长叶车前(Plantagolanceolata)生长。PEHLIVAN等[40]发现大颗粒微塑料能促进土壤中水的流动,并增加土壤对玉米的水分供应。LOZANO等[41]研究表明,在群落水平上,植物茎和根质量随着干旱而减少,但随着土壤中微塑料纤维的增加而增加,这种影响可能与微塑料降低土壤容重、改善通气和促进根部向土壤渗透有关。总体而言,微塑料可以降低土壤容重,减少水稳性团聚体,从而提高水稳定能力,但同时也会增加土壤中水分运动和蒸散。

土壤中微塑料也会影响植物根际营养物质分布。聚氯乙烯(PVC)和PE能够通过影响土壤中参与C和N循环相关酶的活性,如β-葡萄糖苷酶、木糖苷酶、亮氨酸氨肽酶和几丁质酶,影响植物-土壤系统中C和N的分配[42]。REN等[43]发现PS-MPs会改变土壤中总溶解碳(TDC)、溶解有机碳(DOC)、溶解无机碳(DIC)和总溶解氮(TDN)分布,影响长叶车前光合速率和生长,降低总生物量。此外,高浓度EPDM(w>5%)会稀释并吸附土壤养分,显著抑制长叶车前生长[39]。微塑料可以与土壤中多种有机和无机物质相互作用,影响土壤pH值。BOOTS等[17]研究结果表明HDPE(w为0.1%)可影响土壤中阳离子和质子交换,降低土壤pH值。YANG等[27]发现微塑料能改变土壤中Zn的溶解、沉淀、水解和吸附/解吸等行为,提高土壤pH值;而在Cd存在条件下,PE和PLA均能降低土壤对Cd的吸附,增加土壤pH值[28]。

2.2 微塑料对根际微生物群落的影响

微塑料引起的土壤结构和pH值变化会影响根际微生物群落及其与植物的相互作用[28]。据推测,微塑料的部分植物毒性是由于根际微生物群落的改变和植物-微生物群相互作用的破坏所导致[44]。丛枝菌根真菌(AMF)是土壤中最普遍存在,与维管植物共生的有益微生物群,在植物生长和适应各种环境胁迫中发挥重要作用[28]。DE SOUZA MACHADO等[38]研究结果表明,与对照组相比,w为0.2%的聚丁二酸乙二醇酯〔PES,长度为(1.28±0.03) mm,直径为30 μm〕使葱根部土壤中AMF增加8倍,促进葱生长,生物量增加1倍。ZANG等[42]发现在土壤中分别添加w为10%和20%的PVC(粒径为125 μm)后,小麦根际土壤AMF分别提高1.3和1.6倍,茎和根生物量增加50%～80%,而添加PE则对AMF量没有影响。这表明不同微塑料会对土壤AMF群体产生不同选择压力。ZHANG等[46]发现,PE薄膜(粒径为0.45～5 mm)在土壤中可以作为微生物蓄积器,选择性富集放线菌、拟杆菌和变形菌等群落。微生物在塑料表面形成一层生物膜,提高这些微生物活性,使土壤中脲酶和过氧化氢酶等酶活性显著升高。而侯军华[47]研究结果表明,PE-MPs能显著降低土壤团聚体中细菌多样性和丰富度,放线菌门替代变形菌门成为优势菌,抑制了过氧化氢酶、多酚氧化酶、脲酶、锰氧化物酶和β-葡糖苷酶等酶活性,并进一步抑制土壤中碳、氮、磷和钾等营养元素循环,降低土壤肥力和土壤质量。因此,土壤微塑料不仅能影响微生物群落结构,也改变了土壤酶活性,影响土壤营养物质循环,间接影响植物的生长[45,48]。

3 微塑料对陆生植物毒性效应的影响途径与因素

3.1 微塑料对陆生植物的直接影响

微塑料可以吸附在植物根部,随后通过根尖进入植物体内,并通过蒸腾作用从根部转移到植物其他组织[13]。微塑料在根部的积累会抑制植物对水分和营养的吸收,从而影响植物生长。微塑料能影响叶绿素含量,改变光合作用参数,抑制植物光合作用能力[17,23,28]。在微塑料胁迫下,植物体内发生氧化应激反应,产生大量ROS[22,30]。同时,抗氧化防御系统被激活以平衡植物细胞中活性氧水平。此外,微塑料会诱导染色体异常和细胞核异常,产生细胞毒性和遗传毒性。植物会改变不同组织中基因表达以响应土壤微塑料的胁迫[14,32]。微塑料能诱导一些与抗氧化、碳代谢、转运蛋白和植物激素等相关基因表达的上调或下调,影响能量供应和储存、养分吸收和代谢,进而影响植物生长[19,30]。在进入植物体内后,微塑料吸附的污染物在生物体内被释放,也会对生物体产生毒性效应。此外,塑料颗粒泄漏的单体、染料、增塑剂、阻燃剂和光热稳定剂对植物也具有毒性,这使得微塑料复合污染的毒性效应更加多样化和复杂[15]。一方面,微塑料可以吸附污染物并降低植物对污染物的吸收,污染物也可以通过抑制运输活动来减少植物对微塑料的吸收[27,30];另一方面,微塑料作为载体将环境污染物运输到植物体中,污染物也会改变塑料颗粒表面电荷并破坏细胞结构,从而促使更多微塑料进入植物[34]。

3.2 微塑料对陆生植物的间接影响

塑料颗粒还会影响土壤结构,例如降低土壤容重,改变土壤水稳性团聚体分布,影响土壤水循环能力,改变土壤理化性质[17,38,40]。土壤结构的变化也会影响土壤pH值和化学成分的分布,影响植物正常生长,并改变植物根际微生物群落分布[28]。此外,微塑料可以作为土壤微生物栖息地,通过选择性富集或抑制微生物群体,改变微生物生长和繁殖,破坏土壤微生物多样性,对土壤微生物群落构成威胁[45,48]。土壤微生物群体特别是根际微生物,包括固氮菌、病原体和菌根真菌的改变直接影响植物正常生长。因此,微塑料可能通过改变土壤结构和微生物群落来影响植物生长,并且由于微塑料难以降解,其会对土壤和植物造成深远的生态影响。

3.3 微塑料植物毒性的影响因素

4 展望

微塑料能吸附在植物表面,可通过根尖进入植物内部,引发氧化胁迫,影响种子萌发和根系发育,改变光合作用,产生细胞毒性和遗传毒性,影响植物新陈代谢和营养吸收。微塑料还能通过影响土壤特性,改变根际菌落结构,间接影响植物生长。大量微塑料进入土壤系统后,对土壤、土壤微生物和植物都会产生影响。但是,现有研究还不够充足。因此,需要结合土壤生态系统、微塑料污染类型和植物种类,更多地开展土壤微塑料对陆生植物的生态效应研究。

(1)目前微塑料对植物的毒性效应研究大多在水培、盆栽条件下开展,但实际土壤条件复杂多变,污染物种类和浓度也各不相同。因此,未来土壤微塑料的植物毒性研究需要考虑多种因素的共同影响。

(2)当前研究多使用初级微塑料颗粒,且浓度偏高,暴露时间较短,然而土壤中微塑料形态、类型各异,老化程度也各有不同。未来应在环境浓度条件下开展长期实验,探讨土壤微塑料类型、形状、尺寸、剂量、电荷、老化程度和暴露时间等因素对植物毒性的影响。

(3)微塑料不仅能通过吸附和解吸多种环境污染物,还能通过释放自身的化学物质(如增塑剂、抗氧化剂、阻燃剂和稳定剂等)对土壤生态系统产生威胁。因此,探讨微塑料及复合污染物对土壤生态环境和植物生长的复合生态效应十分重要。

(4)微塑料能改变土壤结构和微生物群体多样性,影响植物生长,间接影响植物生长发育。因此,未来研究需要阐明微塑料对土壤性质、水分、养分循环以及微生物结构和活性的影响,准确评估微塑料的植物毒性和生态效应。

(5)植物中微塑料能通过食物链影响食品安全和人体健康。未来研究要厘清土壤尤其是农业生态系统中微塑料来源、分布和迁移途径,重点分析微塑料对农作物质量和产量的影响,探讨微塑料及其复合污染在食物链中的转移和积累,评估微塑料对植物的毒性和对人体的健康风险。