放牧践踏对黄蒿功能性状的影响

程 莉，刘新平，何玉惠，刘伟春，杨春宇，胡鸿姣

(1 中国科学院 西北生态环境资源研究院奈曼沙漠化研究站，兰州 730000; 2 中国科学院大学，北京 100101; 3 中国科学院 西北生态环境资源研究院皋兰生态与农业综合研究站，兰州 730000; 4 内蒙古通辽市库伦旗农业技术推广中心，内蒙古库伦 028200)

放牧作为天然草地最重要的利用和管理方式[1-2]，包括排泄、采食和践踏3个作用途径[3-4]，三者对草地的影响具有一定的相互独立性，可以分别调控[5]。在整个放牧草地中，家畜的尿和粪便只占其中的4%～20%和1%～5%，对放牧地的影响有限[6]；牛羊采食虽直接作用于牧草，但并不是一直持续存在，只占整个放牧期的60%～70%，而且短期内不会改变草地物种组成，同时植物还能通过再生长削弱其影响[7]。相比于采食和排泄，践踏具有作用草地组分多、作用时间长和效果持久的特点，因而对草地的影响更为全面和深刻[8-9]。践踏作用持续于整个放牧期，直接作用于草地植物和土壤，经家畜高强度践踏的草地恢复时间长。有研究表明，翻耕的草地经绵羊践踏40周后便又逆转到压实状态[10]。此外，家畜践踏因草地的健康状况差异而与之存在正或负的反馈机制，这可能在草地退化和健康维护中起主导作用[11]。因此，有必要对家畜践踏这一重要而又不受关注的问题展开系统性的研究。但到目前为止，关于半干旱沙质草地优势植物功能性状如何响应放牧践踏方面的研究还非常有限。

践踏可以减少凋落物现存量，增加土壤肥力，对种子进行物理摩擦，缩短休眠期，促进种子萌发[12]，影响实生苗生长。一方面践踏镇压产生的土壤紧实作用，引起植物根系分布浅层化，根系活力、营养物质吸收和积累能力下降，植物生长受阻[13]；另一方面践踏导致地上植物对茎、叶及芽的生长发育的机械损伤[14]。研究表明，植物对践踏的敏感性不同，对践踏的响应存在种间和生长方式间的差异[15]。牧草的形态学特征与其耐践踏性密切相关[16]，植物通过协调整体生长，来削弱或弥补践踏的负面影响[17]，实现践踏胁迫下的生长对策最优以完成生活史周期[18-19]。植物性状是指植物体的任何可以鉴别的表型特征，它能够客观表达植物对外部环境的适应性[20]。环境变化影响植物的生长发育，而植物通过根系、茎秆和叶片在外部形态和内部生理上的性状权衡来适应环境变化[21-22]。植物功能性状理论和研究方法的完善，为探索在不同践踏压力下植物的响应机制提供了一条新的思路[23-24]。目前，对于植物功能性状的研究主要集中在易于测量的叶性状上[25-28]，对于较难测度的枝干性状和根性状[29-32]方面的研究较少[33]，而关于植物功能性状在不同器官间关联的研究在国内更少[34]。植物地上-地下性状之间相互关联，只有紧密结合植物地上-地下多个性状指标才能较为全面的明确植物功能性状与环境之间的关系。

中国半干旱沙质草地生态环境十分脆弱，环境因子的改变会影响群落特征和植物个体功能性状。黄蒿(Artemisiascoparia)属于二年生草本植物，也是一种中等饲用植物，在开花之前牛羊相对喜食[35]。与高山草原和典型草原以多年生禾本科植物为优势种的情况有所不同，半干旱沙地草地主要是以一年生或二年生草本植物如黄蒿、狗尾草(Setariaviridis)、大果虫实(Corispermummacrocarpum)、猪毛菜(Salsolacollina)、糙隐子草(Cleistogenessquarrosa)等为建群种[36]。黄蒿是半干旱沙区除流动沙地之外的任何区域都能生长的优势物种，在调节半干旱沙地物种多样性和维护沙地植物群落稳定中具有重要作用[37-38]，其个体功能性状对年际降水和放牧干扰响应敏感[39]。因此，本研究以处于中国北方半干旱区的科尔沁沙质草地作为研究区域，选取优势草本植物黄蒿为研究对象，通过比较全株、叶片、茎秆和根系性状在生长季早期对不同放牧践踏强度的差异化响应，探究黄蒿在不同放牧践踏强度处理下如何通过根、茎、叶器官间功能性状的协变-权衡来适应践踏胁迫，确定黄蒿是否属于耐践踏的牧草品种，为耐践踏的牧草品种选择和草地健康管理提供理论依据，也为半干旱退化沙质草地的保护和可持续利用提供科学指导。

1 材料和方法

1.1 研究区概况

试验区选在位于科尔沁沙地腹地的中国科学院奈曼沙漠化研究站。地理位置为42.92° N, 120.70° E，海拔高度约为360 m[40]。多年平均降水量360 mm[41]，多年平均气温3～7 ℃[42]，无霜期为90～140 d[43]，多年平均风速在3.5～4.5 m/s之间，冬季以西北风为主，春秋则为西南风[44]。该区域流动沙地、半固定沙地、固定沙地和丘间低地交错分布，主要土壤类型为风沙土[45]，约占土地总面积的84.3%。沙质草地优势草本植物主要有黄蒿、狗尾草、猪毛菜、大果虫实等。

1.2 试验设计

试验以科尔沁细毛羊蹄形作模具，自制模拟践踏器(图1)，底部设置有2个羊蹄印，顶部设置有弹簧测力计，可以达到的弹力限度为500 N，模拟体重40 kg、平均羊蹄面积为14.8 cm2的科尔沁细毛羊对沙质草地进行均匀践踏，施加400 N的压力于模拟践踏器，对地面的践踏压强与羊相同。对于科尔沁沙质草地生长季放牧系统，根据科尔沁细毛羊放牧行为和蹄印数的观测结果，放牧强度为无放牧(0羊/hm2)、正常放牧(1羊/hm2)、轻度放牧(2羊/hm2)、中度放牧(4羊/hm2)和重度放牧(6羊/hm2)时家畜对草地的作用，分别相当于无践踏(0 蹄印·m-2·d-1)、正常践踏(1 蹄印·m-2·d-1)、轻度践踏(4 蹄印·m-2·d-1)、中度践踏(9 蹄印·m-2·d-1)和重度践踏(16 蹄印·m-2·d-1)强度。

图1 试验小区模拟践踏Fig.1 Simulated trampling of experimental plot

在研究区内，选择地形、土壤等条件较为一致的地段设立30个1 m×2 m的试验小区。在2021年4月初至5月初实施模拟践踏处理，模拟践踏于每月1日和15日进行，将15 d的践踏强度一次性施加，每个小区(1 m×2 m)在2021年生长季初期共实施3次践踏(4月初、4月中旬、5月初)。践踏强度分别为：无践踏(0 蹄印/小区/15 d)、正常践踏(30 蹄印/小区/15 d)、轻度践踏(120 蹄印/小区/15 d)、中度践踏(270 蹄印/小区/15 d)和重度践踏(480 蹄印/小区/15 d)；每个践踏强度6次重复，随机区组排列，共计30个1 m×2 m的小区。5个模拟践踏强度分别相当于每个小区15 d的蹄印数为0、30、120、270和480；相当于放牧强度为0、1、2、4和6羊/hm2时15 d对2 m2草地的践踏强度。

1.3 性状测定

践踏结束15 d后，于2021年5中旬生长季早期进行调查取样，在每个样地内随机设置6个1 m×1 m的样方，调查样方中植物群落组成、高度、冠幅和盖度。在样方内随机选取黄蒿3株，用铁铲完整地挖取整株植株，将其编号并置于湿润的滤纸中间，放入自封袋储藏于便携式车载冰箱内，立即带回实验室。用直尺及电子游标卡尺测量植株叶片(叶长、叶宽、叶厚)、茎秆(茎长、茎直径)与根系(根长、根直径)形状指标，使用扫描仪(Epson V370， Japan)扫描叶片，通过图像分析软件(Win RHIZO, Canada)获取叶面积。测定完的根茎叶分别装入信封袋，放入80 ℃烘箱内烘48 h至恒重，用电子天平称取干重。

本研究中分析的优势草本构件性状包括全株性状、叶性状、茎性状和根性状4类，全株性状包括植株高度(plant height, PH)、总生物量(total biomass, TB)；叶片性状包括叶片厚度(leaf thickness, LT)、叶片数(leaf number, LN)、叶长(leaf length, LL)、叶宽(leaf width, LW)、叶片长宽比(leaf length width ratio, LLWR)、单叶面积(leaf area, LA)和叶生物量(leaf biomass, LB)；茎性状包括茎长(stem length, SL)、茎直径(stem diameter, SD)、茎长/茎直径(stem length diameter ratio, SLDR)和茎生物量(stem biomass, SB)；根性状包括根长(root length, RL)、根直径(root diameter, RD)、一级根分支数(first root branch, FRB)、根长/根直径(root length diameter ratio, RLDR)和根生物量(root biomass, RB)。其中，根、茎、叶、植株生物量均是指个体水平上根、茎、叶、植株的干重。

1.4 数据分析

2 结果与分析

2.1 放牧践踏强度对群落结构的影响

在群落水平上，践踏显著降低了生长季早期植被高度(P<0.05)。相比于对照，T1、T2、T3、T4处理下植被高度分别降低了26.63%、23.97%、27.65%和40.75%。与自然封育相比，T1、T2、T3处理下，植被冠幅呈增大趋势；而T4处理下植被冠幅减小。物种丰富度、植被盖度、植株密度在不同放牧践踏处理之间无显著差异(图2)。在不同放牧践踏处理下，黄蒿的重要值均位居首位，分别为39.1%、48.8%、60.2%、44.1%和45.4%(表1)。可以看出，黄蒿为半干旱沙质草地生长季早期不同践踏强度下的优势种。

T0.自然封育;T1.正常放牧践踏;T2.轻度放牧践踏;T3.中度放牧践踏;T4.重度放牧践踏；下同。不同小写字母代表不同处理之间差异显著(P<0.05)图2 不同放牧践踏强度干扰下群落结构参数(平均值±标准误差)T0. None of trampling; T1. Normal trampling; T2. Light trampling; T3. Moderate trampling; T4. Heavy trampling; The same as below. Different normal letters indicate significant differences among treatments (P<0.05)Fig.2 Community structures (mean±SE) under varying trampling intensity

表1 不同放牧践踏强度干扰下物种的重要值

2.2 黄蒿表型性状对放牧践踏强度的响应

由表2可知，黄蒿的叶长、叶宽随践踏强度的增加呈现先增加后减少的趋势，在T3处理下增到最高，与T0相比，分别显著增加了20.74%和17.07% (P<0.05)。与对照相比，T1、T2、T3、T4处理下黄蒿的单叶面积分别增加了17.36%、22.92%、51.39%和33.33%，但不同践踏强度之间并无显著差异。茎直径随践踏强度的增加呈现增加趋势，T3和T4处理下的茎直径分别为T0处理下的2.29倍和2.61倍(P<0.05)，而茎长和茎生物量随践踏强度增加表现出的差异并不显著。不同处理间根长、根直径、一级根分支、根分支强度、根生物量、植株高度、总生物量并无显著差异(表2)。

表2 不同放牧践踏强度对黄蒿根茎叶表型性状的影响

2.3 黄蒿根茎叶功能性状与生物量的关系

对生长季早期黄蒿各功能性状间的关系进行分析，由图3可知，黄蒿的株高随茎长的增加而增加(P<0.01)。黄蒿的叶片长度、叶片宽度、单叶面积随着叶片厚度的增加而减小(P<0.01)。黄蒿叶片数与一级根分支之间呈极显著正相关关系(P<0.01)。黄蒿的根、茎、叶生物量之间也存在极显著正相关关系(P<0.01)。

*. 相关性显著(双尾检验) **. 相关性极显著(双尾检验)图3 黄蒿根茎叶表型性状之间的协同变化关系*. Correlation is significant at 0.05 level (2-tailed), **. Correlation is significant at 0.01 level (2-tailed)Fig.3 The coordinated variation of root, stem and leaf morphological traits of A. scoparia

叶宽、叶片数、一级根分支、根长、根直径、根茎叶生物量与总生物量呈显著正相关关系(P<0.05)。黄蒿的叶长、叶宽、单叶面积、叶片数与叶生物量具有极显著正相关关系(P<0.01)；一级根分支、根直径与根生物量正相关关系显著(P<0.05) (图3)。通过结构方程模型(图4)可以看出，在践踏强度引发叶片生物量累积的影响因素之中，尽管践踏强度、叶长、叶宽、叶厚度4个因子均显著地影响了黄蒿植株个体的叶片生物量积累，其中叶厚度的变化是最大的贡献因子，路径系数为0.59(P<0.01)；叶片数的变化对叶生物量累积的影响子最小；践踏强度的变化对叶片数、叶长、叶宽、叶厚度的影响均不显著。在践踏强度引发单株黄蒿茎秆生物量积累的影响因素之中，茎直径比茎长、践踏强度对茎秆生物量积累的贡献率更大(P<0.05)。在践踏强度导致黄蒿根生物量积累的因素中，根直径是引发根生物量积累的主要贡献因子，路径系数为0.76 (P<0.01)，而一级根分支、根长、践踏强度的作用相对较小。结果表明，黄蒿根茎叶器官的表型变化是个体生物量变化的重要环节，而践踏强度的增加对植物根茎叶器官形态变化的作用相对较小，进而导致植株根茎叶器官及个体生物量随践踏强度的增加表现出的差异不显著(图4)。

实线箭头表示显著路径，虚线箭头表示不显著路径。R2表示对该因变量解释的比例。* P<0.05, ** P<0.01图4 通过结构方程模型模拟践踏强度导致黄蒿植株根茎叶生物量积累的最终模拟结果Solid arrows represent significant positive and negative pathways, respectively, and dotted arrows indicate nonsignificant pathways. R2 represent the proportion of variance explained for each dependent variable in the model.* P < 0.05, ** P < 0.01Fig.4 Final model results of structural equation model for the trampling effects on biomass accumulation of root, stem and leaf

2.4 不同功能性状对放牧强度的敏感性分析

以对照为参照系，分析黄蒿植株个体性状的可塑性指数，图5对T1、T2、T3、T4样地黄蒿18种根茎叶以及全株功能性状的可塑性指数大小进行了排序。根据张璐等判断性状敏感性的方法[46]，由图5可知，各个性状指标中， T1、T2、T3、T4处理下与对照有显著差异的指标其变异率最小的分别为21.71%、94.83%、17.07%和11.85%，将这一数值作为各个处理下判断敏感性指标的一个参考值，当某一指标变异率大于该值时，称其为敏感性指标。据此总结出T1处理下的敏感性指标有：茎长/茎直径、根长/根直径、根茎叶以及植株生物量、一级根分支数、茎直径；T2处理下的敏感性指标有：茎直径；T3处理下的敏感性指标有：叶长/叶宽、根长/根直径、根茎叶及植株生物量、叶长、单叶面积、茎长、茎直径、根长；T4处理下的敏感性指标有：叶长/叶宽、茎长/茎直径、根茎叶及植株生物量、叶片数、单叶面积、茎长、茎直径、一级根分支数。其中，茎直径在不同践踏处理下均为敏感性指标；而叶厚度、根直径和株高在不同践踏处理下均为惰性指标。

图5 不同放牧践踏强度下黄蒿根茎叶性状可塑性指数(PI)变化程度排序Fig.5 Sorting of Artemisia scoparia root, stem and leaf trait plasticity index (PI) change under different simulated grazing trampling intensities

3 讨 论

其中，植株高度是反映植物生存策略的重要性状，能够反映植物在不同践踏梯度下获取资源的能力，是草地放牧管理中的有效指标[2]。本研究发现在群落水平上，践踏处理显著降低了植被高度，这是植物为避免机械损伤采取的逃避策略[47]；而黄蒿株高随践踏强度增加表现出的差异并不显著，这可能是因为在不同践踏强度下黄蒿株高并非对践踏响应的敏感性状。这与李西良等[47]、李江文等[48]、安景源等[49]的研究结果不同，草甸草原羊草、荒漠草原短花克氏针茅以及典型草原糙隐子草株高均为对放牧响应的敏感性状，这可能与植物种类、样地条件以及践踏处理有关，尚需进一步研究。

单一性状并不能充分表征和指示植被变化[50-51]，植物在生长发育过程中，通过不同功能性状之间的协同和权衡来适应外界环境变化[52]。在环境梯度下，植物表型性状呈现出明显的协同变化规律[2]。本研究发现植物不同器官间功能性状表现出一致的联系。例如，黄蒿叶片和一级根的数目、根茎叶的生物量呈正相关。安慧[53]的研究同样发现，在放牧干扰下植物功能性状的变异方向具有一致性。这种植物功能性状在根、茎、叶不同器官间的协同进化，体现了植物性状对所处环境的趋同构建[54-55]。放牧干扰下，植物性状的权衡包括两种策略，一种是性状之间的正相关与异速变化规律；另一种是性状之间呈现出负相关关系[2]。在放牧胁迫下，叶长、叶宽的变异方向一致，而叶片长宽比变大，说明叶长和叶宽的变化幅度不一致，呈现正相关和异速变化的权衡对策。在放牧践踏干扰下，黄蒿随着叶片厚度减小，单叶面积呈现增加趋势。在放牧导致的生态系统亚稳态下，黄蒿通过叶厚度与单叶面积之间负相关的功能权衡来实现最优生态对策。植物充分利用环境资源供给，通过各功能性状之间的权衡和组合来完成植物的生活史，占据物种在群落中所占有的生态位，进而维持种群稳定[8, 52, 56]。

个体形态表型会影响植株生物量的积累乃至草原生产力的形成[47]，植物通过各性状之间的联动变化影响生物量[47, 49]。本研究中黄蒿根茎叶几何性状的变化是其根茎叶生物量积累的主要贡献因子，践踏作用下黄蒿叶生物量主要由叶长、叶宽、叶厚度调控；茎生物量由茎长和茎直径共同调控；根生物量主要由根直径调控，解释了根茎叶生物量形成与变化的主体部分，而叶片数，一级根和根长对叶片和根系生物量的贡献相对较小。说明不同性状因子对个体植株生物量贡献存在差异，这与李西良[57]的研究相吻合。放牧压力会改变草原生物量，大多数研究认为放牧利用使草原植物生物量显著降低[8, 57]；安景源等[49]的研究表明随着放牧强度增加，糙隐子草生物量先降低后增加而践踏强度的增加。本研究发现黄蒿根茎叶器官及个体生物量随践踏强度的增加表现出的差异不显著。一方面是因为主体调控黄蒿各器官生物量的表型性状多为惰性性状，比如叶厚度和根直径；另一方面是因为践踏作用对植物根茎叶形态变化的作用相对较小，进而导致践踏强度的增加对黄蒿各器官生物量积累的影响较小。植物对践踏的短期响应用来指示其抵抗力[58]。本研究证实了黄蒿在生长季早期对放牧践踏具有较强的抵抗力，黄蒿各性状对践踏干扰的联动变化，不同性状对个体生物量的贡献存在差异，从而决定生物量对践踏强度的响应模式。

4 结 论

植物在生长发育过程中，通过不同功能性状之间的协同和权衡来适应外界环境。在根茎叶器官间，黄蒿叶片和一级根的数目、根茎叶生物量呈现出协同变化趋势；在叶片内部，黄蒿呈现出叶长、叶宽“正相关和异速变化”以及叶厚度、单叶面积“负相关”的两种权衡策略。黄蒿各性状可塑性程度差异较大，其中茎直径是践踏响应的敏感性状；而株高、叶厚度、根直径是践踏响应的惰性性状。叶宽、叶片数、一级根分支、根长、根直径、根茎叶生物量与总生物量正相关关系显著。在践踏强度引发根茎叶生物量累积的影响因素之中，叶厚度、茎直径、根直径分别是叶片、茎秆、根系生物量积累最大的贡献因子，但茎直径和叶厚度为对践踏响应的惰性性状，同时践踏强度的变化对除茎直径外根茎叶表型性状的影响均不显著，故践踏强度的增加对生长季早期黄蒿根茎叶器官生物量积累的影响相对较小，黄蒿在生长季早期对放牧践踏具有较强的忍耐力。