滩涂湿地蟹类活动对表层土壤的扰动效应

罗康宁, 廖安邦, 肖孟阳, 王钰祺, 杨雪姣, 刘茂松,*

滩涂湿地蟹类活动对表层土壤的扰动效应

罗康宁1, 廖安邦1, 肖孟阳1, 王钰祺1, 杨雪姣2, 刘茂松1,*

1. 南京大学生命科学学院, 南京 210023 2. 南京朴厚生态科技有限公司, 南京 210023

为探究在不同植物群落中的大型底栖动物无齿螳臂相手蟹()对滨海滩涂湿地表层土壤的生物扰动效应, 在江苏大丰糜鹿国家级自然保护区第三核心区的滩涂湿地潮坪区, 春季末期在潮沟附近的互花米草()群落、白茅()群落、芦苇()群落3个植物群落中, 分别设置多蟹围隔区、少蟹围隔区和无围隔区, 冬季采集并检测处理后围隔区蟹洞数量、土壤的理化性质及植物生物量等生态指标, 分析底栖动物对表层土壤的扰动效应。研究发现: 互花米草及白茅群落中土壤总有机碳(TOC)、总氮(TN)含量在多蟹区显著低于少蟹区, 蟹丘土壤的TOC及TN含量显著高于多蟹区表层土壤; 而在芦苇群落中则相反。互花米草群落多蟹区土壤C/N、白茅群落多蟹区土壤C/N及C/P显著低于少蟹区, 芦苇群落不显著。互花米草群落蟹穴数量与植物生物量呈显著正相关。研究结果显示, 相手蟹扰动降低了互花米草及白茅植物群落表层土壤的有机质稳定性, 加速碳氮分解, 降低表层土壤的碳氮含量, 并促进互花米草植物生物量的增长, 但对芦苇群落表层土壤扰动的影响则相反。

滩涂; 无齿螳臂相手蟹; 生物扰动; 蟹丘; 土壤因子; 植物地上生物量

0 前言

滨海滩涂湿地位于海陆交互区域, 受到陆地和海洋环境两方面的影响, 形成了独特的水文、植被、土壤特征。滨海滩涂湿地作为重要的环境资源, 具有重要的生态功能, 但也是脆弱的生态过渡带, 易被人为干扰及外来物种入侵破坏, 使其维持生物多样性、改善环境质量、调节气候及全球碳平衡等生态服务功能的发挥受到限制[1–3]。为维持滩涂湿地生态系统的生态功能, 作为滨海滩涂湿地生态系统重要组成部分的底栖动物及其生态功能同样备受关注[4–5]。一般地, 底栖动物通过摄食、掘穴、排泄等活动对沉积物造成生物扰动, 影响地形微结构、土壤物理化学性质以及硝化、反硝化作用、沉积物与水环境的物质交换等方面, 影响着滨海滩涂湿地的生态系统物质循环和能量流动[5–9]。

蟹类是滩涂湿地典型的大型底栖动物, 是生态系统重要的初级和次级消费者。目前关于滩涂湿地蟹类扰动效应已经有不少相关研究, 例如探究湿地环境及植被对蟹类生境选择、摄食偏好的影响[10–11], 蟹类等底栖动物对土壤结构[12–13]、理化性质[13–19]及生物特征[6]的影响等。但较少看到蟹类扰动对土壤及植被的影响作用的相关研究, 特别是蟹类不同的扰动强度对不同植物群落土壤理化指标及植物生长的影响。

本文在江苏大丰麋鹿国家级自然保护区第三核心区的滩涂湿地中, 选取三种典型植物群落: 互花米草()、白茅 ()、芦苇(), 开展野外受控实验, 探究该地区底栖动物优势种——无齿螳臂相手蟹的扰动对土壤性质及植物生长造成的影响, 以及无齿螳臂相手蟹在三种植物群落中的扰动效应的区别。以期为基于底栖动物的保护提高滨海湿地生物多样性、恢复提升湿地生态系统的生态功能提供参考。

1 材料与方法

1.1 研究地概况

研究地位于江苏省盐城市江苏大丰糜鹿国家级自然保护区的第三核心区(33°05′N, 120°49′E), 气候属北亚热带向暖温带的过渡带, 具有明显的海洋性和季风性特征。年均气温14.1℃, 相对湿度80%左右, 年均降水量1068 mm, 全年无霜期217.1 d。研究地成土母质为黄河口沉积物, 土质为壤质, pH 7.7—8.4, 0—60 cm土层土壤含盐量(NaCl)0.04%—1.13%, 属滨海盐土类中的草甸滨海盐土和潮盐土类。群落植物组成比较简单, 主要有互花米草群落、白茅群落、芦苇群落等。研究地大型底栖动物优势种包括无齿螳臂相手蟹()、中型仿相手蟹()等[20]。

1.2 控制实验设置、样品采集与处理

本研究于2018年5月初在试验区内的芦苇、白茅、互花米草三种植物群落内设计围隔进行相互比较, 选取样地内原有的底栖动物优势物种——无齿螳臂相手蟹作为研究对象。各植物群落设置少蟹组、多蟹组两个对照, 同时设置无围格的自然组作为本底参考, 每组三个重复。由于白茅群落面积限制, 每个围隔的面积设置为1.25 m × 2 m, 用1.5 m长的PVC管及网眼边长1 cm的渔网将每个实验样方四周围起来, 围隔高1 m, 底部挖0.5 m深, 并将渔网嵌到土层中用石头压住, 防止相手蟹掘穴逃出, 从少蟹区围隔捕捉10只及围隔外捕捉5只无耻螳臂相手蟹放置到多蟹组围隔中, 人为增加多蟹组中无齿螳臂相手蟹的密度, 顶部用渔网盖住, 以防止无耻螳臂相手蟹爬出渔网或被鸟类取食, 同时不影响光照。

本研究于2019年1月采集样地数据, 包括每个围隔中表层土样(0—10 cm)和蟹类掘穴形成的蟹丘土壤, 带回实验室测定土壤盐度、总氮(TN)、总磷(TP)、总有机碳(TOC)等；用环刀法采集土样用以测定土壤容重(BD)；割下植物地上部分用于地上生物量(AB)的测量, 同时计数每个围隔内孔穴数量(CAVE)。

土壤盐度使用雷磁DDS-307电导率仪测定；总有机碳采用重铬酸钾容量法—外加热法[21]进行测定；总氮采用半微量凯氏法(HJ 717-2014)进行测定；总磷采用氢氧化钠熔融—钼锑抗比色法(HJ 632—2011)进行测定。

2 结果与分析

2.1 三种植物群落中各主要指标在不同处理之间的差异

样地上各植物群落内土壤及植物主要指标在不同处理区的差异如图1及表1所示, 三种植物群落中不同处理之间蟹穴数量差异显著, 多蟹区孔穴数量显著高于少蟹区；互花米草群落自然区蟹穴数量显著小于两个围隔处理区, 白茅与芦苇群落的自然区蟹穴数量显著低于多蟹区, 但与少蟹区差异不显著。三种植物群落中两种处理间的植物生物量差异未达显著水平, 只有互花米草群落自然区植物地上生物量显著低于围隔处理区。互花米草群落两个处理及自然区域土壤BD差异不显著, 而白茅群落多蟹区土壤BD显著大于少蟹区, 自然区介于两者之间且与二者差异均显著。各个群落不同处理区土壤盐度差异不显著, 可知无齿螳臂相手蟹在这三个群落的扰动对盐度均没有造成显著影响。

三种植物群落土壤生态化学计量学特征在不同处理区的比较发现土壤C/N在互花米草及芦苇群落中差异均不显著, 白茅群落多蟹区土壤的C/N显著低于少蟹区；互花米草及白茅群落多蟹区C/P显著低于少蟹区, 而在芦苇群落差异则不显著。

比较三种植物群落表层土壤TOC、TN及TP含量, 在不同处理区之间土壤TOC、TN存在显著差异, TP差异不显著。三种植物群落中, 互花米草及白茅群落多蟹区土壤TOC及TN含量均显著低于少蟹区；而芦苇群落多蟹区土壤TOC及TN含量均高于少蟹区, TN含量差异显著。可以看出, 在互花米草及白茅群落, 蟹类扰动强度大的区域土壤TOC及TN含量低, 而芦苇群落中, 蟹类扰动强度大的区域土壤TOC及TN含量较高。互花米草及白茅自然区土壤TOC及TN含量均介于两个围隔处理区之间, 白茅群落中自然区土壤TOC与两个处理区差异显著；芦苇群落自然区土壤TOC显著低于围隔区, 土壤TN含量与少蟹区差异不显著, 但显著低于多蟹区。

比较多蟹区地表土壤及掘穴形成的蟹丘土壤中的碳氮磷指标发现, 互花米草及白茅群落中, 除了白茅自然区外, 土壤表层土壤TOC含量均小于蟹丘, 且两种植物少蟹区这一差异均显著。两种植物表层土壤TN含量在多蟹区及自然区均小于蟹丘, 但差异不显著。而芦苇群落各处理区表层土壤TOC均高于蟹丘。

注: 图柱顶部小写字母代表同一群落内不同处理间的差异显著 (P<0.05)。

Figure 1 Differences of soil factors and plant above ground biomass among treatments in 3 communities

表1 各群落不同处理间下地表及蟹丘主要土壤指标

注: CAVE, 相手蟹蟹穴数量; TOC, 土壤总有机碳; TN, 土壤总氮; TP, 土壤总磷; BD, 土壤容重; AB, 植物地上生物量

2.2 三种植物群落中各个土壤及植物主要指标之间的相关性

三种群落内部各个主要指标之间的相关关系如表2所示, 互花米草群落中无齿螳臂相手蟹孔穴数量与土壤TOC、TN含量呈显著负相关, 与植物生物量呈显著正相关。土壤TN含量与植物地上生物量呈显著负相关；白茅群落孔穴数量与土壤BD呈显著正相关, 土壤TP与植物AB呈显著正相关, 土壤TP含量与植物地上生物量呈显著正相关；芦苇群落蟹类孔穴数量与土壤盐度呈显著正相关。且三种群落中土壤 TOC与TN含量均呈显著正相关。

表2 蟹穴数量及土壤因子等指标间的相关性

注: CAVE, 相手蟹蟹穴数量; TOC, 土壤总有机碳; TN, 土壤总氮; TP, 土壤总磷; BD, 土壤容重; AB, 植物地上生物量; *,<0.05; **,<0.01

由相关分析可知, 在三种植物群落中, 总的来看相较于土壤BD及盐度等环境因子, 蟹类扰动对滩涂湿地土壤与植被的影响是不显著的。各个群落内部的相关分析发现, 互花米草群落中, 冬季蟹类扰动强度越大则表层土壤TOC、TN含量越低, 植物地上生物量越高。白茅群落蟹类扰动强度越大, 土壤BD越高；芦苇群落则是蟹类扰动强度越大, 土壤盐度越高。

3 讨论

本研究以地表孔穴数量代表蟹类扰动的强度[27], 一般蟹类孔穴数量越多, 生物扰动强度也越高。研究地三种植物群落中多蟹组的蟹穴数量均显著高于少蟹区, 说明围隔起到了限制无齿螳臂相手蟹活动范围的作用, 多蟹组蟹类数量高于少蟹区, 相应地, 其扰动效应也较强。

比较发现, 研究地互花米草及白茅群落, 蟹类扰动强度大的区域, 土壤TOC及TN含量较低。CR Thomas等[22]的研究也发现, 蟹类密度与表层土壤有机质含量呈负相关, 认为蟹类在群落内更倾向于将地表的植物碎屑向洞穴内搬运, 导致表层土壤TOC、TN含量低。研究地互花米草和白茅群落中蟹类掘穴形成的洞口土丘中的TOC、TN含量显著高于多蟹区平地土壤, 也印证了蟹类扰动强度大的区域, 深层土壤的TOC、TN含量高于表层。

很多研究表明C/N值和C/P值可以作为土壤中有机物稳定性的指标值, 用于预测土壤分解速率。一般而言, 土壤的C/N和C/P与其分解速率成反比, 低的C/N和C/P值通常意味着沉积物中含有较高的不稳定性有机物[23-24]。研究地三个群落中表层土壤与蟹丘土壤生态化学计量学特征的对比证明, 扰动强度大使得表层土壤有机物稳定性降低。

芦苇群落与互花米草群落、白茅群落相反, 蟹类密度与碳氮指标显著正相关。关于芦苇群落中无齿螳臂相手蟹的研究, 王琰、熊李虎等[10,25]做过洞穴分布、利用及其生态效应的分析, 但涉及到本文所探究的芦苇群落土壤TOC、TN与无齿螳臂相手蟹扰动的关系未找到直接相关的文献。对于本文实验结果的解释, 作者推测在芦苇群落中, 无齿螳臂相手蟹主要摄食土壤中的芦根及各类有机质并在表层土壤排泄, 使得芦苇生境表层土壤TOC、TN含量显著增加；袁兴中等[26]研究认为, 相手蟹在芦苇群落中的扰动会导致桡足类数量下降, 线虫数量升高, 而线虫对土壤藻类有一定的促进作用, 也可以进一步提高土壤碳氮含量。且芦苇群落蟹丘土壤TOC、TN含量都是最低的, 也表明芦苇群落深层土壤的碳氮含量低于表层, 因而作者认为相手蟹在芦苇群落下行搬运效应不显著。

样地上各植物群落多蟹区的土壤容重均大于少蟹区, 白茅群落这一差异达到显著水平。一般而言, 由于蟹类掘穴活动会增加土壤渗透性以及“生物淋洗”作用, 提高沉积物的含水率, 导致土壤容重以及盐度降低[12,27–28]。本研究得到的结论与文献描述并不一致, 可能的原因是本研究所取土样均在便于环刀取土的非洞位置采集, 蟹类掘穴作用对非洞穴区土壤容重有一定的提高, 在白茅群落中这一作用比较显著, 互花米草及芦苇群落中这一作用效果不显著。

相关分析结果表明, 互花米草植物生物量与蟹穴数量呈显著正相关, 说明蟹类扰动对互花米草生长起到显著的促进作用, Daleo等[30]发现盐沼内的蟹类掘穴行为氧化了土壤, 从而促进了菌根真菌在盐沼内的成功建群, 而真菌与盐沼植物的互利作用使植物产量增加了近35%。张骁栋等[31]的研究也表明蟹类扰动会对滩涂湿地植物生长起到促进作用, 且对互花米草的促进作用最明显。

[1] 李伟, 崔丽娟, 王义飞, 等. 中国滨海湿地及其生态系统服务功能研究概述[J]. 林业调查规划, 2014, 39(4): 24– 30.

[2] 左平, 刘长安, 赵书河, 等. 米草属植物在中国海岸带的分布现状[J]. 海洋学报(中文版), 2009, 31(5): 101–111.

[3] 刘春悦, 张树清, 江红星, 等. 江苏盐城滨海湿地外来种互花米草的时空动态及景观格局[J]. 应用生态学报, 2009, 20(4): 901–908.

[4] 李井懿, 贾新苗, 田胜艳. 海洋底栖动物的环境修复作用[J]. 海洋信息, 2017, (3): 41–47.

[5] 徐姗楠, 陈作志, 黄小平, 等. 底栖动物对红树林生态系统的影响及生态学意义[J]. 生态学杂志, 2010, 29(4): 812–820.

[6] 孙思志, 郑忠明. 大型底栖动物的生物干扰对沉积环境影响的研究进展[J]. 浙江农业学报, 2010, 22(2): 263– 268.

[7] 刘峰, 孙涛, 赵玉涵, 等. 沙蚕的生态修复作用及虾蚕共育信息化养殖模式[J]. 中国畜牧兽医, 2018, 45(2): 544– 551.

[8] 王静, 池玉林, 陈正西. 利用底栖动物进行水质监测与评价的研究进展[J]. 安徽农业科学, 2012, 40(22): 11401– 11405.

[9] 胡知渊, 鲍毅新, 程宏毅, 等. 中国自然湿地底栖动物生态学研究进展[J]. 生态学杂志, 2009, 28(5): 959–968.

[10] 王琰, 童春富. 长江口芦苇和互花米草盐沼湿地蟹类洞穴分布特征及主要影响因子[J]. 生态学报, 2017, 37(16): 5504–5513.

[11] 熊李虎, 陆健健. 长江河口湿地不同植被中无齿螳臂相手蟹的分布及其洞穴利用[J]. 动物学杂志, 2009, 44(6): 1–9.

[12] 邱冬冬, 路峰, 闫家国, 等. 滨海湿地生态系统工程师对潮间带土壤环境的影响机制[J]. 北京师范大学学报(自然科学版), 2018, 54(1): 9–16.

[13] 覃雪波, 孙红文, 吴济舟, 等. 大型底栖动物对河口沉积物的扰动作用[J]. 应用生态学报, 2010, 21(2): 458-463.

[14] 陈晓旋, 陈淑云, 曾从盛, 等. 螃蟹对闽江河口湿地土壤碳氮磷含量及其生态化学计量学特征影响[J]. 环境科学学报, 2018, 38(3): 1179–1188.

[15] 左平, 吴其江. 江苏盐城滨海湿地生态系统与管理[M]. 北京: 中国环境出版社, 2014.

[16] YANG Dan, MIAO Xinyu, WANG Bo, at al. System-Specific Complex Interactions Shape Soil Organic Carbon Distribution in Coastal Salt Marshes[J]. International Journal of Environmental Research and Public Health, 2020, 17(6): 2037.

[17] 寇存辉. 大型底栖动物扰动对潮间带沉积物中营养盐的影响[D]: 天津: 天津科技大学, 2017.

[18] 程丹东, 王元元, 宋进喜, 等. 不同底栖生物扰动对沉积物渗透性的影响[J]. 水土保持通报, 2015, 35(5): 77–81.

[19] 覃雪波, 孙红文, 彭士涛, 等. 生物扰动对沉积物中污染物环境行为的影响研究进展[J]. 生态学报, 2014, 34(1): 59–69.

[20] 孙刚, 房岩, 毕雨涵. 底栖动物对沉积物地形地貌的扰动效应[J]. 农业与技术, 2015, 35(11): 1–2.

[21] 北京林业大学. 土壤理化分析实验指导书[M]. 北京: 北京林业大学出版社, 2002.

[22] THOMAS C R, BLUM L K. Importance of the fiddler crabto salt marsh soil organic matter accu­mulation[J]. Marine Ecology Progress Series, 2010, 414(6): 167–177.

[23] KRISTENSEN E. Impact of polychaetes (spp. and) on carbon biogeochemistry in coastal marine sediments[J]. Geochemical Transactions, 2001, 2(1): 92.

[24] 王绍强, 于贵瑞. 生态系统碳氮磷元素的生态化学计量学特征[J]. 生态学报, 2008, 28(8): 3937–3947.

[25] 熊李虎, 陆健健. 长江河口湿地不同植被中无齿螳臂相手蟹的分布及其洞穴利用[J]. 动物学杂志, 2009, 44(6): 1–9.

[26] 袁兴中, 陆健健. 潮滩微地貌元素-“生物结构”与小型底栖动物的空间分布[J]. 生态学杂志, 2003(6): 124–126.

[27] 王金庆. 长江口盐沼优势蟹类的生境选择与生态系统工程师效应[D]: 复旦大学, 2008. 191.

[28] BOTTO F, IRIBARNE O. Contrasting Effects of Two Burrowing Crabs (and) on Sediment Composition and Transport in Estuarine Environments[J]. ESTUARINE COASTAL AND SHELF SCIENCE, 2000.

[29] ESCAPE M, IRIBARNE O, Navarro D. Effects of the Intertidal Burrowing Crabon Infaunal Zonation Patterns, Tidal Behavior, and Risk of Mortality[J]. Estuaries, 2004, 27(1): 120–131.

[30] DALEO P, ESCAPE M, ISACCH J P, et al. Trophic facilitation by the oystercatcherTemminick on the scavenger snail Buccinanops globulosum Kiener in a Patagonian bay[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2005, 325(1), 27–34.

[31] 张骁栋. 互花米草与蟹类扰动对崇明东滩植物种间关系及生地化循环的影响[D]: 上海: 复旦大学, 2012.

Bioturbation effects of crab activities on surface soil in tidal flat wetlands

Luo Kangning1,LIAO Anbang1, xIAO Mengyang1, WANG Yuqi1, YANG Xuejiao2, LIU Maosong1,*

1. School of life sciences, Nanjing University, Nanjing 210023, China 2. Nanjing Puhou Ecological Technology Co., Ltd., Nanjing 210023, China

In order to investigate the bioturbation effects of macrobenthos() in different plant communities in coastal wetlands, three plant communities(,and) in the tidal flat zone of the third core area of Dafeng Milu National Nature Preserves Jiangsu China were selected to establish a control experiment. Three treatments were set up in late spring: there was a multi-crab enclosure, a few-crab enclosure and a natural area in each plant community. These ecological indicators, such as the number of crab holes, physicochemical properties of soil and aboveground biomass, were observed in winter in an attempt to analyze the bioturbation effects of. The results indicated that in the communities ofand, the content of TOC and TN in the soil in the multi-crab enclosure was significantly lower than that in the few-crab enclosure; the content of TOC and TN in the soil of crab mound was significantly higher than that in the surface soil; The opposite was true in thecommunity. The C/N and C/P of soil in the multi-crab enclosures ofcommunity andcommunity were significantly lower than those in the few-crab enclosure, which, however, was not statically significant in thecommunity. There was a significantly positive correlation between the number of crab holes and aboveground biomass in the community of. The results indicated that the bioturbation effect ofreduced the stability of organic matter, accelerated the decomposition of carbon and nitrogen, decreased the content of TN and TOC in the surface soil, and promoted the growth of phytomass of; however, it had opposite effects on the surface soil ofcommunity.

tidal flat;; bioturbation; crab mound; soil factors；plant aboveground biomass

10.14108/j.cnki.1008-8873.2021.06.010

X53

A

1008-8873(2021)06-083-06

罗康宁, 廖安邦, 肖孟阳, 等. 滩涂湿地蟹类活动对表层土壤的扰动效应[J]. 生态科学, 2021, 40(6): 83–88.

Luo Kangning,LIAO Anbang, xIAO Mengyang, et al. Bioturbation effects of crab activities on surface soil in tidal flat wetlands[J]. Ecological Science, 2021, 40(6): 83–88.

2020-04-30;

2020-05-27基金项目:国家重点研发计划项目(2017YFC0506200); 国家自然科学基金(31770512)

罗康宁(1994—), 女, 贵州黔东南人, 硕士, E-mail: 742622809@qq.com

通信作者:刘茂松, 男, 博士, 副教授, 主要从事湿地生态学研究, E-mail: msliu@nju.edu.cn