笼养白颊长臂猿幼体玩耍行为的性别-年龄差异

钟 倩 江 峡 王 松 周岐海* 黄乘明

(1.珍稀濒危动植物生态和环境保护教育部重点实验室，广西珍稀濒危动物生态学重点实验室，广西师范大学生命科学学院，桂林，541004；2.南宁动物园，南宁，530003；3.中国科学院动物研究所，北京，100101)

玩耍行为是高等动物发育早期的特有行为，在个体发育过程中发挥着重要作用[1-2]。玩耍行为的功能是个体通过不同的玩耍模式，达到训练和提高自身技能(如捕食，躲避天敌，同种间的打斗，争夺配偶和繁殖养育后代等)的作用[2]，即运动训练假说(motor training hypothesis)。另外，玩耍行为在建立群内社会关系，学习群内特定的交流方式上也有重要作用，也就是社会关系假说(social-relationship hypothesis)[3-4]。

据运动训练假说，可以推测灵长类(Primates)动物在玩耍行为上有性别差异，且在性二型的动物中差异尤为明显。雌雄个体在形态特征(如体型、体重)、行为特征(如获取食物、躲避天敌、打斗、求偶繁殖及哺育后代)或社会偏好(如与同性或异性个体结成同盟)上的差异可能是造成玩耍行为出现性别差异的主要因素[4-5]。例如典型性二型明显的灵长类动物猕猴(Macacamulatta)，在体型、体重、犬齿等方面成年雄性都超过成年雌性，且为了争夺食物、领地、繁殖机会等资源，雄性个体间会引发强烈地冲突。另外，幼年期的雌雄个体玩耍行为的类型、时间、频率或对玩耍伙伴的选择受群内成年雌雄个体的影响。群内成年雄性个体主要是建立同盟关系，保护食物资源和配偶，而雌性个体则是通过理毛建立友好而稳定的社会关系及抚育后代[6]。猕猴的研究也表明，在社会玩耍(如打斗玩耍、追逐玩耍)上，未成年的雄性个体比雌性个体花费更多时间，肢体接触更多，动作更激烈[7-8]。同时，猕猴的未成年个体更倾向与同龄的同性个体玩耍[7，9]。

社会关系假说认为，进行互动性玩耍的个体间的年龄、性别，对它们今后组建的社会关系有着决定性作用[10-11]。进行社会玩耍，有利于增加群内个体的友好关系，构建稳定的关系网络，增加获得生存资源和繁殖的机会。一雄多雌社会结构的种类，为了构建更稳定的社会关系，它们对玩耍伙伴的年龄和性别有较高的选择性。例如川金丝猴(Rhinpithecusroxellana)和滇金丝猴(Rhinopithecusbieti)，幼年个体对玩耍伙伴的年龄具有很高的选择性，更喜欢与相同年龄段的个体玩耍[12-13]。同样，黑叶猴(Trachypithecusfrancoisi)对玩耍伙伴的性别有很高的选择性，少年雌雄个体通常都喜欢与少年雄性玩耍[14]。

白颊长臂猿(Nomascusleucogenys)属于灵长目，长臂猿科(Hylobatidae)，黑长臂猿属，一夫一妻制，营家族式群体生活，通常由2—5个个体组成，包括1对成年雌、雄猿，1—2只亚成年猿或1只幼猿[15-17]。目前，许多学者对西非低地大猩猩(Gorillagorillagorilla)[4]、川金丝猴[18]等性二型明显的种类或日本猕猴(Macacafuscata)[10]、猕猴[19]、黑叶猴[14]等营多雌多雄制、一雄多雌社会结构的种类在玩耍行为方面进行了较多研究。关于白颊长臂猿幼体玩耍行为的研究鲜有报道。那么社会结构特殊的白颊长臂猿幼体在玩耍行为上，是否与多雄多雌或一雄多雌社会结构的种类不同？其幼体的玩耍行为的特点有哪些？因此通过对笼养状态下白颊长臂猿幼体玩耍行为的研究分析，以期：①了解白颊长臂猿幼体玩耍行为的特点，是否有年龄、性别差异；②白颊长臂猿在社会玩耍时对玩耍伙伴的选择是否有年龄、性别差异；③验证白颊长臂猿幼体的玩耍行为是否符合运动训练假说和社会关系假说；④探讨白颊长臂猿幼体玩耍行为对其一夫一妻制的社会结构形成的影响和意义。

1 研究方法

1.1 研究地点和对象

研究地点是位于广西南宁动物园的白颊长臂猿馆，其笼舍由水泥建筑的内室和铁丝网建构的外室组成，内室尺寸为6 m×3 m×3 m，外室尺寸为7 m×5 m×4 m。内室屋顶设有供猴群休息的铁架和小木屋。外室地面铺设草坪，安装有铁质秋千和绳子供猴群玩耍休息，外室墙由铁丝网组成，方便游客观赏。研究对象为白颊长臂猿幼体6只，其中雄性4只、雌性2只。根据个体的性别、体型大小、毛色以及打架伤痕等特征，对其识别并命名(表1)。

表1 笼养白颊长臂猿群的组成

1.2 玩耍行为的分类和定义

玩耍行为根据是否有2个或2个以上的个体间进行的相互玩耍，可分为2种：社会性玩耍和非社会性玩耍[20]。社会性玩耍包括打斗式玩耍、拥抱玩耍；非社会性玩耍包括运动性玩耍、物品玩耍。根据江峡[21]的研究对这4种玩耍行为进行定义：①打斗式玩耍，2个或2个以上个体发生相互咬斗、扭打等。②拥抱玩耍，2个个体腹部相对，双手紧抓对方背部毛发或两肋，头部倚在对方肩上或手臂上，脸部表情松弛。③运动性玩耍，个体独自进行快速、剧烈的身体活动，如奔跑、翻筋斗。④物品玩耍，个体独自反复操作环境中的某一物品。

1.3 数据收集和分析

收集和整理数据从2008年8月15日—10月25日，观察时间是每日08：00—17：00，夏日午间温度高，白颊长臂猿一般会进入屋顶小木屋休息，因此停止记录。采用焦点取样法和全事件记录法[22]收集白颊长臂猿猴群的玩耍行为数据。以15 min为1个取样时间段，随机选择1个个体作为焦点动物，记录该个体发生玩耍行为的类型、持续时间；如果出现社会玩耍行为，则记录玩耍行为的发起方和接受方。当玩耍类型、玩耍对象发生改变和玩耍行为停止30 s以上，则视为1个行为回合的结束。如果2个以上个体进行互动性玩耍，则记录为多个玩耍行为的回合[21]。为保证取样的随机性和均衡性，从6只白颊长臂猿幼体中随机选择1个个体，完成1个完整取样时间的数据收集，再从剩余的5个个体中随机选择1个，以此类推，直到完成群内所有个体的数据收集，再开始下一轮的数据收集。如果天气或其他因素导致无法收集1个完整取样时间段的数据，则停止此次收集，在下个取样时间段继续收集，其他个体依次顺延。

研究期间，对每个个体分别收集了48个完整有效的时间段(共720 min)，共288个完整取样时间段(共4 320 min)。应用Mann-WhitneyU检验玩耍行为的性别、年龄差异，应用χ2检验选择玩耍伙伴的性别、年龄差异，显著性差异设置为α=0.05。数据的整理和分析在软件 SPSS 22.0 和Excel 2013上进行。

2 研究结果

2.1 玩耍行为的类型

研究期间，收集白颊长臂猿幼体玩耍行为共 2 952个回合，其中社会玩耍1 121个回合，非社会性玩耍1 831个回合。幼体的玩耍行为总共花费2 902.1 min，占总观察时间(4 320.0 min)的67.18%。社会性玩耍和非社会性玩耍分别占总玩耍时间的28.62%和71.38%，其中，打斗玩耍占23.31%，拥抱玩耍占5.31%；运动性玩耍占68.02%，物品玩耍占3.36%。

2.2 玩耍行为的性别-年龄差异

在整个观察期，以玩耍频次比例的分布来比较，雄性在运动玩耍上的频次最多(58.25%)，在拥抱玩耍上频次的最少(1.88%)；雌性在运动玩耍上的频次最多(51.76%)，在物品玩耍上的频次最少(5.02%)(图1)。统计学检验表明：雌雄幼体在不同玩耍行为上的玩耍频次不具有明显的性别差异(U=3.000，P=0.643；拥抱，U=0，P=0.064；运动，U=2.000，P=0.355；物品，U=3.000，P=0.643)。

根据研究个体的出生年月(表1)，将个体分为1—2岁、2—3岁的2个年龄段。通过比较不同年龄幼体的玩耍行为发现，1—2岁的个体在运动玩耍上的频次最多(55.37%)，在物品玩耍上的频次最少(4.49%)(图2)；2—3岁的个体在运动玩耍上的频次最多(57.75%)，在拥抱玩耍上的频次最少(1.88%)。统计学检验表明：1—2岁与2—3岁的幼体用于4种玩耍行为的玩耍频次无显著差异(打斗，U=3.000，P=0.643；拥抱，U=2.000，P=0.355；运动，U=3.000，P=0.643；物品，U=4.000，P=1.000)。

2.3 对玩耍伙伴性别-年龄的选择

在1 121个社会玩耍的回合中，雌、雄幼体主动发起玩耍行为分别为382、739个回合，分别占总回合的34.08%、65.92%(表2)。通过比较幼体对不同性别玩耍伙伴的选择发现，雌雄性幼体在选择玩耍伙伴时通常喜欢与雄性个体玩耍(雌性，χ2=16.581，df=1，P<0.05；雄性，χ2=7.635，df=3，P<0.05)(图3A)。对比不同年龄组玩耍伙伴的选择发现，1—2岁的幼体选择玩耍伙伴时，没有年龄偏好(χ2=1.773，df=3，P=0.183)；2—3岁的幼体优先选择与1—2岁的幼体玩耍(χ2=73.870，df=1，P<0.05)(图3B)。

表2 白颊长臂猿幼体发出和接受玩耍行为的频次矩阵

3 讨论

3.1 玩耍行为不存在性别、年龄差异

研究中，白颊长臂猿幼体在4种玩耍行为上未表现出性别差异，该结果与运动训练假说[2]不一致。出现这样的结果，可能有以下原因：第一，可能与生活环境有关。由于笼舍环境、大小，以及个体差异(年龄、性别、个性)等一系列因素可能会对灵长类的行为产生影响[22-23]。在人工组合的笼养条件下，白颊长臂猿食物资源充足，无天敌干扰，雄性不需要争夺食物资源、保卫领地和家庭安全，因此雄性社会玩耍行为(打斗式玩耍)退化。第二，白颊长臂猿是一夫一妻制的社会结构，雌性不需要通过理毛去建立稳定而友好的社会关系，因此雌性社会性玩耍(拥抱玩耍)减少。安全且食物资源充足的生活环境下，雌雄幼体有更多的时间去发展游戏行为(运动性玩耍、物品玩耍)。玩耍行为主要发生在个体发育的特定阶段，随着年龄的增长，个体的玩耍行为类型、时间会发生变化[19]。但在此研究中，1—2岁与2—3岁白颊长臂猿的社会性玩耍行为(打斗式玩耍、拥抱玩耍)和非社会性玩耍(运动性玩耍、物品玩耍)未出现显著性差异。可能由于与其他灵长类如熊猴(Macacaassamensis)、猕猴等相比，白颊长臂猿性成熟晚(7岁)，发育缓慢，1—3岁都处于幼体期，且研究对象年龄相近，导致玩耍行为没有显著性差异[24]。由于本研究对象个体数量较少，未来仍需增加样本量以进一步验证运动训练假说。

3.2 对玩耍伙伴的选择存在性别、年龄差异

社会关系假说认为，进行互动性玩耍的个体间的年龄、性别对今后彼此之间组建社会关系有着决定性作用[10-11]。由于白颊长臂猿不同于多雄多雌制的熊猴、猕猴和黑猩猩(Pantroglodytes)等灵长类的社会结构，其社会结构是一夫一妻制，雄性白颊长臂猿配偶是唯一的，且雌雄个体体型大小无明显差别。这意味在争夺交配权时，雄性不需要和其他雄性个体建立同盟关系。因此预测雄性个体在选择玩耍对象时，无性别差异。一夫一妻制的社会结构，也意味着雌性不需要通过理毛等行为去建立稳定的社会关系，因此预测雌性个体在选择玩耍对象时，无性别差异。但本研究表明，雄性和雌性个体均优先选择与雄性个体玩耍，与社会关系假说[3-4]不一致。可能是由于研究群内雄性数量多于雌性，导致个体选择雄性玩耍的机会增加，这一结论还需进一步验证。

另外，研究表明，白颊长臂猿1—2岁幼体对玩耍伙伴没有年龄偏好，2—3岁幼体优先选择低龄1—2岁的个体。可能是由于1—2岁和2—3岁年龄段的白颊长臂猿年龄接近，发育程度接近，个体力量等差距不大，导致1—2岁的幼体选择对象时无年龄偏好；2—3岁幼体优先选择1—2岁的幼体，可能是2—3岁个体较少，缺少玩耍对象，总之，白颊长臂猿更喜欢与年龄接近的个体玩耍。同龄的玩耍伙伴，其双方在体型大小、力量和技能等方面匹配度很高，能达到更好地增强体力、提高技能的作用[17，25-28]。如1—2岁的川金丝猴喜欢与单元内的青少年个体玩耍，其次喜欢与新生个体玩耍[12]；0—3岁的滇金丝猴更喜欢与同年龄段的个体玩耍[13]。这个结果与社会关系假说预测结论是基本一致的。

笔者对白颊长臂猿玩耍行为的研究结果能够为以后研究玩耍行为提供一定的参考。同时，在今后相关研究中应该把研究个体数量少以及人工组合的问题考虑进去。野外生存环境对白颊长臂猿的玩耍行为是否会产生影响，玩耍行为遵循着怎样的规律，希望以后有条件可以对其进行更深入地研究。