白洋淀轮虫群落结构及富营养化评价

李佳豪，杨辰，马乐，崔思琪，康现江，肖国华，李凤超

(1.河北大学 生命科学学院，河北 保定 071002； 2.河北大学 生命科学与绿色发展研究院，河北 保定 071002；3.河北省海洋与水产科学研究院 河北省海洋生物资源与环境重点实验室，河北 秦皇岛 066200；4.河北省动物系统学与应用重点实验室，河北 保定 071002)

轮虫是广布于各类水体中的后生浮游动物，拥有较强的繁殖速率和散布能力，能快速占领生态系统中的多种生态位，有效利用食物资源，在水生态系统的物质循环和能量流动中起着重要作用.轮虫的物种组成和群落结构变化也能很好地反映出水环境质量的变化[1-2].白洋淀是华北平原最大的淡水湖泊，号称“华北明珠”，水域面积约256 km2，在调节气候、缓洪滞沥、净化水质以及维系区域生物多样性等方面发挥着重要作用，具有重要的生态服务功能[3].20世纪60年代以前，白洋淀水质清澈，风景秀丽，渔苇粮航，诸业和谐.20世纪70年代以后，随着流域内工业的发展和人口的增加，工业废水和生活污水的大量流入，白洋淀水体遭受污染，富营养化日趋严重[4].加之上游来水量不足，生态环境日益恶化，生物多样性降低，不仅影响了水体自净能力，也破坏了白洋淀自然景观.长期以来，白洋淀的生态环境受到学界广泛关注，在生物多样性、污染物的生态毒性以及生态价值评估方面做了大量研究工作[5-7].雄安新区成立以来，国家加快推进白洋淀流域水环境的综合整治，取缔了大量非法入河排污口，部分地区治理效果显著.为全面了解白洋淀水质及生物多样性现状，于2018年5月、8月和10月对淀区26个采样点进行了调查，测定了多种环境因子，对轮虫生物多样性和群落结构演化进行了系统分析，综合评价了白洋淀富营养化现状，旨在为白洋淀生态修复及流域水环境治理提供基础数据.

1 材料与方法

1.1 采样点的设置

根据人为干扰状况及功能区划分规则，白洋淀可分为污染性河流入口、城郊易污区、旅游区、代表性大淀、村落生活区等不同功能区[8].为全面反应各淀区水质状况，本次调查共设26个采样点(图1和表1)，于2018年5月、8月和10月进行3次采样，分别代表春、夏、秋3个季节.采用GPS定位，以保证各季节各采样点位置一致.所测的环境因子包括水温(WT)、溶解氧(DO)、pH、水深(WD)、透明度(Tr)、总氮(TN)、总磷(TP)、叶绿素a(Chla).其中WT、DO、pH、WD、透明度现场测定，TN、TP、Chla按国家标准方法进行测定.

图1 白洋淀采样点位置Fig.1 Location of the sampling sites in Baiyangdian Lake

表1 白洋淀采样点经纬度Tab.1 Latitude and longitude of the sampling sites in Baiyangdian Lake

1.2 样品的采集、物种鉴定与群落结构分析

定性样品用25号浮游生物网采集(活体和福尔马林固定样品各1份)，实验室内显微镜下鉴定轮虫种类.定量样品用有机玻璃采水器于水面下0.5 m处取1 L水样，加入15 mL鲁哥氏液固定，沉淀48 h后，移去上清液并浓缩定容至50 mL.

轮虫种类鉴定，主要参考文献[9-11]进行.

轮虫丰度，采用1 mL浮游动物计数框计数：50 mL浓缩后的样品摇匀后，移液枪吸取1 mL，注入浮游动物计数框中，显微镜下进行全片计数，计数3次取平均值.换算公式为

N=(Vs×n)/(V×Va),

式中,N为1 L水样中浮游动物的个体数量(ind./L)，n为计数所得的个体数，Vs为浓缩体积(mL)，V为采样水体积(L)，Va为计数板体积(mL).

轮虫生物量，采用体积法估算，把轮虫细胞看作近似的几何图形，通过体积公式求得生物体积[9].

1.3 数据处理

优势种根据优势度Y确定，当Y≥0.02时确定为优势种[12]

Y= (ni/N)×fi,

式中，ni为物种i的个体数，N为所有种类个体数，fi为i种的出现频率.

Shannon-Wiener多样性指数(H′)和Pielou均匀度指数(J)计算公式为

H′= -∑(Pi) (lnPi)，

J=H′/log2S，

式中，Pi为物种i的个体占总个体数的比例，H′为Shannon-Wiener多样性指数，S为物种数.采用的评价标准为H′：0～1为多污型，1～2为α-中污型，2～3为β-中污型，3～4为寡污型，>4为清洁水体；J：0～0.3为多污型，0.3～0.5为中污型，0.5～0.8为寡污型，0.8～1.0为清洁型[13].

富营养化状况选用Carlson提出经Aizaki修正的综合营养状态指数(TSIM)评价[14]，以Tr、Chla和TP浓度为指标，以Chla为基准，采用加权平均处理，公式为

TSIM(Chla) =10×(2.46+ln Chla/ln 2.5)，

TSIM(Tr) =10×[2.46+(3.69-1.53 ln Tr)/ln 2.5]，

TSIM(TP) =10×[2.46+(6.71+1.15 ln TP)/ln 2.5]，

TSIM=W(Chla)×TSIM(Chla)+W(Tr)×TSIM(Tr)+W(TP)×TSIM(TP)，

式中，W(X)为各参数的权重，其中W(Chla)为54%，W(Tr)为29.7%，W(TP)为16.3%.

采用SPSS软件分析多样性指数、丰度、生物量和种数与环境因子的相关性.

2 结果

2.1 白洋淀理化因子的变化

如图2所示，白洋淀春季、夏季和秋季平均WD分别为2.47、2.45和2.92 m，全年平均WD 2.61 m.春季、夏季和秋季WT均值分别为19.6、31.2和16.9 ℃.Tr呈明显的季节变化，平均值春季最高(0.95 m)，夏季最低(0.66 m).水体pH值平均8.30，偏碱性.DO、TN和TP最大值分别为14.70、3.80和0.51 mg/L，均出现在大鸭圈采样点.DO全年最低为0.16 mg/L(捞王淀)；TN全年最低值为0.51 mg/L(唐家淀)，全年平均1.34 mg/L；TP最低值出现在池鱼淀，为0.01 mg/L，均值夏季最高(0.14 mg/L)，春季最低(0.06 mg/L).Chla最高值出现在孟家淀，最低为羊角淀，均值季节变化为秋季(35.41 μg/L)>春季(28.82 μg/L)>夏季(23.21 μg/L).

图2 白洋淀采样点的理化因子Fig.2 Physico-chemical parameters of the sampling sites in Baiyangdian Lake

2.2 白洋淀轮虫群落结构特征

2.2.1 物种组成及优势种季节变化

本次调查共鉴定出轮虫21属61种(表2)，以臂尾轮虫属的物种最多，共10种；其次是异尾轮虫属(7种)、三肢轮虫属(5种)、单趾轮虫属(5种)和晶囊轮虫属(5种).不同采样点轮虫种数差异极大，物种数量最多的聚龙淀达20种，占总种数的32.7%；池鱼淀物种数量最少，仅为6种，占总物种数量的9.8%(图3).春季、夏季和秋季各采样点分别观察到30、21和52种轮虫，在3个季节均出现的物种为16种，占总物种数量的26.2%.

表2 白洋淀轮虫物种名录Tab.2 List of rotifer species in Baiyangdian Lake

图3 白洋淀采样点轮虫物种数量Fig.3 Number of rotifer species of the sampling sites in Baiyangdian Lake

将优势度Y≥0.02的种确定为优势种，各季优势种数量分别为春季5种，夏季7种，秋季6种(表3).轮虫优势种季节更替明显，春-夏、夏-秋的优势种更替率分别为67%和82%.萼花臂尾轮虫在春季和夏季占绝对优势，在旅游区(白洋淀1，白洋淀2)、河流入口(大鸭圈，马棚淀)和淀区深处居民点附近(弯篓淀)丰度最高；角突臂尾轮虫在春夏秋均为优势种，3季平均出现率73%，各采样点丰度差异不大；小多肢轮虫为白洋淀夏季和秋季的主要优势种，出现频率较高，除春季为73%外，夏季和秋季出现频率均在90%以上，在白洋淀西侧各采样点数量较多，而东侧数量较少.

表3 白洋淀轮虫优势种丰度及优势度Tab.3 Abundance and dominance of dominant species of rotifer in Baiyangdian Lake

2.2.2 轮虫丰度和生物量

春、夏、秋3季白洋淀轮虫丰度(图4)均值分别为210、1 240和3 372 ind./L，最高为6 930 ind./L(秋季，三角淀)，最低为2 ind./L(春季，平阳淀).除烧车淀1、烧车淀2、羊角淀和弯篓淀(邸庄)外，各采样点轮虫丰度均为秋季最高，春季最低.生物量季节变化规律与丰度大致相同，3季平均生物量分别为0.22、0.88和0.90 mg/L，最低0.002 8 mg/L(春季，捞王淀)，最高5.94 mg/L(夏季，大鸭圈).大鸭圈采样点夏季臂尾轮虫数量剧增，占轮虫总丰度的66%，远超出春季和秋季(分别占总丰度的34%和31%).臂尾轮虫体积相对较大，是轮虫生物量的主要构成，且大鸭圈富营养化严重，轮虫丰度较高，导致此站点夏季生物量最高.

图4 白洋淀轮虫丰度和生物量变化Fig.4 Abundance and biomass of rotifer in Baiyangdian Lake

2.2.3 Shannon-Wiener多样性指数和Pielou均匀度指数

白洋淀轮虫Shannon-Wiener多样性指数(图5)春夏秋均值分别为1.57、2.30和1.99，全年均值为1.95.春季白洋淀1采样点Shannon-Wiener多样性指数最低，仅为0.33，最高为3.06(夏季，烧车淀2).与其他采样点相比，白洋淀2、泛鱼淀、平阳淀、唐家淀、光淀、烧车淀2、大鸭圈、羊角淀、马棚淀和三角淀共计10个采样点轮虫Shannon-Wiener多样性指数较高.与Shannon-Wiener多样性指数的变化规律相似，Pielou均匀度指数(图6)表现为夏季高，春季和秋季低的趋势，春夏秋均值分别为0.76、0.86和0.72，3季均值为0.78.

图6 白洋淀轮虫Pielou均匀度指数(J)Fig.6 Pielou evenness index (J) of rotifer in Baiyangdian Lake

图5 白洋淀轮虫Shannon-Wiener多样性指数(H′)Fig.5 Shannon-Wiener diversity index (H′) of rotifer in Baiyangdian Lake

多样性指数不仅能反应群落结构的稳定性、评价物种资源丰富度、衡量群落演替进程，也能作为评价水质优劣的指标[13].从Shannon-Wiener多样性指数看，白洋淀水体春季为α-中污型，夏季为β-中污型，秋季为α-中污型.所有样点中，大鸭圈(2.58)、光淀(2.75)、平阳淀(2.71)和唐家淀(2.81)的Shannon-Wiener多样性指数相对较高.从Pielou均匀度指数看，白洋淀水体春季和冬季为寡污型，夏季为清洁型.光淀(0.85)、池鱼淀(0.93)、龙王淀(0.93)、捞王淀(0.90)、唐家淀(0.93)、平阳淀(0.90)和大麦淀(0.87)的Pielou均匀度指数相对较高.白洋淀全年Shannon-Wiener多样性指数和Pielou均匀度指数的均值分别为1.98和0.78.

2.3 轮虫群落参数与环境因子的关系

对白洋淀轮虫群落参数与环境因子进行了Pearson相关性分析(表4)，结果显示，Shannon-Wiener多样性指数与TP呈显著正相关(r=0.242，P<0.05).Pielou均匀度指数与WT和Tr呈显著正相关(r=0.274，P<0.05；r=0.254，P<0.05)，与Chla呈显著负相关(r=-0.328，P<0.01).轮虫丰度与DO、WD、Chla和TP呈显著正相关(r=0.377，P<0.01；r=0.251，P<0.05；r=0.237，P<0.05；r=0.288，P<0.05)，而与Tr呈显著负相关(r=-0.461，P<0.01).轮虫生物量与TN和TP显著正相关(r=0.441，P<0.01；r=0.565，P<0.01)，与Tr显著负相关(r=-0.350，P<0.01).轮虫种数与WD呈显著正相关(r=0.229，P<0.05)，而与WT呈显著负相关(r=-0.559，P<0.01).

表4 轮虫群落参数与环境因子的相关性Tab.4 Correlation of community parameter of rotifer and environmental factors in Baiyangdian Lake

H′.Shannon-Wiener多样性指数；J. Pielou均匀度指数；BD.丰度；B.生物量；S.种数；WT.水温；DO.溶解氧；WD.水深；Tr.透明度；Chla.叶绿素a；TN.总氮；TP.总磷.

2.4 白洋淀营养状况评价

2.4.1 TSIM法评价

TSIM评价标准为TSIM<37为贫营养型，37≤TSIM<53为中营养型，TSIM≥53为富营养型.春夏秋3季白洋淀水体TSIM的均值分别为59.76、63.76和64.58，总体上，春季富营养化程度最低(图7).从TSIM看，除龙王淀(TSIM为49.69)为中营养水平外，其他采样点均为富营养化状态.

图7 白洋淀各采样点综合营养状态指数(TSIM)Fig.7 Trophic state index (TSIM) of Baiyangdian Lake

2.4.2 以Chla、TN和TP为指标评价

本次调查白洋淀TP均值为(0.090 ± 0.04) mg/L，超过湖泊水体富营养化的标准(0.05 mg/L)[15]，叶绿素a均值为29.2 μg/L，超过富营养化质量浓度标准10 μg/L，而总氮超过0.2 mg/L就容易引起水体的富营养化.对比其他湖泊和白洋淀以往环境数据，白洋淀水体营养化程度仍处于较高水平，但是相比于2010年，各项指标均有所下降(表5).

2.4.3 以轮虫优势种为指标评价

本次调查确定的12个轮虫优势种中，已有报道的污染指示种共10种(表6)，其中o寡污型1种，o-β中污型5种，β中污型2种，β-α中污型2种.可见，污染指示种中大部分为中污型，以适宜在营养水平较高水体生长的臂尾轮虫属的种类为主[20].

表6 白洋淀出现的轮虫污染指示种Tab.6 Rotifer pollution indicators of Baiyangdian Lake

3 讨论

轮虫是淡水浮游动物的四大类群之一，具有繁殖周期短、周转快、生产量高等特点，对维持水生态系统结构稳定和功能完整具有重要意义[21-22].轮虫的物种组成、优势种、丰度及生物量都可作为指标间接反应水体质量，其种群变化对水环境的响应比其他浮游生物更为迅速[23].目前已有报道表明，可通过多样性指数等分析轮虫群落动态与种群变动，进而分析水质变化和预测变化趋势[24-25].

3.1 白洋淀轮虫群落结构

20世纪80年代至90年代白洋淀污染严重.1982年，白洋淀鉴定出轮虫32种[26]，但在1993年仅观察到24种[27]，1998年保定市污水处理厂运行后，减轻了白洋淀的水体污染，2006年轮虫种类恢复到41种[28].之后，随着引水济淀及淀区生态修复的开展，白洋淀环境逐渐得到改善.本次调查共发现61种轮虫，与2006年的结果相比物种数量增加46%，这在一定程度上表明白洋淀水质在不断恢复.

本次调查发现，角突臂尾轮虫、萼花臂尾轮虫和小多肢轮虫为白洋淀主要的优势种.1993年的结果显示，白洋淀优势种为臂尾轮虫和龟甲轮虫；2006年臂尾轮虫属、多肢轮虫属、龟甲轮虫属和三肢轮虫属为白洋淀轮虫优势种[28].上述结果表明，自20世纪80年代至今，白洋淀轮虫主要优势种尚未发生明显变化，均为耐污性种类.

3.2 白洋淀富营养化状况及污染特征

Margatritora等[29]认为，在一定范围内湖泊水体富营养化会显著提高轮虫的种群密度.钱方平等[30]也指出，随着水体富营养化程度的增加，轮虫均匀度指数会减少.与2005年的数据相比[28]，白洋淀轮虫在丰度和生物量上均有不同程度的减少，而Pielou均匀度指数有所增加(从0.59增至0.78).此外，TN、TP和Chla等指示水体营养化程度的指标也有不同程度的降低，这表明白洋淀水体仍处于富营养化状态，但与之前相比水质已有一定程度的改善.

按照TSIM的评价标准，即TSIM<37为贫营养型，37≤TSIM≤53为中营养型，TSIM≥53为富营养型，白洋淀26个采样点中，只有龙王淀为中营养水平(TSIM指数为49.69)，其余各采样点均处于富营养水平.白洋淀TSIM虽然几乎都在富营养化区间，但不同区域富营养化程度有明显差异.根据TSIM的数值大小可以把白洋淀淀区分为3个污染层级：第1层为大鸭圈-八大淀-三角淀，其TSIM一般大于70，采样点包括烧车淀1、烧车淀2、大鸭圈、王家寨、八大淀、麦淀、三角淀、白洋淀1、白洋淀2、羊角淀和马棚淀，上述样点处于淀区西部边缘，靠近安新城区，承接上游的生活污水，富营养化较为严重；第2层为光淀-大麦淀-弯篓淀(邸庄)，TSIM介于60～70，包括光淀、平阳淀、大麦淀、鲥鯸淀、前塘淀、后塘淀和弯篓淀(邸庄)等采样点，这些采样点多位于淀区中部，水体经过自净作用，污染程度有所降低；第3层为池鱼淀-捞王淀-泛鱼淀，其TSIM处于50～60，包括池鱼淀、龙王淀、捞王淀、唐家淀、泛鱼淀、聚龙淀、孟家淀和胡家洼，这些采样点位于淀区下游或开阔水域，远离村庄和污染源，水体自净效果更佳.除TSIM外，白洋淀轮虫丰度、生物量和多样性指数的变化也表现出淀区西部富营养化程度高于东部的状态，与理化因子评价结果一致.

3.3 白洋淀污染治理建议

白洋淀西部淀区富营养化程度高于东部，而西部地区集中了主要的河流入淀口，表明上游营养盐的输入是白洋淀富营养化的重要因素，因此消减上游河流营养盐的输入仍然是白洋淀治理的重要任务.部分位于淀区内部的采样点TN和TP含量也较高，表明淀区村庄的内源污染也是白洋淀富营养化的另一重要因素.加强淀中村生活污水和固体废弃物的治理，设置合理的旅游强度，是白洋淀污染控制的另一重要任务.

致谢：河北大学生命科学学院2015级本科生张姗和孙晓丽,2018级硕士生祝荣和张琦参与了部分工作，在此一并感谢.