放牧牦牛行为及其对高寒草地土壤特性的影响研究进展

杜子银，蔡延江，王小丹，张斌

(1.西华师范大学国土资源学院，四川 南充 637009；2.浙江农林大学环境与资源学院，浙江 杭州 311300；3.中国科学院、水利部成都山地灾害与环境研究所，四川 成都 610041)

牦牛(Bosgrunniens)是我国青藏高原高寒地区的特有牛种，能够利用很短的牧草生长期，将光、水和草地等资源转化成乳、肉、毛、皮和粪[1]，既为藏区牧民提供必要的生产和生活资料，也是牧民家庭经济收入的主要来源。在放牧草地生态系统中，牦牛通过采食牧草、践踏土壤和排泄粪尿3种主要行为过程改变高寒草地土壤-植被系统的物质循环和能量转换[2-3]，进而可能对脆弱高寒草地生态系统生产力及其生态服务功能等产生不容忽视的重要影响。

在自由放牧过程中，牲畜采食是从草地生态系统摄取养分的过程，而粪尿排泄则是向草地土壤归还养分的重要过程，二者被认为是天然草地土壤养分输出和输入的主要途径，也是草地营养物质循环的关键环节。一般而言，牲畜采食行为和排泄频次等与草场状况、放牧模式和气候环境等因素密切相关。而牲畜践踏是不同于采食和排泄行为的作用于草地的重要途径之一，通常具有作用时间长、直接作用的草地组分多和效果持久的特点[4]。不同践踏强度通过改变土壤理化和生物学性质等成为影响草地生态系统碳氮循环的重要因素[5-7]。在草地生态系统中，牲畜-牧草-土壤是一个完整体系，土壤作为牧草生长和牲畜活动的载体，既是牧草养分的储存库，也是动植物分解和养分循环的场所，通常与牧草和放牧牲畜表现为相互影响和相互制约的关系[8]。而且，对于青藏高原脆弱高寒草地生态系统而言，探究主要放牧牲畜类型之一的牦牛的行为特性及其对草地土壤理化和生物学性质的影响，对于明确各行为过程的特征、影响因素和对高寒草地土壤和植被影响效应的差异显得尤为重要。然而，已有的研究普遍从牦牛与环境的关系[9]，牦牛放牧强度或放牧模式对草地植被的影响[10-11]，以及牦牛生产性能等方面进行了报道[1,12-14]，而具体针对牦牛采食、践踏和粪尿排泄行为特征的探究相对较少，且关于不同行为的生态环境效应及其相互影响方面的系统论述更鲜见报道，从而导致当前关于放牧牦牛3种主要行为对草地土壤养分动态、植物生长以及生态系统生产力等的作用机制及差异性的认识还十分有限。因此，将放牧牦牛采食特征、践踏过程和粪尿养分归还及其对草地土壤物理结构、养分动态和植被生长的影响等加以综述，可为科学评估放牧牦牛对青藏高原脆弱草地生态系统的影响效应提供有益参考。

1 牦牛种群数量及其分布特征

牦牛是牛属动物中能适应严酷高寒气候环境的珍稀畜种资源，牦牛数量和空间分布主要受自然的气温冷热变迁和人为的部族和民族迁移等因素的影响[15]。我国是世界上拥有牦牛种群和数量最多的国家，总量达1500多万头，超过全世界牦牛总数的95%，且主要分布在以青藏高原为中心，以阿尔泰山、昆仑山、祁连山、唐古拉山、冈底斯山和喜马拉雅山为骨架的中国西北和西南高原地区[16]。涉及西藏、青海、四川、甘肃、新疆和云南6省区，其数量分别为497.13、470.00、420.12、125.92、19.25和4.53万头[17]。产区范围为27°-40° N，74°-105° E，产区面积约占我国国土面积的1/4[16]。总体而言，我国牦牛种群数量自1998年以来处于增加趋势，仅2008-2009年放牧牦牛的牧区和半牧区牦牛数量有较大下降[16]。李学荣等[17]指出，我国牦牛品种主要包括：青藏高原型、横断高山峡谷型、羌塘高原型、白牦牛、长毛牦牛等5种类型。具有代表性的10个优良类群主要有西藏亚东牦牛、嘉黎牦牛和斯布牦牛、青海高原型和环湖牦牛、四川麦洼和九龙牦牛、甘肃天祝白牦牛、新疆巴州牦牛、云南中甸牦牛。另外，受气温的海拔垂直递减率的制约，牦牛分布具有海拔和温度分布的特点。例如，在31° N以南地区和以北地区，牦牛分布的海拔下限分别为3000和2500 m[16]，表明牦牛分布的海拔下限与纬度有关。而牦牛分布的海拔上限可能因牧场海拔和放牧模式等的不同具有一定的差异。西藏牦牛夏季放牧地的最高海拔可达6000 m，而在四川基于放牧地的牦牛分布的海拔上限约为5000 m[16]。除此之外，牦牛分布的温度特点主要表现为，不适宜在年均气温超过5 ℃，7月平均气温超过13 ℃的地区生存。这主要是由于当环境温度升高到13 ℃时，牦牛呼吸频率每min增加23次。而当环境温度继续升高到16 ℃时，牦牛脉搏每分钟增加5.4次，体温和皮温分别升高0.3和3.2 ℃[16]，并开始出现不适症状。

2 放牧牦牛行为特性

2.1 采食行为

放牧牦牛在长期进化过程中能够适应高寒草地严寒、低氧和强辐射等极端气候条件，可通过全年采食天然牧草的方式以维持生存[18]。研究表明，牦牛具有与其他牛种不同的采食器官和采食行为，采食方式包括卷食、啃食以及卷食和啃食相结合3种主要类型，而其具体采食方式的选择往往取决于牧草生长状况[13,19]。在高寒环境下，牦牛采食方式的选择具有季节变化特征，目的是为了更好地应对低牧草生境，适应放牧草地积雪覆盖和牧草低矮等状况。孟庆辉等[19]在天祝高寒草原的研究指出，牦牛采食模式与牧草高低关系密切，卷食是其最佳采食方式，啃食和卷食相结合次之。在牧草最低的1-3月，牦牛采食方式为啃食且主要采食牧草根部；在牧草相对较高的4-6月和9-12月，转变为啃食和卷食相结合的方式且主要采食叶茎部；在牧草生长旺盛的7、8月采用最有利的卷食行为，便于节省采食时间和提高采食效率。此外，刘振魁[12]研究发现，当草层高度在14 cm以上时，牦牛常用舌卷食的方式采食，卷食高度一般为10 cm左右；而当草层高度低于14 cm时，一般用唇啃食方式，啃食后牧草残茬高度为1.5～4.0 cm。就采食的牧草种类而言，牦牛最喜食禾本科牧草，其次是莎草科牧草，常采食各种针茅(Stipaspp.)和苔草(Carexspp.)。然而，在青南地区高寒草甸和高寒灌丛草地的研究发现[20]，矮嵩草(Kobresiahumilis)和小嵩草(Kobresiaparva)等莎草科植物是牦牛最喜食且选择性最高的植物，与周寿荣[21]报道的牦牛对禾本科牧草的优先选择性较高的观点不同，表明牦牛选择性采食可能是由能够采食到的植物种类及采食环境等多种因素共同制约的。另一方面，牦牛采食时间与其采食量关系密切，从而可对其自身生长和草地生产力产生直接或间接的影响。欧阳熙[22]研究发现，川西北高原成年牦牛放牧采食时间冷季长于暖季，且暖季牦牛在清晨和日落之前采食时间长，正午采食少[13]。而白彦福等[23]在青海果洛州高寒草甸的研究发现，夏季和冬季牧场牦牛采食时间分别为504.9和243.1 min(表1)，初牧和归牧前是牦牛采食活动剧烈的时间，牦牛采食符合晨昏活动格局，总体上表现为采食-休息-采食的活动规律。这主要是由于冬季牧场早上9:00和10:00以及下午归牧前17:00和18:00气温处于牦牛等温区(8～14 ℃)内，适宜于牦牛的采食活动，而夏季牧场日平均气温变化高出牦牛活动等温区，从而对其采食活动产生一定的影响[23]。丁路明等[24]对青海三角城区牦牛的采食行为研究指出，秋季和冬季牧场牦牛日采食时间分别为450和439 min(表1)，且白天的采食活动分别主要发生在8:00-20:00和7:00-18:30，夜间均以反刍为主。然而，在祁连山区秋季牧场24 h的自由放牧活动中，牦牛表现出3个采食高峰，分别在9:00-10:00，18:00左右和23:00左右。这可能是由于秋季牧草枯黄，牧草质量降低，牦牛白天采食的牧草不足以满足其生长和维持需要，从而导致夜间又出现一个采食高峰，便于牦牛为渡过牧草短缺的冬季做能量储备[25]。由此可见，季节更替导致的气候环境和牧草生长状况的改变对于牦牛采食方式的选择及其日采食时间的表现等方面均会产生重要的影响。

另一方面，牦牛采食量与其采食速度、单口采食量以及采食口数等因素密切相关。欧阳熙[22]研究发现，川西北高原成年牦牛冷暖季每头每天采食牧草口数分别为22045和22987口，每头牦牛平均每天采食鲜草干物质量约为8.30和10.80 kg。崔占鸿等[26]在青海三江源区高寒草甸草场的研究指出，青草期和枯黄期牦牛日采食量分别为3.69和2.96 kg，二者差异极显著，但与欧阳熙[22]的研究结果差异较大，这可能与放牧牦牛的类型以及草场牧草状况不同等因素有关。此外，孟庆辉等[19]研究发现，天祝白牦牛单口采食量为0.70～2.55 g·口-1，日采食总量为4.33～9.89 kg，其中10月采食量最高，3月最低。这与袁丰[27]在海拔较高的天祝乌鞘岭牧区的研究结果不同，即放牧牦牛全年的日均牧草干物质采食量为5.10～6.84 kg，采食量较高的5和8月之间差异不显著，但均显著高于非生长季的牧草采食量，表明海拔高度导致的牧草物候期和生长状况的差异对于牦牛采食量具有一定的影响。另外，通过与内蒙古温带草原环境下放牧的蒙古牛和科尔沁牛的主要采食行为参数的比较可以看出，青藏高原放牧牦牛在牧草较为匮乏的秋冬季的日均牧草采食量总体较高(表1)，这可能与高寒环境条件下牦牛需要采食更多的牧草用以满足日常需求以及储存能量便于应对冬季牧草短缺的困境等因素关系密切。

表 1 不同畜种主要牧食行为参数的比较Table 1 Comparison of foraging behavior parameters for different breeds

2.2 践踏行为

践踏作用是牲畜作用于草地的重要途径之一，相对于采食和排泄行为而言具有作用时间长，直接作用的草地组分多且效果持久的特点[4]。放牧强度、牲畜体重、放牧时间、草地面积以及牲畜种类、年龄和草地地形等均可能是影响践踏强度的主要因素。国内外普遍从土壤理化性质的变幅、单位面积放牧牲畜的数量或体重、以及构建综合践踏指数等3个方面对牲畜践踏作用强度进行衡量[30-31]。对于高寒草地而言，牦牛对草地的践踏作用主要体现在游走、站立采食和卧息3个方面，且牦牛游走、卧息的时间长短与季节和草场质量有关[22]。在游走、采食和卧息的过程中，畜蹄的反复践踏会压实土壤表面，造成土壤非毛管孔隙减少，通气性、渗透性和蓄水能力受到不良影响[8]。杨海磊[32]在天祝高寒草甸的研究发现，牦牛前后蹄践踏面积大小基本相同，但牦牛蹄压随牦牛年龄的增长而增大，从而导致践踏面积不断增加，且基本表现为“前快后慢”的趋势。在夏季轮牧期，牦牛在采食和行走过程中的践踏步数、践踏强度、蹄印数和践踏面积随放牧时间增加分别呈逐渐增大和先增大后减小的变化趋势，而在冷季自由放牧时期，牦牛行走步数和行走践踏强度随放牧天数的增加呈“先增后减”的趋势[32]。在相同紧实度下，土壤湿度增大导致牦牛践踏面积增大，蹄压强度减小。而在相同土壤湿度下，土壤紧实度增大导致牦牛践踏面积减小，蹄压强度增大。此外，侯扶江等[4]通过总结国内外牲畜对土壤践踏作用的报道指出，当土壤保持一定的含水量时，牲畜践踏作用具有压实效应，而当土壤水分匮缺时，畜蹄践踏会表现出“蹄耕”效应。由此可见，牲畜践踏过程中土壤水分对土壤物理性质的变化至关重要，且土壤对践踏的耐受性随土壤水分变化而变化。

2.3 排泄行为

在放牧草地生态系统中，排泄行为是除采食和践踏行为外牲畜个体与草地相互作用的另一重要组成部分。牲畜粪尿排泄是影响天然草地土壤养分动态和植被生长的重要途径，排泄物养分返还对于维持草地养分平衡和生态系统生产力具有十分重要的生态学意义。据统计，青藏高原放牧牦牛在暖季每天排粪9～11次，排尿8～10次，而在冷季牦牛大部分时间花费在采食牧草上，每天仅排泄粪尿约1～3次[12]。鱼小军[33]研究发现，牦牛日排粪次数随年龄增加呈直线增加趋势，1～4岁牦牛日排粪次数为5.8～9.8次，且平均每头牦牛每天排泄牛粪鲜重7.99 kg。袁丰[27]在天祝高寒草甸乌鞘岭牧区的测定发现，放牧牦牛全年日排粪量鲜重为9.02～16.4 kg，且暖季8月和冷季1月日排粪量分别为最多和最少。而与之不同的是，程晓涛等[34]在青海高寒草原的研究发现，不同季节牦牛所采食牧草主营养成分的改变会导致其在冷季的排粪量总体高于暖季，牦牛会通过增加牧草采食量来抵御寒冷并获得足够的养分用以维持冬季的消耗需要。除此之外，吴新卫等[35]在川西北高寒草甸的调查发现，高强度放牧产生高密度的牦牛粪堆，暖季牧场放牧期牦牛粪便密度可达5900堆·hm-2，覆盖面积约占整个草场的24%。而且，李博等[36]通过测定指出，川西北高寒草甸每头牦牛平均每天产粪6.95堆，每天产粪量为14.6 kg，年均产牛粪量达5329 kg。由此可见，牦牛粪尿排泄通常会受到气候环境、草场状况以及季节更替的重要影响。另有研究表明，普通牛粪单堆所覆盖面积大约为0.05 m2[37]，其氮输入量为1040 kg·hm-2，而牦牛粪便氮输入量可能为这一数值的1.6～2.0倍[38-39]，从而对于维持养分匮缺的高寒草地氮素平衡具有至关重要的作用。另一方面，在放牧牛的排泄物氮中，尿液氮含量超过60%，并且单个尿斑氮含量可高达1000 kg·hm-2[37,40]，其与牛粪相比在改善土壤活性氮素供应方面可能表现更为显著。此外，据估算，在青藏高原如果仅考虑放牧牦牛在植物生长季的活动(以120 d为计)，则每年由牦牛排泄的粪便总氮量可达9～23万t[41]，而尿液总氮量可达20～94万t。大量粪尿氮素返还必然成为维持脆弱高寒草地生态系统生产力的重要养分来源，同时也是氮素转化和温室气体排放的重要场所，但关于粪尿氮素输入对草地土壤氮素迁移转化影响效应的认知还有待进一步加强。

3 放牧牦牛行为对草地土壤性质的影响

3.1 对土壤物理性质的影响

在自然放牧过程中，牲畜行为主要影响表层土壤的物理特性，包括由于畜蹄践踏导致的土壤容重和渗透阻力增加，土壤孔隙分布变化，以及土壤团聚体稳定性和渗透率降低等[8, 42-43]。一般认为，放牧强度越大，牲畜对土壤的压实作用越显著，导致土壤容重逐渐增大。这主要是由于反复践踏压实土壤表面，导致土壤非毛管孔隙减少，通气性和渗透性降低。研究表明，对于高寒草地而言，放牧强度增大和牲畜践踏作用增强，会导致土壤孔隙度减小，土壤容重增加，渗透阻力增大[44-45]。柴锦隆等[7]在天祝高寒草甸的研究证实，随着践踏强度增加，0～10 cm土壤紧实度和容重呈递增趋势，而土壤呼吸速率和饱和导水率呈递减趋势，践踏强度越大，土壤压实效应越显著。与之类似的，益西措姆等[46]在西藏高寒草甸的研究发现，土壤容重、硬度和0～10 cm土壤总孔隙度随放牧牦牛强度的增大而增加，而深层土壤孔隙度变化不明显。适度放牧条件下0～10 cm土层含水量最高，但不同放牧强度间差异不显著。这与杨红善等[47]在肃北高寒草原的研究结果部分一致，即放牧强度增大导致0～10 cm、10～20 cm土壤容重表现为不同程度增加，但土壤孔隙度和含水量保持显著递减趋势。这可能是由于放牧强度的增大导致牲畜采食和践踏作用增强，土壤渗透阻力增大，草原土壤保水能力下降，使得土壤含水量在相同条件下会呈下降趋势。此外，王向涛等[48]在玛曲高寒草甸的研究指出，整个生长期内中度放牧样地的土壤容重显著高于封育、轻牧和重牧样地，而土壤含水量在生长季初期随放牧强度增加而减小，在中期和后期则表现相反，与土壤容重和土壤含水量会随放牧强度增大分别表现出持续增大和减小的相关报道存在一定的差异，表明在不同的放牧强度和草地类型下，土壤含水量和土壤容重等对牲畜践踏行为的响应可能表现出不一致的变化规律。另一方面，Teague等[49]认为，土壤容重等物理性质对牲畜践踏具有累积效应，多个放牧季的连续高强度践踏可能影响10 cm以下深层土壤的理化性质，并可能产生“蹄耕”现象，使得表层土壤疏松，降低土壤紧实度和容重。作为牦牛放牧主要草场的高寒草甸和高寒草原在土壤含水量、土壤有机质状况及其机械组成等方面具有较大的差异，放牧牦牛践踏对于高寒草甸土壤可能更显著地表现为压实效应，而对高寒草原土壤可能表现出一定程度的“蹄耕”效应。因此，充分考虑放牧草场自身特性、放牧强度和模式等因素对于合理解析放牧牦牛行为对草地土壤容重、含水量和孔隙度等物理特性的影响将具有不容忽视的作用。

3.2 对土壤化学性质的影响

放牧牲畜除通过采食和践踏行为直接影响草地土壤物理结构外，还会通过排泄物及畜体对营养物质的固持、转移和空间再分配等影响草地养分循环[50]，从而导致草地土壤化学性质发生变化。一方面，畜蹄践踏会加速植物残体破碎与分解，增加植物体与土壤表面的接触，从而促使植物养分返还到草地土壤中，加速养分循环过程[8,51]。另一方面，牲畜粪尿排泄物含有大量碳氮及其他养分元素，粪尿返还被认为是对天然草地的一种重要的施肥措施，对于维持草地土壤养分平衡和生态系统生产力具有十分重要的生态学意义。王山峰等[52]针对高寒沼泽湿地的研究指出，放牧牦牛践踏增加土壤碳、氮积累，与Gao等[5]在青藏高原东缘高寒草甸的研究结果类似。这可能是由于践踏过程使得植物根部破碎，增加其与土壤的接触面积，使根部养分元素返还到草地土壤中[51]，从而增加了土壤有机碳的积累。与之不同的是，苏振声等[53]在西藏高山嵩草草甸的研究指出，放牧强度对土壤pH无显著影响，但放牧强度增加导致土壤有机质含量逐渐降低，这与常晶晶等[54]的研究结果一致。一方面可能是由于采食使得植物枯枝落叶量减少，降低草地生态系统碳含量，在降低草地生产力的同时减少了土壤碳的输入量[55]；另一方面，践踏过程导致土壤特性发生变化，植物为进行补偿性生长吸收大量的土壤养分，从而降低了土壤有机质含量。除此之外，放牧强度增加还导致土壤全氮、速效氮和速效钾含量降低，而全钾含量表现出先增加后减少的变化趋势。适度放牧能提高土壤全磷和全钾含量，同时能缓解其他养分的减少，但重度放牧会降低土壤全氮、速效氮和速效钾含量[53]。由此可见，牦牛放牧强度和践踏作用对土壤主要化学养分变化具有重要的影响，且在不同的草地类型、放牧季节和土壤深度表现出一定的差异性。许岳飞等[56]在西藏高山嵩草(Kobresiapygmaea)草甸的研究指出，随着牦牛放牧强度增加，0～30 cm土壤有机质、速效氮、全磷和速效磷含量逐渐降低，且不同放牧强度对土壤有效态微量元素影响大小为Fe>Mn>Zn>Cu。这与朱绍宏[57]和益西措姆等[46]的研究结果部分一致，即土壤有机质、全氮、速效氮含量均随牦牛放牧强度增加而显著减小，速效钾含量在0～10 cm、10～20 cm土层中先增加后减少，但速效磷变化不显著。另一方面，董全民等[58]通过探究牦牛放牧率及放牧季节对小嵩草高寒草甸土壤养分的影响发现，随着放牧率的提升，夏季草场土壤有机质、有机碳、全氮、全磷和速效磷平均含量逐渐降低，速效氮含量变化呈“抛物线”型；冬季牧场土壤有机质、有机碳、全氮逐渐降低，而全磷、速效磷和速效氮含量呈“抛物线”型变化趋势。这与王向涛等[48]在玛曲高寒草甸的研究结果具有一定的差异。即土壤有机碳含量随放牧强度的增加而逐渐降低，全氮含量在各放牧样地无显著变化，土壤铵态氮和硝态氮含量在整个生长季随放牧强度增大而增加，土壤全磷和速效磷含量在中度放牧样地表现出最大值。放牧牲畜自身特性、草地土壤和植被状况以及放牧强度等的差异可能是导致各土壤养分产生不同响应的主要因素。

牲畜粪尿沉积作为一种重要的施肥措施，类似于无机氮和磷肥施加，通过其与草地植物相互作用，被植物吸收利用，从而在草地营养元素循环中发挥关键作用[40,59-60]。研究表明，牲畜所产生的粪便返还会直接增加土壤营养元素含量[61]，有助于加速生态系统养分循环速率。作为天然草地重要的养分来源，放牧牛的粪尿返还对于维持草地植被生长的养分需求和调控土壤养分平衡具有重要作用。姜世成等[62]，以及何奕忻等[63]认为，牛粪返还可显著提高土壤氮、磷和钾含量。Cai等[39]在藏北高寒草原的研究发现，牦牛粪便返还增加土壤铵态氮和硝态氮含量，但对土壤微生物量碳影响不显著。而且，Cai等[64]通过室内培养试验还发现，牦牛尿液施加表现为增加高寒草原土壤铵态氮、硝态氮和可溶性有机碳含量，且土壤含水量、氮素类型及氮施加量是影响土壤矿化氮含量的重要因素。这与Lin等[38]在海北高寒草甸的研究结果类似，即牦牛粪尿输入增加土壤无机氮含量，且新鲜牛粪中大量易分解的有机化合物的输入对于促进高寒草甸温室气体排放具有重要的贡献。此外，通过模拟牦牛粪便返还，何奕忻等[65]指出，川西北高原牦牛粪便对草地生态系统氮和磷的贡献率分别可达699～932 kg·hm-2和110～147 kg·hm-2，而且粪便在夏季会显著增加周围10 cm内土壤铵态氮、硝态氮、速效钾和无机磷含量。由此可见，牦牛粪尿返还对于增加土壤矿化氮含量作用明显，对于改善草地植被生长的氮素需求具有重要作用，但长期堆放的牲畜粪便含氮化合物在氨化、硝化和反硝化作用下会增加土壤硝态氮积累，从而也可能引发一定的生态风险[63]。

3.3 对土壤生物学性质的影响

在自然放牧过程中，牲畜通过采食、践踏和排泄行为的交互作用共同影响草地植被生物量和土壤微生物数量、活性及分布状况。研究表明，牲畜践踏通过改变土壤紧实度、容重及其通气透水性能，影响草地植物多样性、丰富度及草地生产力。而且，践踏过程会减少植物地上生物量，增加植物根部生物量和根冠比，进而增加植物有机碳向地下根系的分配量[66]。另一方面，畜蹄践踏减小土壤孔隙度，导致微生物活性减弱，从而会降低反硝化微生物的活性和数量。杜睿等[6]在内蒙古草原的研究表明，践踏通过减少与草原土壤产生氧化亚氮(N2O)相关的微生物群落数量，减少了土壤N2O排放。柴锦隆等[7]在天祝高寒草甸的研究发现，0～10 cm土壤3大微生物(细菌、真菌和放线菌)群落数量随践踏强度的增加而减小，践踏过程对土壤微生物分布具有重要的影响，表明放牧过程中畜蹄践踏与土壤微生物群落动态密切相关，且可能随放牧强度的变化而变化。此外，放牧强度越大使得牲畜采食和践踏作用越频繁，排泄物返还量增加等，从而可能对改变草地植被和土壤微生物群落结构影响显著。苗彦军等[11]在西藏高山嵩草草甸的研究指出，适度牦牛放牧能够提高草甸群落物种多样性、丰富度和地上生物量，降低植物群落盖度，而重度放牧降低植物群落多样性和生物量。而且，作为优势功能群的多年生根茎型苔草和高山嵩草、以及多年生丛生型紫花针茅(Stipapurpurea)的地上生物量和盖度均随放牧强度增大而降低。与许岳飞等[56]的研究结果较为一致，即随着放牧牦牛强度增加，高山嵩草草甸群落盖度、物种数、物种多样性和地上生物量显著降低，重度放牧与对照之间差异显著，而适度放牧与对照差异不显著。另外，董全民等[10]在青海高寒小嵩草草甸的研究发现，随着牦牛放牧强度增加，小嵩草草甸暖季和冷季草场优良牧草盖度逐渐降低，而杂草盖度呈增加趋势。两季草场在各放牧处理下的物种丰富度、多样性指数、均匀度指数以中度放牧组最高，支持“中度干扰理论”。与之类似的，高永恒等[67]在川西北高寒草甸的研究指出，牦牛放牧强度增加导致0～30 cm土层根系生物量呈增加趋势，草甸植物群落中莎草科川嵩草(Kobresiasetchwanensis)和高山嵩草逐渐增加，取代了禾本科的垂穗鹅冠草(Roegnerianutans)和垂穗披碱草(Elymusnutans)而成为群落优势种，且高原毛茛(Ranunculustanguticus)、狼毒(Stellerachamaejasme)和鹅绒委陵菜(silverweedcinquefoili)等杂类草数量逐渐增加，进而导致高寒草甸退化加剧。由此可见，牦牛放牧强度与草地植被生长及其群落结构演替等关系密切，合理调控放牧强度对于维持脆弱草地生态系统可持续发展将至关重要。

另一方面，牲畜粪尿返还被作为一种天然的施肥措施，粪尿施加将对草地植被生长和土壤微生物产生不容忽视的直接影响。研究表明，牛粪斑块覆盖地表一方面会降低斑块区域土壤水分蒸发而增加土壤含水量，另一方面会使得粪便和土壤间氧气含量降低从而导致植物窒息死亡[39,68]。姜世成等[62]指出，牛粪斑块覆盖有利于其周围植物生长，但促进生长的面积较小，进而导致斑块影响区域草地生产力总体降低11.2%。Cai等[39]在藏北高寒草原的研究发现，牦牛粪便覆盖较对照显著降低了植被地上生物量，这可能与斑块面积较大的牛粪覆盖导致部分植物枯死关系密切。而且，据估算，青藏高原每天的牦牛粪便排泄量可达2.8×107kg，大面积高寒草地被牛粪覆盖会导致大量草地植被会因窒息效应枯死[33]。另外，孔杨云等[69]研究了牦牛粪堆积对高寒草甸植物群落种间关联的影响发现，牛粪堆积导致禾草/杂类草斑块建群种扁穗冰草(Agropyroncristatum)重要值增加，西北针茅(Stipasareptanavar.krylovii)重要值降低，而嵩草/杂类草斑块建群种线叶嵩草(Kobresiacapillifolia)重要值降低。牛粪堆积使得嵩草/杂类草斑块稳定性增强，而对禾草/杂类草斑块群落稳定性影响较小。与牲畜粪便不同的是，尿液排泄物中的氮大部分以尿素的形式存在，尿素快速水解转化为铵态氮和硝态氮，可供应植物生长的氮素需求。Petersen等[70]研究发现，尿素水解产生的大量铵态氮容易对植被根系产生灼烧效应，从而影响植被正常生长。而且，牛尿施加对植被产生影响的区域平均大小为0.68 m2，尿斑周围植被的生长状况受到实际的尿氮输入量、氨挥发和养分再分配等过程的复杂影响。另外，在草地生态系统中，牛粪一般被排泄并堆积于地表，难以与土壤混合，这使得粪便对土壤微生物的影响在一定程度上可能较弱或趋于缓慢，而液态的尿液排泄和养分快速输入对土壤微生物活性及群落结构动态的影响则可能更为迅速和明显。Williams等[71]研究指出，牛粪施加12个月后，土壤微生物量碳显著增加，而在短期内作用不明显，体现了土壤微生物量对粪便响应的滞后性。Di等[72]发现，尿液施加增加了草地土壤氨氧化细菌(ammonia oxidizing bacteria，AOB)群落丰度，但对氨氧化古菌(ammonia oxidizing archaea，AOA)的影响较小或具有一定的抑制效应，从而可能影响硝化作用下的土壤N2O排放。对于我国以畜牧业为主的高寒草地而言，大量粪便堆积和尿液输入导致土壤性质改变，可能使得粪尿返还对土壤微生物的作用机理研究逐渐成为热点，并将更有利于从微生物作用机理层面深入探究牲畜粪尿返还对脆弱高寒草地养分生物地球化学循环的作用机制和影响效应。

4 结论与展望

综上所述，放牧牦牛与草地生态系统的关系主要体现在牦牛-植被-土壤这一循环体之间的相互作用和相互影响上。放牧牦牛主要通过采食牧草、践踏土壤以及排泄粪尿等3种行为改变土壤结构特性和植物生长的养分需求，从而影响天然草地生态系统物质循环和能量转换过程。未来的研究需要重点关注：1)放牧牦牛不同行为特性在影响高寒草地土壤理化和生物学性质方面的贡献差异性；2)牦牛践踏土壤和排泄粪尿过程对草地土壤主要养分迁移转化的作用机制及关键影响因素；3)气候变化背景下放牧牦牛行为对脆弱高寒天然草地生态系统的生态环境影响效应和作用规律。以期为进一步加深关于放牧牦牛行为对天然草地土壤-植被体系养分生物地球化学循环影响的认知奠定坚实的理论基础，进而为优化牦牛放牧模式、遏制草地退化和维持脆弱高寒草地生态系统的健康、协调和可持续发展提供科学依据。