生物土壤结皮演替对高寒草原植被结构和土壤养分的影响

秦福雯，康濒月，姜凤岩，刘晓丽，徐恒康，位晓婷，邵新庆

中国农业大学动物科技学院，北京 100193

生物土壤结皮（简称生物结皮）是由生活在土壤表面的微生物（土壤细菌、真菌等）和非维管束植物（蓝藻、绿藻、硅藻、地衣和苔藓）与土壤颗粒通过团聚和胶结作用形成的复合生物体（Coxson，2002）。它的存在会影响草地植物群落的发育和演替，可以促进或抑制不同植物的定植和种子的萌发（Belnap et al.，2001）。生物结皮在干旱、半干旱生态系统中占有重要的位置，其中的蓝藻和蓝细菌具有促进表层土壤氮输入的功能（Zhao et al.，2010；Belnap，2002），结皮生物具有固定碳的功能，可以增加表层土壤的有机质含量，保持土壤肥力（Belnap et al.，2003；Belnap et al.，2014）。生物结皮还可以活化磷，主要通过提高结皮层土壤碱性磷酸酶活性和有机质含量，降低土壤 pH，进而提高了土壤磷素有效性，使表层土壤速效磷含量显著增加（赵允格等，2006a；赵允格等，2006b；张国秀等，2012）。

近年来，国内外学者对生物结皮的生物组成、形态结构、化学计量、时空格局、生态功能和管理等开展了研究（贺郝钰等，2014）。一些研究认为，生物结皮促进了植物的生长，并为植物的生长提供了养分支持（王蕊等，2011）。一些研究认为，生物结皮会与维管植物竞争养分和水分，从而抑制植物的生长（李新荣等，2000）。另外，还有观点认为生物结皮和维管植物处于不同的生态位，没有明显的互惠或竞争关系（李国栋等，2014）。目前针对生物结皮生态作用的研究主要集中在沙漠地区（王华磊等，2013），而对于青藏高原地区典型高寒草原生物结皮的生态功能研究尚处于初始阶段（李以康等，2015）。为进一步填补相关研究的空白，本研究以青藏高原地区草原生态系统中的生物结皮为对象，研究该地区生物结皮演替发育过程中的植物群落结构和表层土壤碳、氮、磷含量的变化，从土壤养分的角度揭示生物结皮对高寒草原生态系统养分的贡献，以期为高寒草原生态恢复和管理提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区域位于青海省海南藏族自治州贵南县草原站（100°13′-101°33′E，35°09′-36°08′N），属高原大陆性气候，年平均气温为2.3 ℃，年降水量为403.8 mm，年平均蒸发量为1378.5 mm。植被类型为针茅化高寒草原，主要优势种有溚草（Koeleria Pers.）、异针茅（Stipa aliena Keng）、高山嵩草（Kobresia pygmaea）、矮嵩草（Kobresia humilis）和矮火绒（Leontopodium nanum）等。土壤类型以高山草甸土为主，在草本植物之间镶嵌着发育良好的生物结皮，其中苔藓结皮最多，偶见地衣结皮和藻结皮。

1.2 群落调查与取样方法

于2018年8月7日-8月10日开展试验地调查与取样（图1）。试验地位于贵南县森多镇扎什给村，试验地2016年开始围封，围封前为牧民草场，季节性放牧，围栏为100 m×140 m。在围栏样地内设置3个20 m×100 m的样带，每个样带间隔20 m。在每个样带中按“之”字型随机设置12个25 cm×25 cm的小样方，调查样方群落内草本植物的种类、高度、盖度、个体数，将草本植物鉴定到种。对样方内的生物结皮的盖度和发育程度展开调查和记录，根据结皮中的优势物种，将所有样方分为4个类型，分别为Ⅰ类型（无结皮，生物结皮盖度小于5%）、Ⅱ类型（藻结皮，生物结皮盖度大于5%，且藻类为结皮中的优势物种）、Ⅲ类型（地衣结皮，生物结皮盖度大于 5%，且地衣为结皮中的优势物种）、Ⅳ类型（苔藓结皮，生物结皮盖度大于5%，且苔藓为结皮中的优势物种）。用取土器采集小样方内0-10 cm的土壤，带回实验室风干，备用。

图1 由左到右分别是藻结皮、地衣结皮、苔藓结皮Fig. 1 Algae crust on the left, lichen crust in the middle, and moss crust on the right

1.3 室内分析

土样带回后，立即进行实验分析，土样经过自然风干、去除草根等杂物以及过0.149 mm筛后，采用常规分析法测定土壤的化学性质。全氮用凯氏定氮法测定，全磷用高氯酸-硫酸消解钼锑抗比色法测定，pH用Mettler Toledo酸度计测定，有机碳用Elementar快速碳硫分析仪测定。

1.4 数据分析

（1）物种重要值计算公式：

（2）功能群重要值计算公式：

式中，S为某功能群中的物种总数；IVsi表示某功能群中第i个物种的重要值。

（3）Shannon-Wiener指数：

式中，Pi为物种i的个体数占总个体数的比例。

运用Microsoft Excel 2016和SigmaPlot 12.5进行数据整理及图表制作，运用IBM SPSS Statistics 25软件进行统计分析，采用单因素方差分析（One-way ANOVA）和Duncan's法对不同样方内的植被盖度、Shannon-Wiener指数、植物平均高度、地上生物量以及土壤酸碱度、全氮含量、有机碳含量进行方差分析和多重比较。数据结果采用算数平均值±标准误表示（Mean±SE）。

2 结果与分析

2.1 生物结皮的结构和组成

试验区内，在草本植物之间镶嵌着发育良好的生物结皮，根据结皮中的优势物种变化，可将其分为4个类型，分别为Ⅰ类型（无结皮，生物结皮盖度小于5%）、Ⅱ类型（藻结皮，生物结皮盖度大于5%，且藻类为结皮中的优势物种）、Ⅲ类型（地衣结皮，生物结皮盖度大于 5%，且地衣为结皮中的优势物种）、Ⅳ类型（苔藓结皮，生物结皮盖度大于5%，且苔藓为结皮中的优势物种）。在Ⅰ类型中，藻结皮盖度为 0.33%，地衣结皮盖度为 0，苔藓结皮的盖度为1%，生物结皮总盖度为1.33%。在Ⅱ类型中，藻结皮盖度为 21.11%，地衣结皮盖度为0.56%，苔藓结皮盖度为 0.33%，生物结皮总盖度22%。在Ⅲ类型中，藻结皮盖度为 1.78%，地衣结皮盖度为13.11%，苔藓结皮的盖度为1.56%，生物结皮总盖度为16.44%。在Ⅳ类型中，藻结皮盖度为1.11%，地衣结皮盖度为 0.33%，苔藓结皮盖度为35.78%，生物结皮总盖度为37.22%（图2）。

图2 不同类型样方中生物结皮的结构组成Fig. 2 Structural composition of biological crusts in different types of quadrats

2.2 植物群落物种组成

试验区内共有草本植物20种，分属8个科。在Ⅰ类型中，植物种类共计7科17种，禾本科占比为33%，莎草科占比为34%，豆科占比2%，蔷薇科占比为7%，菊科占比为15%，玄参科占比为8%，瑞香科占比为 1%，龙胆科占比为 0。在Ⅱ类型中，植物种类共计5科13种，禾本科占比为14%，莎草科占比为45%，豆科占比为0，蔷薇科占比为8%，菊科占比为26%，玄参科占比为7%，瑞香科占比为 0，龙胆科占比为 0。在Ⅲ类型中，植物种类共计5科14种，禾本科占比为31%，莎草科占比为36%，豆科占比为1%，蔷薇科占比为11%，菊科占比为21%，玄参科占比为0，瑞香科占比为0，龙胆科占比为0。在Ⅳ类型中，植物种类共计7科20种，禾本科占比为48%，莎草科占比为18%，豆科占比为 1%，蔷薇科占比为 7%，菊科占比为23%，玄参科占比为1%，瑞香科占比为1%，龙胆科占比为0（图3）。

图3 不同类型样方中植物群落的组成Fig. 3 Composition of plant communities in different types of quadrats

2.3 植物群落物种重要值和功能群重要值的变化

由表1可知，在不同结皮类型中植物群落物种和功能群重要值发生了变化。在试验样方中，溚草、异针茅、高山嵩草、矮嵩草和矮火绒是优势物种。其中，溚草重要值的变化为Ⅲ＞Ⅳ＞Ⅰ＞Ⅱ；异针茅的重要值变化为Ⅳ＞Ⅲ＞Ⅱ＞Ⅰ；高山嵩草的重要值变化为Ⅱ＞Ⅰ＞Ⅲ＞Ⅳ；矮嵩草的重要值变化为Ⅳ＞Ⅲ＞Ⅰ＞Ⅱ；矮火绒的重要值变化为Ⅱ＞Ⅲ＞Ⅰ=Ⅳ。在整个草本植物群落中，禾本科和莎草科植物占有优势地位，豆科植物和杂类草占比较少。其中禾本科植物的重要值变化为Ⅳ＞Ⅰ＞Ⅲ＞Ⅱ；莎草科植物重要值变化为Ⅱ＞Ⅲ＞Ⅰ＞Ⅳ；豆科植物重要值变化为Ⅰ＞Ⅱ＞Ⅲ＞Ⅳ；杂类草重要值变化为Ⅱ＞Ⅳ＞Ⅲ＞Ⅰ。

2.4 不同生物结皮类型中植物群落特征的变化

本研究发现，生物结皮盖度和植被盖度呈极显著的负相关关系（P＜0.01，R2=0.47）（图4）。Ⅰ类型的植被盖度显著高于Ⅱ、Ⅲ和Ⅳ类型（P＜0.05）；4种类型的植被高度无显著性差异；Ⅰ和Ⅳ类型的Shannon-Wiener指数显著高于Ⅱ和Ⅲ类型，但Ⅰ和Ⅳ类型之间、Ⅱ和Ⅲ类型之间不存在显著差异；Ⅰ类型的地上生物量显著高于Ⅱ类型，但Ⅰ、Ⅲ、Ⅳ之间和Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ之间不存在显著差异（图5）。

图4 生物结皮盖度与植被盖度的相关分析Fig. 4 Correlation analysis of biological crust coverage and vegetation coverage

表1 不同类型样方下草本植物的重要值Table 1 Important values of herbaceous plants under different types of quadrats

2.5 不同生物结皮类型中土壤理化性质的变化

图5 不同生物结皮类型中植物群落特征的变化Fig. 5 Changes of plant community characteristics in different biological crusts

通过对样方内表层土壤理化性质的分析可知，4种类型的样方中土壤的酸碱度、全磷、有机碳含量没有显著差异。Ⅰ类型的土壤全氮含量显著高于Ⅲ和Ⅳ类型，但Ⅰ和Ⅱ类型之间没有显著差异，Ⅱ和Ⅲ、Ⅳ类型之间没有显著差异，Ⅲ和Ⅳ类型之间也没有显著差异。另外，4种类型土壤的碳氮比和氮磷比都没有显著性差异（图6）。

图6 不同生物结皮类型中土壤理化性质的变化Fig. 6 Changes of soil physical and chemical properties in different biological crusts

3 讨论

3.1 生物结皮发育演替对草本植物群落结构和特征的影响

生物结皮与植物群落之间有着直接或间接的相互关系，生物结皮对植物群落的影响是对土壤养分、含水量以及种子萌发等多种特性影响的综合结果（Deines et al.，2007）。一些学者（Briggs et al.，2008；Bliss et al.，1999）认为生物结皮盖度与植物群落盖度之间有着正相关关系，而有些学者（陈兰周等，2003；Prasse et al.，2000）认为二者之间是负相关关系，这与本研究的结果相似，可能与研究区域的降水有关。另外，也有观点认为生物结皮与植物群落处于不同的生态位，没有明显的互惠或竞争关系。目前研究中的植物类型的差别，生物结皮类型的复杂性、研究方法的差异性以及环境条件的多样性，常常使研究结论产生争议（Coppola et al.，2011）。

本研究通过对生物结皮发育演替类型的变化和草本植物群落的结构、盖度、高度、多样性等特征的分析发现，在生物结皮由藻结皮向苔藓结皮发育的过程中（Ⅰ-Ⅲ类型），草本植物群落发生了许多变化，（1）在生物结皮由藻结皮向苔藓结皮发育的过程中（Ⅰ-Ⅲ类型），草本植物群落结构发生了变化，其中禾本科植物占比上升，莎草科植物和杂类草占比下降，而豆科植物占比无显著变化。（2）草本植物群落的盖度呈下降趋势，Shannon-Wiener、植物平均高度和地上生物量都呈上升趋势。可以得知，生物结皮的演替影响了样方内草本植物群落的结构，且提高了样方内植物群落的多样性，这与前人（庄伟伟等，2017；陈孟晨等，2017；刘利霞等，2007）在荒漠和沙漠研究结果存在差异，笔者认为可能是环境的不同导致的。而草本植物群落的高度和生物量的变化，可能是因为生物结皮的演替为草本植物的生长富集了更多的养分，满足了植物生长发育的需求，使得草本植物群落的高度和生物量都有所增加。另外，研究还发现生物结皮盖度与草本植物盖度呈极显著的负相关关系（P＜0.01），这说明生物结皮的存在有着抑制维管植物生长和种子萌发的可能性。这可能是由于生物结皮的“隔离”作用，种子落地后无法与土壤接触，使得草本植物出苗困难（聂华丽等，2009）。

3.2 生物结皮发育演替对土壤理化性质的影响

生物结皮中的蓝藻和蓝细菌能够将大气中的N2还原、固定为氨态氮，使其可被生物利用（Belnap et al.，2001）。根据 Elbert et al.（2009）的研究，全世界生物结皮每年的固氮量可达到4500万吨，约占全球生物固氮总量的40%。另外，生物结皮作为具有生命活性的有机复合层，可从从多个方面改变土壤的理化性质，如增加土壤的稳定性（宋阳等，2004）、改善土壤水分状况（张侃侃等，2011）、提高土壤养分含量（肖波等，2007）等。

本研究发现，在生物结皮发育演替过程中，土壤的酸碱度基本稳定，处于碱性水平；土壤的全氮含量呈下降趋势，这可能是由于生物结皮在由藻结皮向苔藓结皮演变的过程中，生物结皮本身吸收和消耗的氮越来越多，也与植被之间产生了竞争，导致土壤全氮含量有所下降，这与Riveraaguilar et al.（2005）的研究结论相似。土壤全磷、有机碳含量、碳氮比、氮磷比都没有显著的变化趋势，这与前人（赵允格等，2006）在沙漠和荒漠地区的研究有所出入，笔者认为可能是因为与荒漠地区相比，生物结皮对高寒草地土壤养分没有产生影响的原因主要是高寒草地土壤养分明显比荒漠地区好，而本研究在测定土壤养分时，采集的土壤主要针对 0-10 cm整层，采样深度过深，弱化了生物结皮对土壤养分的影响。综上，生物结皮在青藏高原典型高寒草原中的生态作用还有待进一步研究和明确。

4 结论

在青藏高原的高寒草原生态系统中，生物结皮盖度与植被盖度呈极显著的负相关关系（P＜0.01）；生物结皮的发育演替导致禾本科和莎草科植物比例增加，杂类草比例减少，植物群落的多样性、高度和生物量增加；0-10 cm土壤的全氮含量降低，土壤全磷、有机碳含量、碳氮比和氮磷比没有显著变化。可见，生物结皮对高寒草原生态系统的影响具有一定的特殊性，它的发育演替影响着草原植被和土壤养分，它的存在可能在高寒草原退化治理中发挥重要作用。