太行山猕猴髋臼性别二态性研究

韩霄帆，王凤产

(1.中国地质大学(北京)地球科学与资源学院，北京100083； 2. 河南师范大学学报编辑部，河南新乡453000)

性别二态性(sexual dimorphism)指同一物种雌雄个体在形态结构上存在明显差异的现象。不同物种表现出的性别二态性不尽相同，有时种内性别二态性差异比种间差异更大(潘汝亮等，1988)。研究性别二态性可以为系统分类及进化的相关研究提供依据，在一定程度上可避免将同一物种不同性别个体划分为不同物种。

人类Homosapiens髋臼具有显著的性别二态性，使用髋臼直径、面积、周长、耻骨指数等变量能够正确判别骨骼性别(Murphy，2000；Nageshetal.，2007；Benazzietal.，2008；Zengetal.，2012；Rajasekharetal.，2017)。Murphy(2000)发现，仅使用髋臼横向直径进行性别判别的正确率达到85.2%；Benazzi等(2008)发现使用髋臼的面积、周长、横向直径和纵向直径得到的判别函数能够正确判别94.9%的男性和97.7%的女性。

非人灵长类的髋臼与人类的结构具有相似性，为半球形深窝，窝的中央为髋臼窝，边缘半月形关节面为月状面，边缘下部的缺口为髋臼切迹。有关非人灵长类髋臼形态的研究发现，运动方式的不同造成不同种类的髋臼形态有一些差异(Schultz，1969；MacLatchy & Bossert，1996；Canillasetal.，2011；San-Millánetal.，2015)，但是目前有关非人灵长类髋臼的性别二态性的研究尚未见报道。

由于灵长类髋臼的形状变异水平较低(Schultz，1969)，运用能够捕捉细微形状差异的技术进行分析至关重要。几何形态测量法是近年来发展迅速的一种形状定量分析方法，通过数学方法对标本形状进行分析，能够最大程度提取相关形状信息，已在生物学相关研究领域得到广泛应用(James & Marcus，1993；Booksteinetal.，2004)。该方法是将骨骼等结构的形状以同源性标志点的形式表示，整合各标志点所反映的形状信息，通过缩放、平移、旋转去除与形状无关的因素，对标本的形状变化进行统计分析。几何形态测量法能够比较不同大小标本的形状，并且能够将标本的形状差异以图形的形式展示(Adamsetal.，2004；Slice，2007；刘武等，2010)。

太行山猕猴Macacamulattatcheliensis分布于河南省西北部的太行山区，是我国分布最北界的猕猴亚种。本文采用几何形态测量法对太行山猕猴髋臼进行研究，主要分析其性别二态性模式及影响因素，以期为非人灵长类骨骼形态结构的研究提供参考，为化石种类的鉴定提供依据。

1 材料和方法

1.1 材料

研究材料为42例保存完整的太行山猕猴左侧髋臼标本，标本来自于河南师范大学生命科学学院猕猴饲养场，现保存于河南师范大学生物标本馆。所有标本的性别信息均有原始记录，包括26例雌性和16例雄性标本。另外，根据牙齿发育情况及骨骼愈合情况确定所有标本均为成年个体。

1.2 标本照片拍摄

使用NIKON D7100数码相机对42例猕猴左侧髋臼标本进行拍照。首先使用三脚架固定相机位置，保持镜头水平，然后将髋臼标本置于镜头正中心下方20 cm处，髋臼边缘保持水平并与镜头平行，之后进行拍照。

1.3 标志点与半标志点的获取

首先使用tpsUtil将获得的标本照片转换为TPS文件，然后根据文献资料记录的标志点信息，使用tpsDig2在每个标本图像上选取相应的标志点(landmark)和半标志点(semi-landmark)(Zelditchetal.，2004)。标志点是能够反映标本形状信息的同源性解剖位点(Adamsetal.，2004；王贺崐元等，2017)，如骨骼的突起、连接点等。半标志点是分布在标本轮廓线上的点，在统计学上具有与标志点相同的功能。本文参照San-Millán等(2015，2017)的方法，在髋臼上选取了2个标志点和32个半标志点(图1)。

图1 太行山猕猴髋臼标志点/半标志点示意图Fig. 1 Landmarks and semi-landmarks of acetabulum of Macaca mulatta tcheliensis

1、2为标志点，3～34为半标志点

1，2. landmarks，3-34. semi-landmarks

1.4 几何形态测量分析

在进行形状比较时，首先要通过叠印(GPA)去除位置、尺寸、方向等非形状信息。GPA通常使用Procrustes广义最小二乘法，通过平移、旋转、缩放等过程，使对应标志点之间的距离平方和最小，同时去除非形状因素。原始标志点数据经过GPA转换为可进行统计分析的形态数据，包括普氏坐标和质心值。普氏坐标代表标本的形状，对应普氏坐标点之间的差别反映的是标本形状之间的差异；质心值是一个标本上所有普氏坐标点与重心之间距离的平方和的平方根，代表标本的大小。GPA之后，使用得到的形状数据可进行主成分分析(PCA)、判别分析、回归分析等。本研究所有分析均使用MorphoJ(Klingenberg，2011)进行。

2 结果

2.1 主成分分析(PCA)结果

PCA结果显示(表1)，超过90%的形态变异可以由6个主成分解释，其中大部分的形态变异(64.52%)可以由第一主成分和第二主成分解释。第一主成分(PC1)是唯一能够较清晰地将雌雄个体区分的主成分(图2：A)，雌性个体主要位于PC1轴负值区域，雄性个体主要位于PC1轴正值区域。在PCA散点图中绘制95%置信椭圆，只有1例雌性个体和1例雄性个体落在椭圆范围之外，在椭圆重叠区域，有5例雌性个体和2例雄性个体。雌雄性个体髋臼的形状差异主要分布于月状面的后上部，即与髋臼切迹相对的位置，雄性的月状面后上部的宽度明显大于雌性(图2：B)。

表1 前6个主成分的特征值、解释总体变异量及其累计变异量Table 1 Eigenvalues and percentages of varianceand cumulative variance explained by thefirst 6 principal components

图2 A. PC1 vs. PC2散点图； B. 雌雄髋臼形状差异Fig. 2 A. PC1 vs. PC2 scatter plot； B. acetabulum shape differences between females and males

2.2 判别分析结果

通过交叉检验法进行性别判别分析，结果表明，26例雌性样本中，24例成功判别，2例错判为雄性，判别成功率为92.3%；16例雄性样本中，14例成功判别，2例错判为雌性，判别成功率为87.5%。因此，利用髋臼对猕猴进行性别判别是有效的，判别效果较好。

2.3 回归分析结果

为检验髋臼与形状之间的关系，以质心值为自变量，以普氏坐标为因变量进行回归分析，发现大小因素对形状变异的影响仅为8.20%(P=0.01，R2=0.082 0)。大多数雄性个体的髋臼大于雌性，且雄性髋臼大小的变化范围更广(图3)。

图3 回归得分值与质心值散点图Fig. 3 Regression score vs. centroid size scatter plot

3 讨论

本研究借助几何形态测量法研究了42例成年太行山猕猴髋臼的形状特征，证明使用髋臼对猕猴成年个体进行性别判定的有效性，同时也证明使用几何形态测量法进行猕猴髋臼形态研究的可行性。尽管不同性别的髋臼形状特征有一定程度的重叠，但总体上雌性和雄性的髋臼形状具有明显的性别二态性，通过髋臼形状能够正确判别92.3%的雌性和87.5%的雄性个体。

通过PCA分析，对标志点数据进行降维处理，共得到5个贡献率超过5%的主成分，其中，第一主成分代表的形状信息最多，解释了44.16%的形状变异。前2个主成分共解释了64.52%的形状变异，说明髋臼形状的性别二态性分布位置不只局限于某几个标志点处，而是分布于髋臼上一系列标志点所涉及的区域，雌雄髋臼形状差异分布位置也验证了上述观点。髋臼的形态受基因和生长因子的作用(Davidson，2006)，不同种类、不同性别个体的髋臼形状和大小均有差别。Canillas等(2011)研究了两栖类、爬行类、鸟类、大鼠Rattusnorvegicus和人类的髋臼结构，发现从两栖类到灵长类，髋臼覆盖面积逐渐增加，可容纳的股骨头体积也随之增加；不同种类生物之所以具有不同的髋臼结构，是对不同的行走方式所产生的生物力学的适应性结果。San-Millán等(2015，2017)研究了多种灵长类的髋臼形态，发现体型越大的灵长类髋臼的月状面也越大，这支持了Canillas等(2011)的观点，即运动方式的差异会影响髋臼形态的进化，另外，他还发现人类髋臼具有明显的性别二态性。髋臼形态对维持髋关节功能的稳定性具有重要作用，髋臼的月状面呈马蹄铁状，能够优化关节接触面的压力分布。雄性猕猴的体质量明显大于雌性，雄性髋臼承受的压力也比雌性更大，从而在长期进化过程中形成雄性髋臼月状面宽度大于雌性的形态学结构差异。

本研究交叉检验结果显示，雄性判别率(87.5%)低于雌性(92.3%)。关于人类髋臼的多项研究也发现男性判别率低于女性(Zelditchetal.，2004；Steyn & Patriquin，2009；Macaluso，2010)。Meindl等(2010)曾提出男性髋骨尺寸的变化范围更广，可能会造成一些体型较小男性个体的髋骨被误判为女性。González等(2017)使用几何形态测量法对人类髋骨进行分析时也证明了上述观点，他提出在进行男女骨骼形态比较时，需对男性标本进行筛选。本研究回归分析结果显示，雄性猕猴髋臼大小比雌性变化范围广，并且髋臼大小对髋臼形状变异有少许影响(8.20%)，推测在非人灵长类中，造成雄性髋臼判别率低于雌性的原因也与雄性个体髋臼大小变化范围较大有关。

本研究选取几何形态测量法对太行山猕猴成年个体髋臼形态进行研究，发现猕猴髋臼存在明显的性别二态性，并将雌雄髋臼形态的具体差异以图形方式直观地呈现出来。今后在进行猕猴骨骼标本或化石鉴定时，如果遇到髋骨或其他骨骼保存不完整无法使用的情况时，可选取髋臼进行性别判定。另外，在涉及猕猴髋臼的研究中，应避免将不同性别个体混合分析。