空心莲子草入侵对豫南草本植物群落多样性及稳定性的影响

吴 昊，杜 奎，李万通，曹 悦，孔付萍，赵 冬

（1. 信阳师范学院生命科学学院，河南 信阳 464000；2. 中国科学院武汉植物园，湖北 武汉 430074；3. 四川省自然资源科学研究院，四川 成都 610015）

生物入侵是当代社会面临的最严峻的生态问题之一，伴随迅速的全球贸易活动及日益加剧的环境变化，各类外来入侵物种对全球生态环境、社会经济和人类健康造成了严重威胁[1-3]。生物多样性是维持生态系统能量流动、物质循环和信息传递的重要环节，也是人类赖以生存的物质基础[4]；相较于本土种而言，大多数入侵物种生态幅较宽、生态适应性和繁殖能力强，其可通过提高形态、生理、发育等表型可塑性、调节自身氮素、生物量等资源分配和种间竞争作用等方式大量排挤本土生物，生物入侵已被公认为是除生境破坏之外造成全球生物多样性丧失的第二主导因素[2, 5-7]。群落稳定性是群落结构与功能的综合性特征，其反映出外部环境变化时生物群落维持其原来平衡状态的能力；外来种一旦入侵，易迅速形成单优势种群，导致物种结构单一化，从而破坏本土生物群落稳定性[8-9]。在快速的全球化背景下，深入探讨生物入侵与本土群落物种多样性及稳定性的关系，有助于准确预测外来种入侵态势并制定合理的入侵防治措施。

空心莲子草(Alternanthera philoxeroides)又名喜旱莲子草、水花生，为苋科莲子草属杂草。其原产于南美洲，克隆繁殖能力极强，小段茎节即可扩散建群，强大的表型可塑性也使其能够同时入侵水、陆两境，分布区域横跨全球42° S-37° N大纬度梯度[10-11]。空心莲子草于20世纪30年代作为养马饲料引入到中国，目前已广泛入侵南北方20余省，名列国家环保总局公布的中国第一批外来入侵物种名单，给经济建设和生态环境带来巨大危害[12-13]。近期，国内外关于空心莲子草的研究已涵盖了其入侵机制、入侵效应、种间竞争能力、与天敌昆虫互作关系等诸多方面[11, 14-17]，但基于空心莲子草自身各种生物学属性的入侵后效研究依然较少。为此，通过对豫南地区空心莲子草入侵生境的草本植物群落进行野外调查，研究空心莲子草形态特征及生物量分配对本土草本群落结构产生的影响，以期为预测豫南地区空心莲子草入侵群落动态变化及本土植物群落生物多样性保护提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

信阳市位于河南省最南部，地处淮河上游、大别 山 北 麓 ， 介 于 113°45 ′-115°55 ′ E， 30°23 ′-32°27′ N，是长江淮河两大流域的分水岭，属亚热带向暖温带过渡区。年均日照时间 1 900～2 100 h，年均气温 15.1～15.3 ℃，无霜期平均 220～230 d；气候湿润、降水充沛，年均相对湿度77%，年均降水量900～1 400 mm；土壤主要为黄棕壤、石质土和水稻土[18]。信阳境内河渠纵横，存在典型的平原水网区，独特的地理位置和过渡性气候适宜多种植物生长。在全球气候变化背景下，信阳境内外来入侵植物的数量呈显著上升趋势，尤其是菊科(Asteraceae)、豆科(Leguminosae)、禾本科(Poaceae)和苋科(Amaranthaceae)的入侵植物种数众多，其中，苋科的空心莲子草已广泛入侵信阳市多个区域[19]。

1.2 研究方法

1.2.1 样地布设与野外调查

于2017年10月中下旬在信阳市城郊对陆生型空心莲子草入侵生境的草本群落进行野外调查。选择空心莲子草连续入侵面积超过50 m2的区域布设调查样地，样地面积为 5 m × 5 m。在每个样地中央均匀布设3条5 m长的样带，每条样带均匀布设 3 个面积为 0.5 m × 0.5 m 的小样方。采用相同方法，在与每个入侵样地相距5 m处另选没有空心莲子草种群分布的等面积区域设置对照样地进行群落调查；对照样地的群落类型也选择为草本植物群落，并保证对照样地的立地条件及生态因子与入侵样地基本一致。本次调查共设置20个入侵样地(表1)和20个对照样地，调查地点涉及农田、撂荒地、道路旁等多种陆生生境类型，所有调查样地中均无高大乔木树种。

调查时，记录各样方中植物名称、盖度、高度、多度，并利用 GPS 定位仪 (Garmin eTrex20,USA)记录经度、纬度、海拔等生境因子。利用具有 100 分格的 0.5 m × 0.5 m 样方框精确统计每种植物的盖度。每个样方框中的每种植物随机抽取6株测量其高度。利用计数器统计植物株数：对于禾本科植物，统计其分蘖数；对于丛生性植物、具匍匐茎和攀缘茎植物，统计其分枝数；对于非禾本科普通植物，统计其个体数；对于克隆性植物，统计其无性分枝数。植物群落调查结束后，在入侵样地中随机选择1条样带，用钢铲分别挖掘出该样带上3个样方框内所有植物的全株生物量；带回实验室后将植株清洗干净并晾干，将各种植物的地上、地下部分分开，利用电子天平分别称量空心莲子草及其伴生植物的地上、地下生物量。

表1 20个空心莲子草入侵样地概况Table 1 General survey of 20 sampling plots of invasive Alternanthera philoxeroides

1.2.2 数据计算

重要值 (importance value, IV)是度量植物生长及优势度的综合指标，重要值= (相对盖度 + 相对高度 + 相对多度)/3；某种植物的总重要值为所有样地中该物种的相对重要值总和[20]。

采用α-物种多样性指数度量样地群落的植物多样性水平，公式如下[21]：

Pielou 均匀度指数：E = H / lnS。

式中：S为样地内所有植物的物种数，Pi为第i种植物的相对重要值。

本研究以 Godron 坐标值来测定群落稳定性状况：首先将群落中所有植物频度按由大到小的顺序排列，计算出植物种类累积百分数和累积相对频度；然后将二者对应画出散点图，以平滑曲线连接并拟合出二项式曲线回归方程；在横、纵坐标轴100处连直线，其与曲线交点即为所求点[22]。在获取 Godron坐标值(a, b)之后，计算出其与群落理想稳定点(20，80)之间的欧氏距离(D)：以1/D作为度量群落稳定性的具体指标值，D值越小，则群落的稳定性越高[8, 22]。

1.3 数据分析

利用 Canoco 4.5 软 (Microcomputer Power, USA)软件，分别对入侵群落和对照群落中的主要植物物种进行除趋势对应分析(de-trended correspondence analysis, DCA)，以探讨空心莲子草入侵对本土植物群落物种分布状况的影响；利用SPSS 16.0 (SPSS Inc, Chicago, USA)软件对入侵、对照样地群落的4个物种多样性指数分别进行独立样本T检验；利用SPSS 16.0软件提供的11种曲线模型对空心莲子草入侵形态(高度、盖度、多度)和生物量(全部、地上、地下、根冠比)与群落物种多样性、稳定性分别进行回归拟合，选择回归显著且拟合系数最高者进行讨论；对入侵群落的4个α-物种多样性指数与群落稳定性进行回归拟合分析。

2 结果与分析

2.1 群落物种组成特征及DCA排序

入侵样地和对照样地的主要物种如表2所列。其中，20个对照样地共记录植物88种，隶属于32科78属。群落中的优势种为马唐、麦冬和酢浆草。物种丰富度较高的科有:禾本科13属14种、菊科10属13种、唇形科(Labiatae)8属9种、蔷薇科4属4种和蓼科2属4种。20个入侵样地共记录植物78种，隶属于33科72属。空心莲子草优势地位显著，总重要值(IV = 12.760)远高于群落中其他物种。主要伴生种为马唐，此外还生长着麦冬、狗尾草等植物。入侵群落中，菊科的物种丰富度最高，为14属15种，其次为禾本科11属11种、蔷薇科(Rosaceae)5属5种、蓼科(Polygonaceae)2属5种。对照和入侵样地中均存在的物种有马唐、麦冬、狗尾草、婆婆纳和齿果酸模等。

以对照样地19种主要物种(总重要值 ＞ 0.3)和入侵样地19种主要物种(总重要值 ＞ 0.1)的相对重要值分别建立2个(20 × 19)的物种因子矩阵，利用Canoco 4.5软件分别对两种样地群落中的物种分布状况进行除趋势对应分析，DCA排序结果如图1所示。在对照群落中，各物种分布的比较均匀，尤其是作为群落优势种的马唐、麦冬、酢浆草之间的生态距离较远，表明这3种植物的资源生态位差异较大，可能存在生态位分化，种间竞争作用较弱，有利于较多的物种共存。在入侵群落中，物种分布的集聚化程度较高，表明空心莲子草入侵导致群落物种均匀度下降，可能加剧了其他伴生种对有限性资源的争夺，如酢浆草与蛇莓、狗尾草与白车轴草等。空心莲子草位于排序图的中心位置，表明该入侵种具有极强的生态适应性。

表2 对照群落和入侵群落中主要植物物种的重要值Table 2 The importance value of the main plant species in the control and invaded communities

图1 对照群落和入侵群落中主要植物分布的除趋势对应分析(DCA)排序Figure 1 DCA ordination of main plant species distribution in the control and invaded communities

2.2 对照与入侵群落的多样性比较

采用独立样本T检验的方法分别比较对照群落和入侵群落的4个物种多样性指数的差异，结果显示(图2)，对照群落的Patrick 指数(t = 2.675，P = 0.011)、Shannon-Wiener指数 (t = 10.491，P＜0.001)、Simpson指数 (t = 11.758，P＜0.001)和 Pielou 指数 (t = 14.097，P＜0.001)都显著高于入侵群落。这表明陆生型空心莲子草入侵导致豫南地区本土植物群落物种多样性严重下降，各个多样性指数的降幅分别为，Patrick指数下降24.074%，Shannon-Wiener指数下降42.654%，Simpson指数下降35.847%，Pielou指数下降34.708%，即空心莲子草入侵对群落整体水平上生物多样性的负效应最高。

图2 对照群落和入侵群落的物种多样性指数比较Figure 2 Comparison of 4 species diversity indices between the control and invaded communities

2.3 空心莲子草形态与群落多样性和稳定性的关系

空心莲子草相对高度与Patrick指数间具有显著的 二 项 式 回 归 关 系 (R2= 0.639， P＜ 0.001)， 与Shannon-Wiener指数间具有显著 S型关系 (R2=0.314，P = 0.041)，而与 Simpson 指数和 Pielou 指数之间均具有显著三项式拟合关系 (R2= 0.788，P ＜0.001；R2= 0.770，P＜0.001)(图 3)，随着空心莲子草相对高度的增加，群落物种多样性指数值显著下降。此外，空心莲子草相对高度与群落稳定性之 间 呈 显 著 的 二 项 式 关 系 (R2= 0.311， P =0.042)(图4)，当空心莲子草相对高度超过40%之后，随着其高度继续增加，入侵群落的稳定性显著上升。

空心莲子草相对多度与Shannon-Wiener指数和Simpson指数之间呈显著的三项式关系(R2=0.660，P＜0.001；R2= 0.680，P＜0.001)，而与 Patrick指数和Pielou指数之间具有显著的S型曲线关系(R2= 0.449，P = 0.001；R2= 0.321，P = 0.009)(图 3)，随着空心莲子草相对多度的增加，入侵群落的4个α-物种多样性指数均显著下降。

图3 空心莲子草形态特征与群落物种多样性的回归拟合Figure 3 Regression among morphological characteristics of invasive A. philoxeroides population and diversity

图4 空心莲子草形态特征与群落物种稳定性的回归拟合Figure 4 Regression among morphological characteristics of invasive A. philoxeroides population and stability

空心莲子草相对盖度与Shannon-Wiener指数和Simpson指数之间具有显著的二项式关系(R2=0.569，P = 0.001；R2= 0.749，P＜0.001)(图 3)，随着入侵盖度的上升，这两个多样性指数呈“先上升后下降”的单峰变化趋势，即小规模的空心莲子草入侵在一定程度上可促进群落物种多样性；相对盖度与Pielou指数间呈显著的三项式关系(R2=0.640，P＜0.001)(图 3)，随着入侵盖度上升，群落均匀度急剧下降。入侵盖度与Patrick指数之间无显著的回归关系。

空心莲子草相对重要值与Patrick指数、Pielou 指数之间呈显著三项式关系 (R2= 0.318，P =0.039； R2= 0.823， P＜0.001)， 与 Shannon-Wiener指数呈显著 S 型曲线拟合关系 (R2= 0.824，P＜0.001)，而与Simpson指数呈显著的线性负相关(R2= 0.824，P = 0.039)(图 3)，随着入侵重要值的增加，群落 α-物种多样性急剧下降。

2.4 空心莲子草生物量与群落多样性和稳定性的关系

图5 空心莲子草生物量与群落物种多样性及稳定性的回归拟合Figure 5 Regression among biomass of invasive A. philoxeroides population and diversity and stability

空心莲子草地上生物量与Simpson指数和Pielou指数之间均具有显著的指数曲线拟合关系(R2= 0.285，P = 0.015；R2= 0.295，P = 0.013)(图 5)，随着地上生物量的增加，这两种多样性指数呈显著下降趋势；空心莲子草地下生物量与Simpson指数具有显著的对数曲线拟合关系 (R2= 0.221，P = 0.037)(图 5)，随着空心莲子草地下生物量上升，群落的Simpson多样性逐渐降低。空心莲子草总生物量与Shannon-Wiener指数、Simpson指数和Pielou指数之间均存在显著的幂函数拟合关系 (R2= 0.223，P = 0.035；R2= 0.300，P = 0.012；R2= 0.308，P = 0.011)(图 5)，入侵总生物量的上升导致群落物种多样性及均匀度逐渐下降；空心莲子草根/冠比与群落稳定性之间具有显著的指数函数拟合关系 (R2= 0.332，P = 0.008)(图 5)，随着空心莲子草地下部分所占比例的上升，入侵群落稳定性急剧下降。

2.5 入侵群落多样性与稳定性的关系

在4个多样性指数中，仅有Pielou指数与群落稳定性之间存在显著的线性拟合关系(R2= 0.293，P = 0.014)(图6)，随着群落中植物物种分布均匀程度的上升，入侵群落的稳定性呈明显下降趋势。而群落的Patrick指数、Shannon-Wiener指数和Simpson指数与入侵群落稳定性之间均无显著关系。

图6 空心莲子草入侵群落物种多样性与稳定性的回归拟合Figure 6 Regression between species diversity and stability of A. philoxeroides invaded community

3 讨论

3.1 空心莲子草对物种多样性的入侵效应

物种多样性是生物多样性的中心，也是生物多样性最主要的结构和功能单位；全球环境变化背景下，外来生物通过生态位拓展、调节形态可塑性、种间竞争作用等方式严重削弱本土物种多样性 ， 以 加 速 其 入 侵 进 程[1, 16, 23]。 空 心 莲 子 作 为 克 隆性入侵植物，具寿命持久性、水平移动性和高效繁殖性等特征，极易形成优势种或建群种，在种间竞争中占据显著优势[24]，其在中国境内入侵范围广泛，已给我国多个区域的本土植物群落造成严重威胁[11-12, 25]。本研究亦表明豫南地区草本群落物种多样性也受到空心莲子草入侵的破坏。

此外，相对于地下生物量而言，研究区空心莲子草地上生物量对本土群落物种多样性的负效应更为明显，表明豫南地区空心莲子草主要通过增加地上构件的比例以应对种间竞争。郑朋秦等[26]发现在光照充足的条件下，空心莲子草会分配更多的生物量到地上部分，周兵等[27]发现江西省吉安市的入侵植物胜红蓟(Ageratum conyzoides)的茎叶生物量大于根生物量，这与本研究结果相类似。

本研究发现小规模的空心莲子草入侵可以促进物种多样性，这种现象也适用于一些其他种类的入侵植物。如，入侵加拿大的海黍子马尾藻(Sargassum muticum)和入侵南非的桉树(Eucalyptus camaldulensis)入侵初期均能在一定程度上提升群落物种多样性[28-29]。可能的原因在于入侵植物具备优越的表型可塑性和生理适应性，使其能够迅速建群并改善土壤性能，从而作为先锋种优化了微生境，以利于群落中整体物种多样性的提高[30-31]。郭连金等[8]在江西省上饶市、林金成和强胜[12]在南京市的研究也表明，空心莲子草在入侵初期其自身作为群落中的一个物种提升了多样性水平；但随着入侵种群规模的不断扩大，空心莲子草通过种间竞争、释放化感物质等途径大量排挤本土种，严重威胁本土物种多样性[32-33]。

3.2 空心莲子草对群落稳定性的入侵效应

群落稳定性是群落中的不同种群通过竞争、共生等途径进行自动调节，从而达到动态平衡的集中反映[34]。对于入侵植物群落而言，群落内的生存空间及可利用性资源有限，入侵群落稳定性的高低即代表了外来种在正负反馈作用下维持其入侵稳态能力的大小[35]。豫南地区空心莲子草相对高度与入侵群落稳定性呈正向拟合关系，原因在于增加株高有助于空心莲子草与其伴生植物争夺光照资源及生长空间，从而维持其优势种地位并对外界干扰产生较强抵抗力[8]，以长期保持入侵群落的固有结构特征。但生物入侵一般需经历较长的滞后 阶 段 ， 而 后 进 入 爆 发 性 入 侵 扩 展 期[3, 7, 36]； 因 此空心莲子草在相对高度＜ 40%时对群落稳定性影响不大，超过此阈值则显著提升稳定性。

本研究中，入侵群落稳定性与空心莲子草根冠比呈负向拟合，可能是由于空心莲子草根系化感作用大于地上部化感作用，随着其地下生物量的增加，根部化感作用增强，加剧了入侵/本土种间的竞争作用，导致群落间物种替代速率上升，稳定性下降[37-38]。此外，诸多研究发现，入侵群落中物种分布的均匀化程度越高，越有利于伴生种对有效空间及限制性资源的利用效率，从而增强种间竞争力，有效抵制入侵[39-40]，导致维持入侵群落原有结构的能力下降，即群落稳定性降低，本研究结果与这些发现相一致。

4 结论

空心莲子草入侵对豫南草本植物群落产生了显著的负效应，空心莲子草入侵的过程即为本土植物多样性丧失及群落稳定性遭受破坏的过程。应加强对该入侵种的生态监测并制定合理的防治措施，以遏制其入侵蔓延。本研究着重从形态和生物量等宏观角度分析了入侵种对本土植物群落的入侵效应，至于空心莲子草营养物质含量及其化学计量特征等微观内稳性因素与本土植物群落的耦合关系尚需进一步深入探讨。