不同锰处理对镉胁迫下2种油菜重金属累积和根系形态的影响

李然，徐应明，王林,*，谷朋磊， 孙约兵，梁学峰

1. 沈阳农业大学土地与环境学院，沈阳 110161 2. 农业部环境保护科研监测所，天津 300191 3. 农业部产地环境污染防控重点实验室，天津 300191

近年来，我国土壤镉(Cd)污染问题日益凸显，全国土壤Cd污染点位超标率高达7%，居于各种污染物首位[1]。由于利用强度高、化肥农药等投入量大、污水灌溉比例高等原因，菜地土壤Cd污染问题尤为突出。研究表明，我国菜地土壤样本Cd超标率高达24.1%[2]。以天津市为例，在长期使用污水灌溉的菜地中土壤Cd含量超标率达到43.48%，生产的叶类蔬菜Cd含量超标率高达45%[3-4]。蔬菜是人体膳食Cd摄入的主要来源之一，累积在蔬菜中的Cd会通过食物链进入人体，进而造成毒害作用[5]。因此，有必要探寻有效方法降低蔬菜Cd含量，保障蔬菜生产安全。

锰(Mn)是植物必需的微量元素，由于Mn、Cd在土壤-作物系统内迁移时多以二价阳离子形式存在，植物体内多种载体蛋白既可以转运Mn2+也可以转运Cd2+，因此二者在植物体内吸收转运过程中常发生拮抗作用[6-7]。基于这种拮抗作用，近年来人们开展了数项施用Mn肥减少作物Cd累积的研究[8-10]。研究表明，在生长介质中Mn供应充足或过量(胁迫)条件下，Mn、Cd互作会显著抑制普通植物和超富集植物对Cd的吸收转运[11-12]，然而在Mn缺乏状态下Mn、Cd互作对植物镉累积有何影响，还很少见诸报道。Mn、Cd互作对植物Cd耐性也有显著影响，研究表明，添加外源Mn可以在光合作用、氧化还原系统、水分吸收等方面有效缓解植物Cd毒害[13-14]，然而Mn、Cd互作对根系形态影响的研究还未见报道。根系是植物与营养物质及污染物直接接触的器官，根系形态的变化不仅是植物对根际化学过程的重要生理响应，而且也会深刻影响植物对营养元素和污染物的吸收转运[15]，因此，研究Mn、Cd互作对植物根系形态的影响有助于揭示Mn缓解植物Cd毒害的生理机制。

本文以镉累积能力不同的2个叶用油菜(Brassicachinensis)品种为试验材料，采用水培方法，研究Cd胁迫条件下不同浓度Mn处理对油菜生物量、镉锰含量及根系形态的影响，明确不同Mn营养条件下油菜生物量和根系形态对Cd毒害的响应规律及基因型差异，揭示Mn/Cd互作对油菜Cd吸收转运的影响，以期为施用锰肥降低蔬菜镉累积提供理论依据。

1 材料与方法 (Materials and methods)

1.1 试验材料与培养条件

供试叶用油菜采用前期研究筛选的镉低积累品种“华骏”和普通品种“寒绿”[16]，油菜种子由天津市农业科学院提供。

试验采用水培方法，营养液配方如下(mmol·L-1)：K2SO40.75，KCl 0.1，KH2PO40.25，MgSO40.65，Ca(NO3)22.0 ；H3BO30.01，CuSO41.0×10-4，ZnSO41.0×10-3，(NH4)6Mo7O245.0×10-6， Fe-EDTA 0.1[17]；营养液中MnSO4根据试验处理设置不同浓度添加；营养液pH值为6.5，用1.0 mol·L-1的HCl和NaOH调节。配制营养液的药品均为分析纯，购自国药集团化学试剂有限公司。

水培试验于2016年9—10月在农业部环保所玻璃温室内开展，室内温度为15～30 ℃，光照为自然光照。

1.2 试验处理与方法

试验采用双因素完全组合设计，第一个因素为油菜品种，种植2种油菜；第二个因素为营养液的Mn营养水平，设置Mn浓度分别为0, 0.1, 1.0, 10.0, 100.0 μmol·L-1，分别记作：Mn0、Mn0.1、Mn1、Mn10、Mn100，其中Mn1为正常营养水平，Mn0和Mn0.1为缺乏，而Mn10和Mn100为过量。所有处理中Cd浓度全部设定为10.0 μmol·L-1，以CdCl2·2.5H2O(分析纯)溶液加入。共设10个处理，3次重复，共计30盆。

油菜采用装有蛭石的穴盘育苗，幼苗生长过程中浇灌全素营养液。待长出4片真叶后，将油菜移栽到容积1.5 L的塑料水培皿中，每盆4棵，24 h不间断曝气，每2天更换一次营养液。油菜移栽后就进行不同浓度的Mn处理，在Mn处理的第4天进行Cd处理，在Mn+Cd处理的第12天收样。

1.3 样品处理与分析

收获的油菜样品分为地上部和根部，根部采用0.02 mol·L-1的Na2EDTA溶液浸泡15 min，以去除表面残留的Mn和Cd[18]；浸泡后的根系和地上部样品使用去离子水和超纯水冲洗干净，吸干水分，称取鲜重，备用。

根系形态特征分析采用的根系扫描仪为中晶ScanMaker i800 Plus (上海中晶科技有限公司), 分析软件为万深LA-S植物根系分析系统(杭州万深检测科技有限公司)；分析指标包括：根长、表面积、体积、平均直径、根尖数，并将根系划分为：细根(直径 ≤ 0.4 mm)、中根(直径0.4～1.0 mm)、粗根(直径 ≥ 1.0 mm)，分析不同直径范围根系的表面积。

完成根系形态分析后，将地上部和根部样品在90 ℃杀青30 min，70 ℃烘干至恒重，称量干重，粉碎混匀，加入浓HNO3(优级纯)，在电热消解仪上(DigiBlock ED54，北京莱伯泰科仪器股份有限公司)进行消解，消解后样品的Mn、Cd含量使用电感耦合等离子体质谱仪(ICAPQc, Thermo Fisher Scientific)测定，采用波兰核化学与技术学院提供的东方巴斯马烟叶INCT-OBTL-5作为油菜元素含量分析的质量控制样品，各元素回收率均在95%～105%范围内。

1.4 数据分析及统计

采用SPSS 19.0软件对试验数据进行统计分析。通过单因素方差分析和最小显著差数法(LSD法)分析同一品种各处理间的差异显著性；采用配对t检验分析2个品种间的差异显著性。

2 结果与分析(Results and analysis)

2.1 镉胁迫下不同浓度锰处理对油菜生长的影响

由图1可知，2种油菜的根部和地上部生物量均受不同浓度Mn、Cd处理的影响。与正常Mn营养处理(Mn1)相比，Mn缺乏和过量处理没有对普通品种“寒绿”的根部生物量造成显著影响；而与Mn1相比，除Mn100处理外，Mn缺乏和过量处理均能显著减少(P< 0.05)镉低积累品种“华骏”的根部生物量，最高降幅分别达到51.7%和36.7%。就地上部来看，2种油菜生物量随Mn浓度升高表现出相同的变化规律。与Mn1处理相比，Mn缺乏和过量处理下油菜生物量都呈现降低趋势，其中Mn0、Mn0.1、Mn100处理显著降低“寒绿”和“华骏”的地上部生物量，降幅分别为32.0%～46.0%以及25.5%～42.0%，而Mn10处理下油菜生物量没有显著变化。

在油菜收获时发现Mn100处理下2种油菜均表现出明显的Mn中毒症状，即叶片皱缩，边缘发黄并伴有褐色斑点，根系呈现褐色，且分布有大量黑色斑点[19]，其他处理下植株则没有这些症状。总的来看，“华骏”根系对Mn缺乏和过量的响应比“寒绿”敏感，2种油菜的地上部对Mn缺乏和过量的响应则没有显著差异。

图1 不同Mn/Cd处理下油菜生物量注：(a)根部，(b)地上部；不同小写字母表示同一品种不同处理间差异显著(P < 0.05)，下同。Fig. 1 Root and shoot biomass of Brasicia chinensis under different treatments of Mn and CdNote: (a) Roots, (b) Shoots; different letters show significant differences at the 0.05 level in the same cultivar, and the same below.

图2 不同Mn/Cd处理下油菜Cd累积注：(a)根部Cd含量，(b)地上部Cd含量，(c)植株Cd累积总量。Fig. 2 Cd accumulation in Brassica chinensis under different treatments of Mn and CdNote: (a) Cd concentrations in roots, (b) Cd concentrations in shoots, (c) total Cd accumulation.

2.2 镉胁迫下不同浓度锰处理对油菜镉累积的影响

由图2(a)可知，Cd胁迫下，不同浓度Mn处理对2种油菜根部Cd含量产生了不同影响。就“寒绿”来说，与Mn1处理相比，Mn0处理能显著降低其根部Cd含量且降幅达25.6%，Mn100处理能显著增加根部Cd含量且增幅达35.9%，而Mn0.1和Mn10处理均没有显著影响；就“华骏”来说，其根部Cd含量随Mn处理浓度的增加呈现先降低后升高的趋势， Mn0.1处理下根部Cd含量显著低于Mn1处理且降幅为22.0%，而Mn0、Mn10和Mn100处理下根部Cd含量显著高于Mn1处理，增幅为22.2%～31.1%。

图2(b)表明，2种油菜地上部Cd含量随Mn处理浓度升高呈上升趋势。对于“寒绿”，Mn0处理下Cd含量显著低于其他处理，而其他处理间没有显著差异；对于“华骏”，与Mn1处理相比，Mn0.1处理显著降低地上部Cd含量且降幅为13.8%，Mn100处理显著提高地上部Cd含量，增幅达28.4%，而Mn0和Mn10处理对地上部Cd含量没有显著影响。配对t检验表明，2个品种的根部Cd含量没有显著差异，而“华骏”的地上部Cd含量显著低于“寒绿”，与前期研究结果一致[16]。

植株Cd累积总量表示植株整体(包括根部和地上部)对Cd的累积量，能反映根系对Cd的吸收能力[20]。如图2(c)所示，对于“寒绿”，与正常Mn营养处理相比，缺Mn和Mn过量处理均能降低植株Cd累积总量，其中Mn0、Mn0.1和Mn100处理下植株Cd累积总量显著低于Mn1处理，降幅为27.4%～49.9%。对于“华骏”，与Mn1处理相比，Mn0和Mn0.1处理下植株Cd累积总量显著降低，降幅分别为41.4%和53.9%；而Mn10和Mn100处理下Cd累积总量没有显著变化。

2.3 镉胁迫下不同浓度锰处理对油菜锰含量的影响

由表1可知，不同浓度Mn处理下，2种油菜根部和地上部Mn含量变化规律相同，随着营养液中Mn浓度升高，油菜体内Mn含量呈现逐步升高的趋势。其中，Mn0、Mn0.1、Mn1 3个处理下油菜Mn含量没有显著差异；而在Mn过量处理下，除了Mn10处理下的“寒绿”地上部Mn含量外，油菜体内Mn含量显著高于Mn1处理。另外，配对t检验结果表明，2种油菜的根部和地上部Mn含量都没有显著差异。

2.4 镉胁迫下不同浓度锰处理对油菜根系形态的影响

在Cd胁迫下，不同浓度Mn处理对2种油菜根系形态参数有不同影响。对于“寒绿”，其根长随Mn处理浓度增加呈现先升高后降低的趋势，Mn0.1处理下根长值最大，显著高于其他处理，Mn10和Mn100处理下根长值显著低于Mn1处理，降幅分别为28.5%和33.3%；其余4个形态参数，包括表面积、体积、平均直径和根尖数，在不同浓度Mn处理下均无显著变化。对于“华骏”，根据各参数随Mn处理浓度变化的趋势可以将其分为2组。第一组为根长和根尖数，随Mn处理浓度升高呈上升趋势，Mn0和Mn0.1处理下2个参数值大部分显著低于Mn1处理，而Mn10和Mn100处理下参数值与Mn1处理相比没有显著变化；第二组包括表面积、体积和平均直径，随Mn处理浓度升高呈现先升高后降低的趋势，Mn1处理下各参数值最大，其余处理下绝大部分显著降低，其中根体积变化幅度最大，与Mn1处理相比，Mn0、Mn0.1、Mn10和Mn100处理下的降幅分别为85.1%、81.4%、71.0%和57.5%，其次是表面积，相应的降幅分别为70.2%、65.7%、49.4%和36.3%。

表1 不同Mn处理下油菜根部和地上部Mn含量Table 1 Mn concontrations in roots and shoots of Brassicia chinensis under different treatments of Mn

注：平均值±标准差(n=3)。同列不同小写字母表示同一品种不同处理间差异显著(P< 0.05)，下同。

Note：Values are Means ± SD (n= 3). Different letters in the same column show significant differences at the 0.05 level in the same cultivar, and the same below.

表面积是根系与环境介质直接接触的重要指标。分析不同直径范围内的根系表面积分布可知(图3)，Cd胁迫条件下不同浓度Mn处理对油菜细根和粗根的表面积影响较大，而对中根的表面积影响较小。对于“寒绿”，随着Mn处理浓度升高，细根表面积所占比例明显降低，从50.3%降低至36.6%，而粗根表面积所占比例呈现升高趋势，从31.4%升高至44.4%。对于“华骏”，在Mn1处理下细根表面积所占比例最低，为27.4%，而在Mn缺乏和过量处理下，细根比例都明显提高；相应地，粗根表面积所占比例在Mn1.0处理下最大，为51.4%，而在Mn缺乏和过量处理下，粗根比例都明显降低。

图3 不同Mn处理下油菜细根、中根及粗根的表面积所占比例注：(a) “寒绿”，(b) “华骏”。Fig. 3 The proportion of root surface area of fine, middle and thick roots of Brassicia chinensis under different Mn treatmentsNote: (a) Hanlv, (b) Huajun.

品种CultivarsMn处理浓度/(μmol·L-1)Mn treatment concentration/(μmol·L-1)根长/mRoot length/m表面积/cm2Surface area/cm2体积/cm3Volume/cm3平均直径/mmAverage diameter/mm根尖数Tips number“寒绿”Hanlv01.57±0.21bc22.45±6.26a0.34±0.08a0.47±0.08a1 346±146.92a0.12.25±0.21a33.33±7.73a0.88±0.70a0.50±0.07a1 489±320.99a11.86±0.22b22.44±6.29a0.50±0.31a0.48±0.04a1 155±179.88a101.33±0.231c22.43±7.19a0.60±0.27a0.47±0.04a1 444±317.41a1001.24±0.15c19.98±5.13a0.77±0.69a0.49±0.03a1 473±180.89a“华骏”Huajun00.76±0.14b11.39±4.41c0.33±0.21b0.45±0.05c978±103.22bc0.10.75±0.11b13.14±4.01c0.41±0.27b0.54±0.06bc834±58.52c11.11±0.17a38.27±9.95a2.21±1.20a0.65±0.03a1 271±344.60ab101.17±0.29a19.36±5.06bc0.64±0.30b0.51±0.05bc1 316±331.10ab1001.37±0.19a24.39±5.33b0.94±0.54b0.55±0.06ab1 446±209.43a

3 讨论 (Discussion)

Mn既是植物必需的微量元素，也是一种重金属元素，因此它在植物体内的作用具有两面性。一般认为，植物体内的正常Mn含量范围为20～600 mg·kg-1，体内Mn含量低于20 mg·kg-1可能会导致Mn缺乏。由于Mn在植物体内光合作用和氮代谢过程中发挥重要作用，因此Mn缺乏会显著影响植物光合作用和干物质积累，进而导致植物生长受到抑制，严重的会出现叶片失绿黄化症状[17-18]。在本研究中，缺Mn处理下2种油菜根系Mn含量都低于20 mg·kg-1，但是只有“华骏”的根系生物量显著降低，而“寒绿”则没有明显变化，这可能与二者对Mn缺乏的耐受能力不同有关；而2种油菜地上部Mn含量在缺Mn条件下都高于20 mg·kg-1，但是地上部生物量与正常Mn营养处理相比都显著降低。研究发现，在严重缺Mn土壤上不施用Mn肥的条件下，多个品种的小麦地上部生物量显著降低，而其Mn含量却高于20 mg·kg-1，且不同品种间没有显著差异，研究者据此认为地上部Mn含量不宜作为评价小麦耐缺Mn能力的指标[22]。当Mn含量超过600 mg·kg-1，植物可能会出现Mn中毒症状，包括叶片萎蔫坏死、叶片厚度减小、节间缩短和生物量降低等[19]。在本研究中，Mn100处理下，2种油菜地上部Mn含量明显高于600 mg·kg-1，这是导致该处理下油菜出现Mn中毒症状的主要原因。

研究表明，同种植物的不同基因型对Mn缺乏和毒害的耐受能力不同，生理生化响应也存在差异[23-24]。本研究中在Mn缺乏和过量处理下，2种镉吸收能力不同的油菜生物量、根系形态以及镉累积也表现出不同的变化规律。对于“华骏”，在Mn缺乏时，根部Mn含量低于临界水平，根系生长受到严重影响，从而制约了其对养分的吸收，根部干重和5个根系形态参数大部分都显著降低，其Cd累积总量、地上部Cd含量大部分也显著降低。而在Mn过量时，由于Mn毒害作用，“华骏”根部干重以及表面积、体积、平均直径等根系形态参数受到了严重影响。有研究表明，Mn毒害会严重影响多种植物的根系质膜透性和完整性[25]，这可能会削弱根系镉吸收的屏障，进而提高植物被动镉吸收量，在Mn过量处理下“华骏”根部和地上部镉含量升高可能与此有关，但是由于根部和地上部生物量都明显降低，最终植株Cd累积总量并没有显著变化。

对于“寒绿”，情况更为复杂。在Mn0.1处理下，根系生物量并未受到显著影响，根长反而显著升高，这说明“寒绿”根系对Mn缺乏耐受能力较强，在Mn缺乏时会提高根系吸收能力，以获取更多营养，然而这也提高了其根部Cd含量，但是由于地上部生物量显著降低，最终其Cd累积总量显著降低；而在Mn100处理下，“寒绿”根系生物量虽未受到影响，但是其根长显著降低，地上部生物量也明显降低，并表现出Mn毒害症状，这表明Mn过量处理同样严重影响了“寒绿”的生长发育，与“华骏”类似，其镉吸收的屏障也可能遭到破坏，进而导致根系镉含量显著升高，但是由于地上部生物量显著降低和镉含量没有显著变化，造成其Cd累积总量显著降低。

总的来看，在Mn缺乏时，2种油菜根系生长发育和养分吸收功能会受到显著影响，同时地上部生物量也显著降低，地上部Cd含量有所降低，最终导致植株Cd累积总量显著降低；而在Mn过量时，由于Mn的毒害作用，根系镉吸收屏障被破坏，对镉的吸收随之提高，造成根系Cd含量升高，但是由于生物量降低，Cd累积总量没有变化或显著降低。

在植物生长过程中，不同直径的根系发挥不同的生理功能，其中直径较小的细根是根-土界面物质交换的主要位置，在养分和水分吸收方面发挥主要作用；而直径较大的粗根，其内部运输组织发育完全，是水分和养分储存运输的主要部位，因此不同直径根系比例的变化和根系的养分吸收功能密切相关[26]。从根系表面积分级的变化规律来看，在缺Mn时2个品种策略一致，即增加细根比例，降低粗根比例，增强对养分的吸收能力，“华骏”的变化更明显，有研究发现，在低氮胁迫下，玉米主要通过增加细根比例，增加根表面积，从而使植物能吸收更多的氮素[27]，这和本研究的结果相似；在Mn过量时2个品种策略不同，“寒绿”提高了粗根比例，减少细根比例，力图减少吸收，降低过量Mn的毒害，在研究硒镉互作对水稻根系的影响时也发现，添加硒会提高水稻粗根比例，降低细根比例，从而抑制根系对镉的吸收[28]；而“华骏”则提高了细根比例，减少粗根比例，增强根系的养分和水分吸收能力，提高对Mn毒害的抗性，在研究CO2浓度升高对2个黑麦草属植物根系和Cd累积影响时也发现，在镉胁迫条件下CO2浓度升高会提高植物细根比例，增强根系吸收水分和养分能力，从而有效缓解Cd毒害[29]。

通讯作者简介：王林(1980—)，男，生态学博士，副研究员，主要从事农田重金属污染修复与安全利用研究，在国内外学术期刊发表20余篇相关论文。

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