1960～2015年湖北及周边地区头癣病原菌变化情况分析

毛叶红 何蒙文 郑岳臣 连昕 曾敬思

(华中科技大学同济医学院附属协和医院皮肤性病科，武汉 430022)

·论著·

1960～2015年湖北及周边地区头癣病原菌变化情况分析

毛叶红 何蒙文 郑岳臣 连昕 曾敬思

(华中科技大学同济医学院附属协和医院皮肤性病科，武汉 430022)

目的 了解1960～2015年间湖北及周边地区头癣病例的病原菌变化情况。方法 归类、统计1960～2015年间我院皮肤性病科真菌室分离、鉴定来自头癣病例的病原真菌种类和数量。鉴定方法包括形态学、生理及生化实验方法。结果 本地区20世纪60年代头癣高发，病原菌以许兰毛癣菌 (41.9%)和紫色毛癣菌 (31.0%)为主。70年代病例数锐减。90年代，犬小孢子菌比例达高峰 (36.9%)后下降，目前罕见。近5 a紫色毛癣菌已取代许兰毛癣菌，成为本地区主要病原菌 (63.0%)。许兰毛癣菌、红色毛癣菌多见于成人，而紫色毛癣菌、犬小孢子菌、趾 (指)间毛癣菌和铁锈色小孢子菌均更多见于儿童。成年患者中女性所占比例 (64.6%)显著高于儿童患者中女性比例 (50.6%)(除许兰毛癣菌外)(P<0.05)。结论 本地区头癣病原菌种类不断变迁，目前优势菌为紫色毛癣菌。

头癣；许兰毛癣菌；紫色毛癣菌；犬小孢子菌；趾 (指)间毛癣菌

头癣是由皮肤癣菌感染头皮及毛发所致的疾病，临床表现为红斑、脱屑、脱发、丘疹、脓肿及疤痕形成等[1-2]。根据病原菌种类和宿主反应不同可将头癣分为黄癣、白癣、黑点癣以及脓癣四种类型[3]。

头癣是学龄前及学龄期儿童最常见的真菌感染性疾病[1]，对儿童身心健康有着较严重的危害，但近年来成人头癣的个案报道逐渐增多[4]。儿童与皮肤癣菌感染患者、患病动物密切接触或接触污染物后可被感染。成人在免疫功能受损时也可患头癣，如长期系统应用糖皮质激素或免疫抑制剂[5]。

头癣及其病原菌的变迁同地区气候、社会经济环境以及药物使用情况密切相关。中国头癣的病原菌种类随着时间的推移不断发生变迁[3]。为了解湖北省及周边地区头癣的发病趋势及病原菌变迁规律，现将本院门诊56年来分离、鉴定的头癣病原菌作回顾性研究。

1 资料和方法

1.1 临床资料

收集1960年1月～2015年12月我科真菌室分离、鉴定的头癣病原真菌 (1991年9月～1992年7月及2006年6月～2007年4月资料缺如)。标本来自全院各临床科室门诊、住院头癣患者。患者主要来自湖北省及周边省市地区。

1.2 菌种的分离和鉴定

所有患者取皮损区鳞屑、病发、断发、黄癣痂或脓痂直接真菌镜检和培养。镜下找到发内、发外孢子和 (或)菌丝为阳性。标本接种于含氯霉素的沙堡弱葡萄糖蛋白胨琼脂 (SDA)培养基上，于25℃～28℃恒温培养箱培养2～4周。主要根据菌落的生长特征及镜下形态特征进行形态学鉴定。必要时做小培养或生化试验，进一步鉴定到种水平。

1.3 统计学分析

计数资料采用SPSS 19.0软件中的卡方检验分析，P<0.05为有统计学意义。当对资料作多重比较时，使用Bonferroni调整法对检验水平进行校正。

2 结 果

纳入分析的患者数合计1 002例，其中未成年患者数为859人 (85.7%)，成人患者数为143人 (14.3%)，患者年龄为1～90岁，男性 (536例)多于女性 (466例)。分离鉴定的头癣病原菌共1 006株，主要为小孢子菌属和毛癣菌属。

2.1 病原菌的总体分布

菌种总体分布情况见表1。其中有4人为混合感染：断发毛癣菌+紫色毛癣菌、许兰毛癣菌+铁锈色小孢子菌、许兰毛癣菌+断发毛癣菌、许兰毛癣菌+紫色毛癣菌混合感染各1人，均为未成年人。菌株数位于前3位的菌种依次为紫色毛癣菌 (410株，40.8%)、许兰毛癣菌 (210株,20.9%)和犬小孢子菌 (128株,12.7%)。其他病原菌包括铁锈色小孢子菌、趾 (指)间毛癣菌、断发毛癣菌、石膏样小孢子菌、红色毛癣菌、猪小孢子菌和共心性毛癣菌。其中有4株皮肤癣菌未能成功鉴定到种，仅归为皮肤癣菌。

表1 1960～2015年头癣菌种总体分布[株 (%)]

Tab.1 Distribution of dermatophytes isolated fromtinea capitis over the period 1960-2015[n(%)]

<18岁成人合计紫色毛癣菌36545410(40.8%)许兰毛癣菌13278210(20.9%)犬小孢子菌1262128(12.7%)铁锈色小孢子菌1083111(11.0%)须癣毛癣菌78684(8.3%)断发毛癣菌22426(2.6%)石膏样小孢子菌19019(1.9%)红色毛癣菌9312(1.2%)猪小孢子菌011(0.1%)同心性毛癣菌101(0.1%)皮肤癣菌314(0.4%)合计8631431006

2.2 菌种分布的变迁

在近60 a间，本地区在1960年分离头癣病原菌菌株数呈上升趋势，达到最高峰后从20世纪60年代末期开始急剧减少，随后连续几年未分离出头癣病原菌。80年代末期开始，头癣渐有抬头趋势，但菌株数一直较少 (见图1)。

20世纪60年代，头癣病原菌以许兰毛癣菌 (41.9%)和紫色毛癣菌 (31.0%)为主。从70年代开始，紫色毛癣菌取代许兰毛癣菌成为主要病原菌 (57.1%)；80年代起，病原菌以紫色毛癣菌 (29.6%)和趾 (指)间毛癣菌 (28.2%)为主，许兰毛癣菌变得越来越罕见，同时期犬小孢子菌比重上升 (25.4%)。90年代起，犬小孢子菌比例进一步上升 (36.9%)，与紫色毛癣菌 (40.0%)一起成为主要病原菌，在达高峰后又逐渐减少，目前已罕见 (1%)。紫色毛癣菌则从80年代开始占比逐渐上升，目前仍是本地区主要的头癣病原菌 (63.0%)(见图2)。

2.3 不同年龄组中菌种的分布

未成年头癣患者中的菌种分布排列与总体分布基本一致，其菌株数位于前3位的菌种依次为紫色毛癣菌 (42.3%)、许兰毛癣菌 (15.3%)和犬小孢子菌 (12.5%)。成人头癣患者中，许兰毛癣菌超过紫色毛癣菌排在第1位 (54.5%)，犬小孢子菌落后至第6位 (1.4%)。除去散发的石膏样小孢子菌、同心性毛癣菌和未能鉴定到种水平的皮肤癣菌，成年患者中菌种构成不同于未成年组 (P<0.05)，详见表2；经Bonferroni调整法将各菌种占比作多重比较，发现许兰毛癣菌、红色毛癣菌感染多见于成人，而紫色毛癣菌、犬小孢子菌、趾 (指)间毛癣菌和铁锈色小孢子菌感染均更多见于儿童 (表中未示)。

图1 1960～2015年湖北省及周边地区头癣病例分布情况 图2 四种主要头癣病原菌分布的变迁

Fig.1 Temporal distribution of tinea capitis over the period 1960-2015 in Hubei province and surrounding area Fig.2 Change in the pattern of main causative agents of tinea capitis over the period 1960-2015

表2 成人患者与未成年患者菌种分布[株 (%)]

Tab.2 Distribution of the pathogens of tinea capitis betweenthe adult and child patients involved[n(%)]

菌种成人*#<18岁许兰毛癣菌78(55.3)132(15.7)紫色毛癣菌45(31.9)365(43.5)趾(指)间毛癣菌6(4.3)78(9.3)犬小孢子菌2(1.4)126(15.0)断发毛癣菌4(2.8)22(2.6)铁锈色小孢子菌3(2.1)108(12.9)红色毛癣菌3(2.1)9(1.1)总计141(100.0)840(100.0)

注：*.成年组各菌种构成比与未成年组相比，P<0.05；#.成人组包含8人登记为“成人”而具体年龄不详者

2.4 不同年龄组中患者性别比例的差异

总体来看，头癣男性患者多于女性，但成人和未成年患者中男女比例无显著性差异。将许兰毛癣菌除外时，女性患者略多于男性，成年患者中女性所占比例显著性高于未成年组 (见表3)。就许兰毛癣菌和紫色毛癣菌单个菌种而言，男女患者比例在成人与未成年人组间均无显著性差异 (表中未示)。其他病原菌男女数量接近，且数量有限，不宜判断。

3 讨 论

中国建国60 a来经济发展显著，社会经济模式的改变和医疗条件的改善使得中国头癣临床类型和病原菌发生了显著的变化。解放后的20世纪50到60年代，头癣在中国多个省份高发流行[6]，湖北省头癣发病率甚至高达总人口的1.18%[7]。本研究中，该阶段头癣病原菌以亲人性菌种占优势，以许兰毛癣菌和紫色毛癣菌为主，铁锈色小孢子菌也占一定比例。70年代中期，全国范围内开展了一场大规模头癣防治活动，同一时期国产灰黄霉素广泛应用于头癣患者[6]。自此，黄癣在中国大陆大部分地区显著下降[8-9]，1979年湖北省普查中治愈率达96.71%[7]。本研究中，70年代本地区头癣病例数也表现为锐减。由于许兰毛癣菌对灰黄霉素非常敏感，最常见的病原菌转变为紫色毛癣菌和趾 (指)间毛癣菌。80年代头癣病例稍有增加，仍以紫色毛癣菌和趾 (指)间毛癣菌为主。

90年代至今，由于经济发展，中国出现家庭饲养宠物热潮，全国范围内亲动物的犬小孢子菌逐渐成为主要病原菌[6]，与欧洲目前的优势菌种一致[10]。但本地区中，虽然犬小孢子菌比例曾一度上升，但始终未能超越紫色毛癣菌，后者仍占较大比例，呈现为亲动物性菌种和亲人性菌种比例接近。紫色毛癣菌引起黑点癣症状较之黄癣隐匿，临床工作中应愈加引起重视。犬小孢子菌的比例在90年代达高峰后逐渐下降，目前已罕见，这可能与本地区在犬小孢子菌所致头癣病例迅速增加后，医务工作者对群众进行广泛宣传教育及对患者和患病宠物积极治疗有关。断发毛癣菌作为美国及英国、法国目前头癣的优势菌种[11-12]，在本地区近60 a间均属于罕见菌。

表3 成年与未成年人患者中性别分布 (n,%)

注：*.P<0.05，与未成年人组相比

在患者年龄组成上，本研究中头癣患者以未成年人为主。在美国一项2011年头癣回顾性研究中，66%患者年龄小于13岁[13]。在欧洲，3～7岁的儿童患者仍为最主要的患者群体，成人仅占3.9%～11%不等[4,14-15]。国外资料报道，病原菌在成人患者中的分布与儿童患者中的分布一致或不同[14-17]。本研究中，成人患者与未成年患者间菌种分布有显著差异。未成年头癣患者中，病原菌以紫色毛癣菌为主，而成人头癣患者中，许兰毛癣菌排在第1位。与国内报道的犬小孢子菌感染为主略有差别，可能与地区差异有关，且不排除统计时间段不一致的影响[18]。许兰毛癣菌和红色毛癣菌主要感染成人，而紫色毛癣菌、犬小孢子菌和趾 (指)间毛癣菌主要感染儿童。

成年头癣患者与未成年人头癣患者间男女比例无明显差异。由于许兰毛癣菌导致的黄癣无成人自愈倾向，本研究中，当将许兰毛癣菌除外时，女性在成年患者中所占比例显著高于其在未成年患者中的比例。这可能与妇女更多照顾幼童、更爱接触宠物导致接触患儿和患病宠物机会增多有关[19]。绝经期妇女由于皮脂腺中甘油三酯含量减少，又比其他成年人更容易患头癣[20-21]。因此，家中饲养宠物和照顾头癣患儿的女性及绝经期妇女，应注意卫生，预防感染。

随着社会经济进一步发展和人民生活习惯的改变，头癣发病模式仍会有所改变。重视学校、家庭监测和社会公共场所卫生监管，规范宠物的检疫和医疗卫生系统诊疗，从多环节入手才能有效预防头癣的发生和传播。

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Causative agents of tinea capitis isolated from the patients in Hubei province and surrounding area in China during 1960-2015

MAO Ye-hong,HE Meng-wen,ZHENG Yue-chen,LIAN Xin,ZENG Jing-si

(DepartmentofDermatology,UnionHospital,TongjiMedicalCollege,HuazhongUniversityofScienceandTechnology,Wuhan430022,China)

Objective To understand the pathogens of tinea capitis during the period 1960-2015.Methods Fungal strains isolated from the patients with tinea capitis in the Medical Mycology Clinical Laboratory were subjected to a classification and statistical analysis.Morphological,physiological and biochemical methods were applied for fungal identification.Results Tinea capitis prevalence was high in the 1960s,withTrichophytonviolaceum(41.9%) andTrichophytonschoenleinii(31.0%) being the most common pathogenic species,while the cases decreased sharply in the 1970s.Later in the 1990s,the proportion ofMicrosporumcanisdropped to 1% after its peak (36.9%).T.violaceumhad replacedT.schoenleiniiand become the most common species (63%).T.schoenleiniiandTrichophytonrubrumtended to infect adults,whileT.violaceum,M.canis,TrichophytoninterdigitaleandMicrosporumferrugineumwere more likely to infected children.The proportion of female patients among adults (64.6%) was higher than that of children (50.6%) (T.schoenleiniiexcluded) (P<0.05).Conclusion The pathogens of tinea capitis changed over time and nowT.violaceumhad become the most common species in the district.

tinea capitis;Trichophytonschoenleinii;Trichophytonviolaceum;Microsporumcanis;Trichophytoninterdigitale

98-101]

毛叶红，女 (汉族)，本科，主管检验师.E-mail:49231918@qq.com;何蒙文，女 (壮族)，硕士研究生在读.E-mail:hmw5369@126.com

曾敬思,E-mail:wuhanzjs@aliyun.com

R 756.1

A

1673-3827(2017)12-0098-04

2016-11-01 [本文编辑] 施 慧